Frontal lobe contributions to attention in reward learning and decision-making

Even seemingly simple decisions depend on a sophisticated ability to filter noisy inputs and select motivationally relevant options. In any given vending machine, salient soft drinks with fantastical labels and vibrant colors compete with comparatively staid bottles of water and juice. This decision environment is complex and multidimensional, with a plethora of sensory signals and action affordances rapidly presenting themselves in parallel. Navigating this landscape depends on adaptively attending to decision options and features of the environment that are motivationally relevant and predictive. Recently, there has been increased interest in how decisions are made under these demanding conditions, though the underlying neural mechanisms remain poorly understood. The frontal lobes have been separately implicated in different aspects of this problem: in allocating selective attention to behaviorally relevant information, and in learning, and making judgments, about the reward value of decision options. This doctoral work examined the interplay of attention and value-based decision processes, investigating the effects of frontal lobe damage on this interaction in patients with focal brain lesions. This investigation tested the critical contributions of frontal lobe sub-regions to directing attention to reward-predictive features in a visual search task, attributing rewards to relevant stimulus dimensions, and mediating the influence of visual fixations on decision behavior, revealing discrete functional contributions of different sub-regions to these processes. Damage to the ventromedial frontal lobe, but not other frontal sub-regions, reduced attentional selection of reward-predictive visual features, and impaired learning about features in a reward-predictive stimulus dimension. However, damage to this region did not alter the influence of visual fixations on subjects' choices. Subjects with lateral and dorsomedial frontal damage guided attention to reward-predictive features like healthy controls, However, left lateral frontal damage increased misattribution of rewards to salient, irrelevant stimulus dimensions, while dorsomedial frontal damage increased the influence of fixations on choice behavior. These findings argue that these frontal lobe sub-regions make distinct contributions to directing selective attention during learning, and mediating the influence of attention during choice behavior. This work sheds light on the roles of the frontal lobes in facilitating adaptive choice in healthy behavior, and contributes to our understanding of how this interaction may be compromised by brain disorders.Les décisions les plus simples dépendent de notre capacité à filtrer l'information afin de sélectionner les options pertinentes. Toute machine distributrice, par exemple, déborde de boissons gazeuses aux étiquettes éclatantes de couleurs côtoyant des bouteilles d'eau et de jus aux allures plus sobres. Cet environnement complexe et multidimensionnel pullule de signaux sensoriels auxquels s'ajoute aussitôt un éventail d'actions possibles. Pour naviguer efficacement dans un tel environnement, une attention particulière doit être portée aux options disponibles ainsi qu'à leurs caractéristiques susceptibles de motiver nos décisions. Ces dernières années ont vu émerger un intérêt marqué envers les processus entourant la prise de décision dans ces conditions laborieuses, ainsi qu'envers la description des mécanismes neuronaux sous-jacents, encore méconnus. Notamment, les lobes frontaux ont été impliqués dans différentes facettes de ce problème, étudiées séparément : dans l'allocation de l'attention sélective vers l'information importante à la réalisation d'une tâche, ainsi que dans l'apprentissage de la valeur associée aux stimuli et dans les jugements de la valeur des options de choix fondés sur la récompense. Cette thèse doctorale décrit la relation entre l'attention et la prise de décision fondée sur la valeur en observant les effets résultants de dommages aux lobes frontaux sur cette interaction chez des patients présentant de lésions cérébrales focales. Ces travaux de recherche ont étudié l'effet de lésions frontales sur l'orientation de l'attention vers les attributs qui sont prédicteurs de récompenses lors d'une tâche de recherche visuelle, dans l'attribution de la récompense aux dimensions des stimuli qui la prédisent et sur l'influence des fixations oculaires dans la prise de décision. Ces travaux ont révélé des rôles distincts des sous-régions des lobes frontaux lors de ces tâches expérimentales. Les lésions touchant le lobe frontal ventromédian, épargnant les autres sous-régions frontales, atténuent l'orientation de l'attention vers les attributs prédicteurs de récompense, en plus d'affecter la capacité d'apprendre quelle dimension des stimuli prédit effectivement la récompense. Par contre, une lésion à cette région n'altère pas l'influence qu'ont les fixations oculaires sur les choix des patients. Bien que les dommages aux régions frontales latérale et dorsomédiale laissent intacte l'allocation de l'attention aux attributs récompensés, les patient lésés au lobe frontal latéral gauche associent davantage la récompense à une dimension des stimuli qui ne la prédit aucunement, alors qu'en cas de lésion de la région dorsomédiale, les fixations oculaires exercent une influence exagérée sur les choix des patients. Ces résultats suggèrent que les sous-régions des lobes frontaux ont des rôles distincts dans l'orientation de l'attention sélective lors de l'apprentissage ainsi que dans la mise en place des processus attentionnels au moment de prendre des décisions et de faire des choix. En plus d'apporter des précisions quant aux contributions des lobes frontaux à la mise en œuvre de choix adéquats favorisant un comportement sain, ces travaux aident à comprendre comment ces interactions peuvent-être compromises en cas de troubles neurologiques ou psychiatriques