Comprendre l’origine et prédire la variation génétique adaptative à large échelle à l’ère de la génomique : une étude de cas chez le pin maritime

Climate change is already affecting forest tree populations, as evidenced by increased forest die-off events, background mortality and the northward and upward migration of tree populations. However, forest tree populations may not be able to migrate fast enough to track the unprecedented rate of climate change. In this context, it is thus relevant to assess the potential of forest tree populations to persist under climate change. In forest trees, a long history of common gardens has provided a unique framework to associate population-specific quantitative-trait variation with large environmental gradients, resulting in a better understanding of the origin of quantitative-trait variation and the identification of populations that may grow and survive better, or worse, under future climates. In addition, genomic data from next-generation sequencing (NGS) tools is currently revolutionizing our understanding of the genetic component of quantitative traits and is subsequently driving the development of new statistical methods to anticipate the population responses to changing conditions. In trait-based approaches, combining phenotypic and climatic data from common gardens with genomic data appears to be a particularly relevant approach to separate the plastic and genetic components of trait variation, as well as the underlying neutral and adaptive processes. This is promising towards improving the predictions of trait variation across the species ranges. In landscape genetics, genomic and environmental data can be combined to identify current gene-environment relationships across the landscape, which are then used to estimate the genetic change required to maintain the current gene-environment relationships under future climates, a metric often referred to as ‘genomic offset’. In this PhD, maritime pine (Pinus pinaster Ait), a long-lived conifer native to the western part of the Mediterranean Basin, is used as a case study to investigate how genomic data could contribute to anticipating population responses to climate change. The first chapter aims to understand how quantitative genetic variation is maintained within populations by testing three competing, but not mutually exclusive, hypotheses for several traits: (i) admixed populations have higher quantitative genetic variation due to introgression from other gene pools, (ii) quantitative genetic variation is lower in populations from harsher environments (i.e. experiencing stronger selection), and (iii) quantitative genetic variation is higher in populations from spatially heterogeneous environments. The second chapter investigates whether models combining climate and genomic data could capture the underlying drivers of height-growth variation, and thus improve predictions at large geographical scales, especially compared to the predictions from climate-based population response functions that are currently commonly used in forest trees. The third chapter aims to identify the populations whose gene-environment relationships will be the most disrupted under climate change (i.e. populations at risk of short-term climate maladaptation) using the genomic offset approach, and to validate the resulting predictions (i.e. populations with high genomic offset are expected to show a decrease in fitness) both in natural populations and in common garden conditions. Finally, the present PhD work investigates different ways to integrate genomic information into current modeling approaches, therefore contributing to the development of a much-needed robust framework to make reliable predictions and to determine when and to what extent genomics can help in making decisions in conservation strategies or in the management of forest ecosystems.Le changement climatique impacte déjà les populations d’arbres forestiers, comme en témoignent les évènements de mortalité de plus en plus fréquents et les migrations vers le nord et en altitude. Cependant, les populations pourraient ne pas migrer assez rapidement face au rythme sans précédent du changement climatique. Dans ce contexte, évaluer le potentiel des populations d'arbres forestiers à persister face au changement climatique est nécessaire. Chez les arbres forestiers, une longue histoire de jardins communs a fourni un cadre unique afin d’associer la variation des traits quantitatifs à de larges gradients environnementaux, permettant ainsi de mieux comprendre l'origine de la variation des traits quantitatifs et d'identifier les populations qui pourraient grandir et survivre mieux, ou moins bien, sous les climats futurs. Les données génomiques provenant des outils de séquençage de nouvelle génération révolutionnent actuellement notre compréhension de la composante génétique des traits quantitatifs et stimulent le développement de nouvelles méthodes statistiques visant à anticiper les réponses des populations aux conditions changeantes. Dans les approches basées sur les traits, la combinaison des données phénotypiques et climatiques des jardins communs avec les données génomiques semble être une approche particulièrement pertinente afin de séparer les composantes plastiques et génétiques de la variation des traits, ainsi que les processus neutres et adaptatifs sous-jacents, ce qui est prometteur vis-à-vis de l’amélioration des prédictions de la variation des traits à grande échelle. En génétique du paysage, les données génomiques et environnementales peuvent être combinées afin d’identifier les relations gènes-environnement actuelles, qui servent ensuite à estimer le changement génétique nécessaire au maintien des relations gènes-environnement dans les climats futurs, une métrique appelée ‘décalage génomique’. Dans cette thèse, le pin maritime (Pinus pinaster Ait), un conifère à longue durée de vie originaire de la partie occidentale du bassin méditerranéen, est utilisé comme étude de cas afin d’évaluer comment les données génomiques pourraient contribuer à anticiper les réponses des populations au changement climatique. Le premier chapitre vise à comprendre comment la variation génétique quantitative est maintenue au sein des populations en testant trois hypothèses concurrentes, mais non mutuellement exclusives, sur plusieurs traits : (i) les populations admixtes présentent une variation génétique quantitative plus élevée en raison de l'introgression en provenance d'autres pools génétiques, (ii) la variation génétique quantitative est plus faible dans les populations provenant d'environnements plus difficiles (c'est-à-dire subissant une sélection plus forte), et (iii) la variation génétique quantitative est plus élevée dans les populations provenant d'environnements spatialement hétérogènes. Le deuxième chapitre vise à déterminer si des modèles combinant des données climatiques et génomiques pourraient capturer les facteurs sous-jacents de la variation de la croissance en hauteur, et ainsi améliorer les prédictions à grande échelle, en particulier par rapport aux prédictions des fonctions de réponse des populations basées sur le climat qui sont actuellement couramment utilisées chez les arbres forestiers. Le troisième chapitre a pour but d’identifier les populations dont les relations gène-environnement seront les plus perturbées par le changement climatique (c'est-à-dire les populations à risque de maladaptation climatique à court terme) en utilisant l'approche du décalage génomique, et à valider les prédictions qui en résultent (c'est-à-dire que les populations avec un décalage génomique élevé devraient avoir une valeur adaptative plus faible) à la fois dans les populations naturelles et dans des conditions de jardins communs