The role of heterogeneity in adaptation and speciation

Heterogeneity is at the heart of Darwin's "mystery of mysteries", the origin of species, as both cause and consequence. Heterogeneity within and between environments can lead to genetic and phenotypic heterogeneity within and between populations. This can lead, in turn, to heterogeneity in patterns of mating and reproduction, often called "non-random" or "assortative" mating. Ultimately, this process can lead to speciation – in essence, the development of stable, persistent heterogeneity at the phylogenetic level. A "chain of causation" thus exists along which heterogeneity propagates, from differences among environments to differences among individuals, populations, and ultimately species (Chapter 1). In this thesis I present three models, focused upon three different links in this chain of causation, to study the causes and consequences of heterogeneity in the evolutionary process. The first model (Chapter 2) examines the earliest link in this chain of causation: the process of adaptation within a single population in an environment containing a single resource type. This model demonstrates that stochasticity generates genetic and phenotypic heterogeneity even in a simple environment such as this. Furthermore, that heterogeneity can be maintained and promoted by simple ecological processes such as intraspecific competition that decrease the fitness of common phenotypes. The results of this model help to resolve a long-standing puzzle in evolutionary biology, the "paradox of stasis", by providing a mechanistic explanation for the pattern of selection observed in natural populations. The second model (Chapter 3) explores an intermediate link in the chain of causation: the effects of spatial environmental heterogeneity on divergent adaptation and biodiversification. This model incorporates complex, realistic patterns of environmental heterogeneity not previously studied, and demonstrates a novel "refugium effect" through which such complex environmental heterogeneity can promote biodiversification. In essence, "refugia" generated by patchy environmental heterogeneity can provide stepping-stones through which adaptation to hostile environments can proceed incrementally. Other effects of complex heterogeneity are also demonstrated, and these results are connected to empirical speciation research. The last model presented (Chapter 4) investigates the final links in the chain of causation: the development of reproductive isolation and progress toward speciation. It has previously been hypothesized that a floral syndrome called heterostyly might cause partial reproductive isolation among populations of flowering plants, promoting speciation. This chapter's model is used to test that hypothesis. Results support this hypothesis in some scenarios, because divergent ecological selection on traits involved in heterostyly can pleiotropically produce reproductive isolation. However, this model does not always lead to reproductive isolation. An alternative outcome in which heterostyly leads to asymmetric gene flow points toward a novel mechanism underlying the progression from heterostyly to dioecy, offering a possible resolution of an enduring mystery in plant mating system research. In Chapter 5, the chain of causation discussed above is visualized with a flowchart that depicts the mechanisms that generate and promote heterogeneity at different stages in the process of adaptation and speciation. This flowchart illustrates the unifying idea at the heart of this thesis: that the process of biodiversification involves the propagation of heterogeneity from the environment to individuals, populations, and ultimately new species. The models presented in the preceding chapters are shown at their respective positions along the chain of causation, illustrating which parts of this conceptual framework have been explored in this thesis.L'hétérogénéité est au coeur du «mystère des mystères» de Darwin : l'origine des espèces, comme cause et comme conséquence. L'hétérogénéité à l'intérieur et entre les environnements peut produire de l'hétérogénéité génétique et phénotypique dans une population et entre des populations. Ceci peut produire, à son tour, de l'hétérogénéité dans les patrons d'accouplement et de reproduction, souvent appelé «croisement assortatif». Ultimement, ce processus peut mener à la spéciation – en fait, le développement d'une hétérogénéité stable et persistante au niveau phylogénique. Une «chaîne de causalité» existe au cours duquel l'hétérogénéité se propage, de différences environmentales à des différences entre les individus, les populations, et ultimement aux espèces (premier chapitre). Dans cette thèse, je présente trois modèles, qui portent chacun sur un lien différent de la chaîne de causalité pour étudier les causes et les conséquences de l'hétérogénéité dans les processus évolutifs. Le premier modèle (deuxième chapitre) examine le premier lien de la chaîne de causalité : le processus d'adaptation avec une seule population et un seul environnement ne contenant qu'un seul type de ressource. Ce modèle montre que la stochasticité génère de l'hétérogénéité génétique et phénotypique, même dans un environnement simple. En plus, l'hétérogénéité peut être maintenue et amplifiée par des processus écologiques simples comme la compétition intra-spécifique qui réduit la valeur d'adaptation des phénotypes communs. Ces résultats aident à résoudre une vieille question en biologie de l'évolution, «le paradoxe de la stase», en fournissant une explication pour les mécanismes de sélection que l'on observe dans la nature. Le deuxième modèle (troisième chapitre) explore un lien intermédiaire dans la chaîne de causalité : les effets de l'hétérogénéité environnementale sur l'adaptation divergente et les processus de biodiversification. Ce modèle intègre des patrons complexes d'hétérogénéité qui n'ont pas été étudiés précédemment et montre un nouvel «effet refuge» qui amplifie les processus de biodiversification dans des environnements hétérogènes complexes. En effet, les «refuges» générés par la fragmentation spatiale peuvent devenir des tremplins par lesquels l'adaptation aux environnements hostiles peut procéder séquentiellement. D'autres effets de l'hétérogénéité complexe sont aussi montrés et ces résultats sont liés à la recherche empirique sur la spéciation. Le dernier modèle (quatrième chapitre) étudie le dernier lien de la chaîne de causalité : le développement de l'isolation reproductive et l'évolution vers la spéciation. Il a été suggéré qu'un syndrome floral appelé hétérostylie peut causer une isolation reproductive partielle entre les fleurs, entraînant la spéciation. Le modèle de ce chapitre est utilisé pour tester cette hypothèse. Les résultats appuient cette hypothèse dans certains scénarios, car la sélection écologique divergente sur les traits impliqués dans l'hétérostylie peuvent produire de l'isolement reproductif à cause d'effects pléiotropes. Cependant, ce modèle ne génère pas toujours de l'isolement reproductif. Un autre résultat possible du modèle est que l'hétérostylie produit un flux génique asymmétrique. Ce résultat pointe vers un nouveau mécanisme sous-jacent à la progression de l'hétérostylie vers la diécie, offrant la possibilité de résoudre un mystère persistant à propos du système reproductif des plantes. Dans le cinquième chapitre, la chaîne de causalité est représentée par un organigramme qui présente les mécanismes qui génèrent et amplifient l'hétérogénéité à différents stades du processus d'adaptation et de spéciation. Les modèles présentés dans les chapitres précédents sont positionnés sur la chaîne de causalité, illustrant quelles sont les parties de cet organigramme qui ont été explorées dans cette thèse