Reproductive biology, growth and diet of the nassariid whelk Buccinanops cochlidium (Dillwyn, 1817) (Gastropoda: Nassariidae) in San Jose gulf, Patagonia, Argentina

El genero Buccinanops (dŽOrbigny, 1841) (Caenogastropoda, Nassariidae) es endémico del océano Atlántico sudoccidental, y su nombre significa "sin ojos", debido a su ausencia en los adultos. El caracol Buccinanops cochlidium (Dillwyn, 1817) se distribuye en aguas someras de las costas desde el paralelo 19ºS (Brasil) hasta el golfo San Matias (43º44ŽS) en Argentina, a profundidades entre 5 y 50m. En el golfo San José habita aguas someras en fondos de sedimento fino. Se realizo un estudio de la estacionalidad reproductiva, que incluyo la copula, oviposición y desarrollo embrionario de B. cochlidium. Se observaron individuos copulando durante el otoño e invierno. Entre julio y noviembre se encontraron hembras portando ovicápsulas (máxima frecuencia en octubre) cuando la temperatura fue de 10 oC, mientras que el desarrollo de los embriones continua hasta febrero (pico de eclosion) cuando la temperatura fue de 18ºC. La talla de la hembra no mostró una relación lineal con el numero de ovicápsulas. Las puestas consistieron de 145 ovicápsulas en promedio, adheridas a la región del callo de las conchas maternas, con aproximadamente 3100 huevos (de 227,5 micrómetros de diámetro medio) por cada ovicápsula aproximadamente. Entre 1 y 20 embriones completaron su desarrollo ingiriendo cada uno un promedio de 570 huevos nutritivos, que son ingeridos enteros. En el estadio "veliger" intracapsular el embrión consume la mayor cantidad posible de huevos. Luego de haber completado el desarrollo de la concha los embriones eclosionan como juveniles reptantes de 4 mm en promedio de largo total (LT) de la concha. Se observa una regresión lineal inversa entre la talla de la concha de los embriones a la eclosión y el numero de ellos por ovicápsula. Los embriones completaron su desarrollo intracapsular en 4 meses en acuarios acondicionados. En B. cochlidium no se observo canibalismo intracapsular a diferencia de B. monilifer que comparte con las otras especies la eclosión de un único juvenil por ovicápsula. Se reconoció por primera vez la existencia de ojos durante el desarrollo embrionario en B. cochlidium. Los ojos se observan como manchas oscuras durante el desarrollo intracapsular y en juveniles. La presencia de los ojos fue confirmada histológicamente en tentáculos cefálicos embrionarios; los que estaban compuestos de células sensoriales, de soporte, una lente, y un nervio óptico. Aún está en discusión el destino ontogénico de los órganos visuales de B. cochlidium. Machos y hembras son diferenciados una vez retirada la concha en base al color de la gónada, presencia/ausencia de pene y glándulas accesorias, respectivamente. La actividad gametogénica fue continua en los machos. Se observó liberación de espermatozoides durante todos los meses del año. Se registró la presencia de paraespermatozoides por primera vez en el género Buccinanops. No existe reposo reproductivo en ningún sexo, pero sí reabsorción de los espermatozoides en primavera en los machos y de los oocitos remanentes luego del verano en las hembras. Basados en las tallas oocitarias se observa que el otoño e invierno (cópula) son estaciones de crecimiento gamético, cuando la temperatura del agua desciende de 18 a 10 ºC, la primavera (oviposición) de evacuación, y el verano (cuidado de las ovicápsulas) de reabsorción y proliferación. La estacionalidad reproductiva gonádica coincide con la observada en el campo y con los cambios en la temperatura del agua. La talla de primera madurez gonádica (50% población) en machos es de 37 mm de LT de concha. En las hembras, la talla de primera madurez coincide con la de primera oviposición, aproximadamente a los 80 mm. Se sugiere una talla mínima excluyente de captura de 85 mm de manera que las hembras se reproduzcan al menos dos temporadas. En las poblaciones estudiadas del golfo San José no se registraron casos de imposex. Se registró la ocurrencia de un único parásito en gónadas y glándula digestiva de B. cochlidium. Se trató de un trematode digeneo en estadío de redia con cercarias en distintos estadíos de desarrollo, pertenecientes a la familia Lepocreadiidae. La cercaria (oftalmotricocerca) coincide con la descripta para B. monilifer. Su prevalencia total fue del 15,6 %, afectando a machos y hembras indistintamente. El parásito afecta principalmente las gónadas, provocando castración y reducción de órganos reproductivos. Se registraron parásitos durante todo el año, con una mayor emisión de cercarias maduras en los meses de primavera y verano (con el aumento de temperatura del agua). La población de golfo San José presenta densidades de adultos de 0,4 m2. La proporción de sexos no difirió de 1:1, y la talla media de las conchas fue significativamente mayor en las hembras. Se estimó una población de 13.000 a 14.000 individuos, por el método de estimación de Petersen. Las conchas poseen 3 capas internas estructuralmente diferentes. Las marcas de crecimiento se depositaron estacionalmente con temperatura del agua menor a 13 ºC (diciembre a mayo) y sólo son visibles en la zona marginal de la concha. La edad máxima estimada por el método de validación de isótopos estables de O18 fue de 11 años. La técnica de marcado resultó efectiva, con más de 2 años y casi 9 % de recapturas. Machos y hembras crecen a una misma tasa promedio de 1,71·10-3 día-1 o 0,62 año-1 (considerando crecimiento constante durante el todo año), pero alcanzan tallas máximas diferentes de 88 y 96 mm respectivamente. Los incrementos fueron mayores en individuos pequeños y en época de alta temperatura del agua. La especie B. cochlidium es carnívora oportunista. Se alimenta principalmente de moluscos bivalvos (Ensis macha y Tellina petitiana). Su dieta incluye también otros grupos como holoturios, equiúridos y carroña, también incluyendo casos de canibalismo. La anémona Antholoba achathes es depredadora de B. cochlidium y además compite por el recurso alimenticio.The genus Buccinanops (dŽOrbigny, 1841) (Caenogastropoda, Nassariidae) is endemic to the SW Atlantic Ocean; the name implies no eyes, due to the lack of visible eyes in adults. The snail Buccinanops cochlidium (Dillwyn, 1817) is distributed from 19ºS (Brasil) to San Matias gulf (43º44ŽS) Argentina, inhabiting shallow waters up to 50 meters in depth. In San Jose gulf inhabits shallow waters with fine sand bottoms. A study of the seasonality of reproduction, including mating, spawn and embryonic development of B. cochlidium, from a population inhabiting Patagonian waters was conducted. Mating individuals were observed during fall and winter (March to October, in the Southern Hemisphere). Spawning females were found between July and October (highest frequency in October) when water temperature was 10 oC, while the development of the embryos continued until February (the hatching peak) when water temperature reached 18ºC. A linear regression analysis showed no significant relationship of the female size on the number of egg capsules. Each spawn consisted of 145 egg capsules on average, which the female attaches to its own shell. Each egg capsule contained 3100 eggs on average, with a mean diameter of 227.5 micometres previous to cell cleavage. One to 20 embryos completed their development ingesting an average of 570 nurse eggs, which are swallowed entirely. In B. cochlidium embryonic cannibalism has not been observed during capsular development as it was in Buccinanops monilifer. In the latter species hatches one solitary juvenile per each egg capsule, as in other members of the genus. During the "veliger" stage the embryo consumed as many nurse eggs as possible. After completing the development of the shell the embryos hatched as crawling juveniles with a mean total shell length of 4.0 mm. A linear regression explained the inverse relationship of the mean shell size of the hatchlings on the number of embryos per egg capsule. In conditioned aquaria the embryos completed their development in four months, under laboratory conditions. During this study the presence of eyes in several developmental stages of B. cochlidium was recognized for the first time. These eyes were observed during intracapsular development as well as in hatchlings and early juveniles. The presence of eyes was histologically confirmed in embryonic cephalic tentacles. They comprised sensory cells, supportive cells, a lens, and an optic nerve cord. The ontogenetic destiny of these organs is not clear. Once the shell was removed, males and females were distinguishable based on gonad color, and presence/absence of the penis and accessory glands. Gametogenic activity was continuous in males; spermatozoa were released throughout the year. Aditionally, paraspermatozoa were registered in this species, for the first instance in the genus. No resting period was observed in any sex of this species; male reabsorption of spermatozoa occurred mainly in the Spring and females reabsorbed oocytes in the late Spring and early Summer. Based on oocyte size-frequencies, Fall and Winter (mating) are growth seasons with water temperature falling from 18 to 10 ºC; in Spring (spawning) gametic release occurrs, and in Summer (embryological development) the reabsorption and proliferation of gametes. Gonadic reproductive seasonality coincided with water temperature change. The size at first maturity in males was 37 mm; while in the females gonad maturity and spawning coincided with 80 mm of total shell length. A minimum capture size of 85 is suggested, excluding females carrying egg capsules. In the San José gulf population evidence of imposex were not registered. A solitary parasite species was observed affecting the gonads and digestive glands of B. cochlidium, these parasites were noted as larval stages (redia and undeveloped cercariae) of a Trematode Digenea of the Lepocreadiidae family. The cercaria (with eyes and tail) coincided with that described from B. monilifer. The total prevalence was 15.6%, and affecting indistinctly males and females. The infection lead to parasite castration, and causing reduction of reproductive organ sizes. The parasites were present throughout the year but with higher rates of mature cercarias expulsion in Spring and Summer (water temperature rise). The B. cochlidium population density at San José gulf was 0.4 individuals/m2. The sex ratio did not differ from 1:1, and female shell length was significantly higher than those of males. The population size was estimated to be 13,000 to 14,000 individuals, gathered using the Petersen estimation method. The shell showed 3 structurally different carbonate layers. Growth marks appeared seasonally, corresponding with water temperature falls under 13 ºC (December to May), and were only visible in the shell marginal zone. Maximum age was inferred by growth marks and stable isotope validation, and was 11 years. The mark and recapture method was successful, with a recovery of 9% of the marked individuals after 2 years of recaptures. Males and females grew with similar average growth rate of 1.71·10-3 day-1 or 0.62 year- 1 (considering constant growth through the year), but maximum size were 88 and 96 respectively. Buccinanops cochlidium is carnivorous and behave as an opportunistic predator. It feeds mainly on bivalves (Ensis macha and Tellina petitiana). Its diet also includes holothurians, echiurids, and carrion including cases of cannibalism. The anemone Antholoba achathes predated upon B. cochlidium and competed with it for food resources.Fil:Averbuj, Andrés. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina