Ecologie et Evolution des odeurs florales chez Antirrhinum Majus

Among floral signals, floral odors are remarkable for their complexity in odorant compounds and their variation between, and within, taxa. They are involved in many of the interactions plants have with organisms in their environment. This chemical diversity governs multiple functions, such as attracting pollinators, encouraging floral constancy and defending against antagonists. Although the ecological functions of floral odors are relatively well studied, the evolutionary factors governing the composition and variation of this complex signal are poorly understood. This is the background to my thesis. I studied the variations in this particular floral trait: floral odors. My thesis focuses on a plant species, the snapdragon, Antirrhinum majus, which has been used as a model species in biology for decades. This species, native to the Pyrenees, has two subspecies, one with magenta flowers, A. m. pseudomajus, and the other with yellow flowers, A. m. striatum. While these two subspecies can inter-fertilize, they never coexist in the wild, and hybrids between them, recognizable by a wide variety of floral colorations, are rare. The mechanism of this reproductive isolation is not known, but the behavior of pollinators has been considered in previous studies. The main results of my thesis show that the two subspecies of A. majus are distinguished by their floral odors. Certain volatile compounds, in particular three benzenoids, are emitted only by A. m. pseudomajus, and this consistently between populations and for different environments. As for hybrids, the ratios of floral volatile compounds are highly variable compared with parental reproducible signals, with a pattern of segregation in F2 hybrids. Using commercial bumblebees (Bombus terrestris), therefore naïve to any floral odors, I have shown that these bumblebees are able to detect the main odor compounds of A. majus and that they innately prefer a mixture of volatile compounds of A. m. striatum. Finally, under natural conditions, i.e. with natural floral odors and wild pollinators, the latter are preferentially attracted by the floral odors of their native subspecies. I have finally shown that the odor-nectar associative pattern learned by pollinators involves only floral odor compounds and nectar quantity, since differences in floral odors between the two subspecies are associated with a higher quantity of nectar per flower in A. m. pseudomajus but a lower concentration of sugars. In other words, plants in one subspecies or the other contain just as much total sugar in their flowers. Taken together, these results seem to show that floral volatile compounds are indeed involved in the reproductive isolation of these two subspecies. Although floral odors alone cannot explain the spatial distribution of the two A. majus subspecies, they may play an additional role as a barrier to gene flow. Indeed, pollinators are likely to show a phenomenon of constancy towards one of the floral phenotypes, thus limiting gene flow between the two subspecies. In this thesis, I propose different possible perspectives to my results.Parmi les signaux floraux, les odeurs florales sont remarquables pour leur complexité en composés odorants et leur variation entre, et au sein des taxa. Elles interviennent dans de nombreuses interactions que les plantes entretiennent avec les organismes de leur environnement. Cette diversité chimique gouverne de multiples fonctions, telles que l’attraction de pollinisateurs, l’encouragement à la constance florale et la défense contre des antagonistes. Bien que les fonctions écologiques des odeurs florales soient relativement bien étudiées, les facteurs évolutifs qui gouvernent la composition et les variations de ce signal complexe sont très mal connus. C’est dans ce contexte que ma thèse s’inscrit. J’ai étudié les variations de ce trait floral particulier : les odeurs florales. Ma thèse se focalise sur une espèce de plante, la gueule-de-loup, Antirrhinum majus, utilisée comme espèce modèle en biologie depuis des décennies. Cette espèce, native des Pyrénées, elle présente deux sous-espèces, l’une à fleurs magenta, A. m. pseudomajus, et l’autre à fleurs jaunes, A. m. striatum. Alors que ces deux sous-espèces peuvent s’inter-féconder, elles ne coexistent jamais dans la nature et leurs hybrides, reconnaissables par une grande diversité de colorations florales, sont peu fréquents. Le mécanisme de cet isolement reproducteur n’est pas connu, mais le comportement des pollinisateurs a été envisagé dans de précédentes études. Les principaux résultats de ma thèse montrent que les deux sous-espèces d’A. majus se distinguent par leurs odeurs florales. Certains composés volatils, en particulier trois benzénoïdes, ne sont émis que par A. m. pseudomajus, et ceci de manière constante entre les populations et pour différents environnements. Quant aux hybrides, les ratios de composés volatils floraux sont très variables par rapport aux signaux reproductibles parentaux, avec un patron de ségrégation chez les hybrides F2. En utilisant des bourdons commercialisés (Bombus terrestris), donc naïfs de toutes odeurs florales, j’ai montré que ces bourdons sont capables de détecter les principaux composés d’odeurs d’A. majus et qu’ils préfèrent de manière innée un mélange de composés volatils d’A. m. striatum. Finalement, en conditions naturelles, c’est-à-dire avec des odeurs florales naturelles et des pollinisateurs sauvages, ces derniers sont attirés préférentiellement par les odeurs florales de leur sous espèce d’origine. J’ai finalement montré que le patron associatif odeur-nectar qu’apprennent les pollinisateurs fait intervenir uniquement les composés odorants floraux et la quantité de nectar, puisque les différences d’odeurs florales entre les deux sous-espèces sont associées à une plus grande quantité de nectar par fleur chez A. m. pseudomajus mais à une plus faible concentration en sucres. En d’autres termes, les plantes contiennent autant de sucre total dans leurs fleurs dans une sous-espèce ou dans une autre. Ces résultats, pris dans leur ensemble, semblent montrer que les composés volatils floraux sont bien impliqués dans l’isolement reproducteur de ces deux sous-espèces. Même si les odeurs florales ne peuvent pas expliquer à elles seules la distribution spatiale des deux sous-espèces d’A. majus, elles peuvent jouer un rôle supplémentaire de barrière aux flux de gènes. En effet, les pollinisateurs sont susceptibles de montrer un phénomène de constance envers l’un des phénotypes floraux, limitant ainsi les flux de gènes entre les deux sous-espèces. Dans cette thèse, je propose différentes perspectives possibles à mes résultats de thès