La variation des attributs floraux est-elle liée à la pollinisation des orchidées trompeuses ?

Deceptive pollination, a strategy common among orchids (Orchidaceae) occurs when flowers offer no reward to pollinators and draw them, nevertheless, by means of conspicuous and attractive signals, such as color and fragrance. Having variable attracting signals may improve the efficiency of deception by hindering the establishment of predictions about the absence of reward. This idea was developed by Heinrich (1975), who argued that the more dissimilar are the non-rewarding flowers of a given species, the longer it should take pollinators to learn avoiding that species. Signal variability would thus impair generalization between non-rewarding experiences. In this thesis, we tested this hypothesis by focusing on the interaction between a tropical orchid species (Ionopsis utricularioides) and its floral visitors. We designed a series of cognitive experiments to address the question of what do pollinators perceive and learn when they face variable floral signals. First, we focused on visual information and characterized the intraspecific flower color variation of the orchid. We then trained stingless bees Scaptotrigona aff. depilis (Meliponini) to visit a setup of artificial flowers that were manipulated in color and presence of sugar reward to simulate the deceptive polymorphic flowers. We found that color variability disrupted the learning process, thus resulting in an increase of the number of flowers visited until learning that all flowers lacked reward. We also focused on olfactory information and characterized the intraspecific variation of flower fragrance in the orchid. We used components of the flower odorant profile and performed olfactory conditioning experiments with the honey bee Apis mellifera, a model for the study of learning and memory. Taking advantage of the olfactory conditioning of the Proboscis Extension Response (PER), we studied if bees discriminate between floral fragrance isomers, which are common in the fragrance of many food deceptive orchids. We found that honey bees discriminate isomers under specific conditions but tend to generalize between them in most of the cases. Thus, in a pollination context, these odor signals could seldom be used as predictive cues for the presence or absence of food. We also studied if abundant components within a floral bouquet dominate minor components, a cognitive phenomenon called overshadowing. If this were the case, the more abundant odors within an orchid fragrance could be used as salient cues to be learned in association with reward or absence of reward. We found that the major component of the orchid fragrance, was overshadowed by minor components that vary between individual flowers. Overshadowing was maintained even when the concentration of the abundant component was increased relative to those of the other odorants in the mixture. Thus, bees cannot learn the predictive value of the most abundant component of the orchid fragrance, a fact that could help maintaining deceptive pollination. Taken together, our findings show that olfactory and visual variability in deceptive orchids contributes to deceptive pollination by impairing associative learning of the absence of reward. Moreover, they indicate that evaluating pollination from the perspective of pollinator cognition can lead us to a more complete understanding of insect-flower interactions, and to comprehensive analyses of complex problems in pollination studies.La pollinisation dite 'trompeuse' consiste en l'attrait des pollinisateurs par des espèces florales qui présentent des attributs attirants tels que la couleur ou le parfum mais qui n'offrent pas de récompense en échange des services de pollinisation. Cette stratégie, fréquemment observée chez les orchidées (Orchidaceae), a été analysée par Heinrich en 1975 qui a proposé l'idée que la variabilité des fleurs d'une espèce trompeuse contribue à maintenir les visites des pollinisateurs en les empêchant d'apprendre des traits floraux réguliers associables à l'absence de récompense. La variabilité des signaux floraux empêcherait ainsi la généralisation entre expériences négatives. Dans cette thèse, nous avons testé cette hypothèse à partir de l'étude de l'interaction entre une orchidée tropicale (Ionopsis utricularioides) et ses pollinisateurs. Dans un premier temps, nous avons caractérisé la variation intraspécifique de la couleur des orchidées. Par la suite, des abeilles Meliponini (Scaptotrigona aff. depilis) ont été entraînées à visiter des fleurs artificielles de couleur variable en présence ou absence de récompense sucrée simulant ainsi des fleurs polymorphes trompeuses. Nous avons constaté qu'en l'absence de récompense, la variabilité de couleur a empêché le processus d'apprentissage, se traduisant par une augmentation du nombre de fleurs visitées. Dans un deuxième temps, nous avons caractérisé la variabilité intraspécifique du parfum des orchidées. A partir des informations obtenues dans ce domaine, nous avons mis en place des expériences de conditionnement olfactif de l'extension du proboscis chez l'abeille Apis mellifera, un insecte modèle pour l'étude de l'apprentissage et la mémoire. Nous avons ainsi étudié la capacité des abeilles à discriminer des isomères fréquents dans le bouquet floral de nombreuses orchidées. Nos résultats ont montré que les abeilles sont capables de discriminer certains de ces isomères dans certaines conditions, mais que dans la plupart des cas elles généralisent entre eux. Ces signaux olfactifs seraient donc difficilement utilisables en tant que prédicteurs spécifiques de la présence ou de l'absence de récompense chez les orchidées trompeuses. Par ailleurs, nous avons également étudié si les odeurs abondantes d'un bouquet floral dominent les odeurs mineures, phénomène perceptif connu sous le nom d'overshadowing. Si ceci était le cas, les odeurs abondantes du parfum de l'orchidée pourraient servir en tant qu'indicatifs saillants anticipant la présence ou absence de récompense. Nous avons constaté que la composante plus abondante du parfum d'orchidée, commune à la plupart des fleurs des individus, était masquée par des composantes mineures qui varient d'une fleur à l'autre. Ce masquage est maintenu en dépit de l'augmentation de la concentration de la composante abondante en relation à celle des autres composantes du mélange. Les abeilles ne peuvent donc pas apprendre à discriminer des fleurs à partir de la composante majoritaire du parfum de l'orchidée, fait qui pourrait servir au maintien de la pollinisation trompeuse. Les résultats de cette thèse montrent que la variabilité des signaux visuels et olfactifs des orchidées trompeuses rend difficile l'apprentissage associatif de l'absence de récompense, favorisant ainsi la pollinisation trompeuse. Plus généralement, les résultats obtenus montrent que l'étude de la pollinisation à partir de la perspective de la cognition des pollinisateurs permet une compréhension intégrale des interactions insecte-fleur et facilite l'analyse de problèmes complexes dans le domaine de la pollinisation