Alternative reproductive tactics, sexual selection and the effects of inbreeding in the ant Hypoponera opacior

Inbreeding can lead to a fitness reduction due to the unmasking of deleterious recessive alleles and the loss of heterosis. Therefore, most sexually reproducing organisms avoid inbreeding, often by disperal. Besides the avoidance of inbreeding, dispersal lowers intraspecific competition on a local scale and leads to a spreading of genotypes into new habitats. In social insects, winged reproductives disperse and mate during nuptial flights. Therafter, queens independently found a new colony. However, some species also produce wingless sexuals as an alternative reproductive tactic. Wingless sexuals mate within or close to their colony and queens either stay in the nest or they found a new colony by budding. During this dependent colony foundation, wingless queens are accompanied by a fraction of nestmate workers. The production of wingless reproductives therefore circumvents the risks associated with dispersal and independent colony foundation. However, the absence of dispersal can lead to inbreeding and local competition.rnIn my PhD-project, I investigated the mating biology of Hypoponera opacior, an ant that produces winged and wingless reproductives in a population in Arizona. Besides the investigation of the annual reproductive cycle, I particularly focused on the consequences of wingless reproduction. An analysis of sex ratios in wingless sexuals should reveal the relative importance of local resource competition among queens (that mainly compete for the help of workers) and local mate competition among males. Further, sexual selection was expected to act on wingless males that were previously found to mate with and mate-guard pupal queens in response to local mate competition. We studied whether males are able to adapt their mating behaviour to the current competitive situation in the nest and which traits are under selection in this mating situation. Last, we investigated the extent and effects of inbreeding. As the species appeared to produce non-dispersive males and queens quite frequently, we assumed to find no or only weak negative effects of inbreeding and potentially mechanisms that moderate inbreeding levels despite frequent nest-matings.rnWe found that winged and wingless males and queens are produced during two separate seasons of the year. Winged sexuals emerge in early summer and conduct nuptial flights in July, when climate conditions due to frequent rainfalls lower the risks of dispersal and independent colony foundation. In fall, wingless sexuals are produced that reproduce within the colonies leading to an expansion on the local scale. The absence of dispersal during this second reproductive season resulted in a local genetic population viscosity and high levels of inbreeding within the colonies. Male- biased sex ratios in fall indicated a greater importance of local resource competition among queens than local mate competition among males. Males were observed to adjust mate-guarding durations to the competitive situation (i.e. the number of competing males and pupae) in the nest, an adaptation that helps maximising their reproductive success. Further, sexual selection was found to act on the timing of emergence as well as on body size in these males, i.e. earlier emerging and larger males show a higher mating success. Genetic analyses revealed that wingless males do not actively avoid inbreeding by choosing less related queens as mating partners. Further, we detected diploid males, a male type that is produced instead of diploid females if close relatives mate. In contrast to many other Hymenopteran species, diploid males were here viable and able to sire sterile triploid offspring. They did not differ in lifespan, body size and mating success from “normal” haploid males. Hence, diploid male production in H. opacior is less costly than in other social Hymenopteran species. No evidence of inbreeding depression was found on the colony level but more inbred colonies invested more resources into the production of sexuals. This effect was more pronounced in the dispersive summer generation. The increased investment in outbreeding sexuals can be regarded as an active strategy to moderate the extent and effects of inbreeding. rnIn summary, my thesis describes an ant species that has evolved alternative reproductive tactics as an adaptation to seasonal environmental variations. Hereby, the species is able to maintain its adaptive mating system without suffering from negative effects due to the absence of dispersal flights in fall.rnInzucht verursacht Fitnesskosten, was mit der Demaskierung schädlicher, rezessiver Allele, sowie mit dem Verlust von Heterosis zu erklären ist. Daher vermeiden viele Arten Inzucht, oft durch Abwanderung vom Geburtsort. Abwanderung reduziert außerdem die Konkurrenz und sorgt für eine Ausbreitung in neue Areale.rnGeflügelte Königinnen und Männchen sozialer Insekten verlassen ihre Kolonie und paaren sich auf Hochzeitsflügen, gefolgt von Koloniegründungen durch Jungköniginnen. Als alternative reproduktive Taktik produzieren einige Arten ungeflügelte Geschlechtstiere, die sich im Nest paaren. Jungköniginnen bleiben entweder in der Kolonie, oder sie gründen eine neue Kolonie in der Nähe, wobei sie von einigen Arbeiterinnen begleitet werden (‚Budding’). Dadurch werden die Risiken, die mit einem Hochzeitsflug oder der Koloniegründung durch einzelne Königinnen verbunden sind, umgangen. Allerdings führt diese reproduktive Taktik zu lokaler Konkurrenz und zu einem erhöhten Inzuchtrisiko.rnIn meinem Promotionsprojekt habe ich mich mit der Paarungsbiologie der Ameise Hypoponera opacior beschäftigt. Diese Art produziert sowohl geflügelte als auch ungeflügelte Geschlechtstiere. Neben der Untersuchung des jährlichen Reproduktionszyklus habe ich mich mit den Konsequenzen der Produktion ungeflügelter Geschlechtstiere beschäftigt. Eine Analyse des Geschlechterverhältnisses in ungeflügelten Königinnen und Männchen sollte zeigen, ob die Konkurrenz zwischen Königinnen (um die Hilfe von Arbeiterinnen) oder Männchen (um Paarungspartnerinnen) einen stärkeren Einfluss auf die Investition der Kolonien in Geschlechtstiere hat. Ungeflügelte Männchen paaren sich mit Königinnen bevor diese aus dem Kokon geschlüpft sind und bewachen ihre Partnerinnen. Es sollte untersucht werden ob Männchen in der Lage sind ihr Bewachungsverhalten an die Konkurrenzsituation im Nest anzupassen und inwiefern sexuelle Selektion in dieser Paarungssituation wirkt. Außerdem wurden das Ausmaß und die Effekte der Inzucht untersucht. Aufgrund der regelmäßigen Produktion ungeflügelter Geschlechtstiere wurde vermutet, dass Inzucht hier keine oder nur schwache negative Auswirkungen hat. Eine weitere Hypothese war, dass die Art möglicherwiese Mechanismen entwickelt hat, die die Inzuchtrate trotz regelmäßiger Nestverpaarungen moderat halten. rnEs zeigte sich, dass die Produktion geflügelter und ungeflügelter Geschlechtstiere an zwei reproduktive Phasen im Jahr geknüpft ist. Geflügelte Tiere schlüpfen im Sommer und unternehmen Hochzeitsflüge. Regenfälle begünstigen in dieser Zeit den Hochzeitsflug und die Nestgründung durch einzelne Königinnen. Im Herbst werden ungeflügelte Nachkommen produziert, die sich im Nest paaren. Dies führt zu einem Massezuwachs der Kolonien sowie zu einer lokalen Ausbreitung durch Budding. Da kein Ausbreitungsflug stattfindet, kommt es zu lokaler genetischer Viskosität sowie zu hohen Inzuchtraten. Herbstkolonien wiesen ein männchenlastiges Geschlechterverhältnis auf, was darauf hindeutet, dass die Konkurrenz unter Königinnen einen stärkeren Effekt auf die Investition in Geschlechtstiere hat als die Paarungskonkurrenz unter Männchen. Ungeflügelte Männchen passen ihr Bewachungsverhalten an die Konkurrenzsituation im Nest an. Die sexuelle Selektion wirkt auf den Schlupfzeitpunkt die Körpergröße: Früh geschlüpfte und große Männchen haben einen höheren Paarungserfolg. Genetische Analysen zeigten, dass die Männchen sich nicht bevorzugt mit entfernter verwandten Königinnen paaren um Inzucht zu vermeiden. Des Weiteren wurden diploide Männchen gefunden. Diploide Männchen werden in sozialen Hymenopteren unter Inzuchtbedingungen gelegentlich anstelle von weiblichen Tieren produziert. Im Gegensatz zu vielen anderen Arten waren diese lebensfähig und in der Lage, Nachkommen zu zeugen. Sie unterschieden sich in Bezug auf Lebensdauer, Größe und Paarungserfolg nicht von „normalen“ haploiden Männchen. Somit sind die Kosten ihrer Produktion hier niedriger als in vielen anderen Arten. Es wurden keine Hinweise auf eine Inzuchtdepression gefunden. Vielmehr steigerten stark ingezüchtete Kolonien die Produktion von Geschlechtstieren, ein Effekt der insbesondere die geflügelte Sommergeneration betraf. Die Abwesenheit einer Inzuchtdepression sowie die gesteigerte Investition in geflügelte Geschlechtstiere kann als Anpassung an regelmäßige Verwandtenpaarungen betrachtet werden, die die Inzuchtrate und die damit verbundenen negativen Effekte mäßigt.rnMeine Dissertation beschreibt eine Ameisenart, welche alternative reproduktive Taktiken in Anpassung an saisonbedingte Umweltbedingungen entwickelt hat. Der Verzicht auf Paarungsflüge im Herbst wirkt sich nicht negativ auf die untersuchte Population aus. So kann diese ihr spezielles Paarungssystem aufrechterhalten ohne unter den Kosten eingeschränkter Ausbreitungsmöglichkeiten zu leiden. r