Belowground pathways for nitrogen transfer from a tropical legume tree to an associated fodder grass

Legume trees which form symbiosis with N2-fixing bacteria can help replenish and maintain soil fertility on tropical agricultural lands by supplying nitrogen to the system. However, the mechanisms of N transfer from the trees to associated crops are not well understood. The role of root exudation and common mycelial networks of mycorrhizal fungi (CMN) in interplant N transfer was analysed in this study. A cut-and-carry agroforestry system comprising a legume tree (Gliricidia sepium) and a fodder grass (Dichanthium aristatum) was used as a model system. Nitrogen transfer was measured by labelling the tree with 15N. Variation in the isotopic composition of the N sources from the tree and its effects on N transfer estimates was analysed using experimental methods and mathematical modeling. Both plant species were observed to form symbiosis with the same subgroup of Rhizophagus intraradices in the field, indicating favourable conditions for the formation of CMN. In pot culture D. aristatum obtained up to 14% of its N from G. sepium via belowground pathways over 10 weeks, which was mainly accounted for N exudation. Nitrogen transfer via CMN contributed up to 2.5% of N in D. aristatum and corresponded to 18% of total N transferred. Nitrogen transfer via CMN increased with arbuscular colonisation of the N donor and with decreasing N concentration of the N recipient. Transfer estimates varied manifold depending on the assumed isotopic composition of transferred N, which highlights the need for careful estimation of the isotopic ratios of the actual N sources. The results suggest a significant role for root exudates and CMN in transferring N from legume trees to the associated crops, as opposed to the common perception of tree prunings and mulching as the primary N sources to the crops. Design and management options of agroforestry systems could be reviewed to foster belowground N transfer and improve the sustainability of farming systems.Les arbres légumineux qui forment symbioses avec les bactéries fixatrices d’azote peuvent aider à maintenir ou à rétablir la fertilité des sols dans les agroécosystèmes tropicaux, en fournissant de l’azote au système. Cependant, les mécanismes de transfert d’azote des arbres aux plantes associées n’ont pas bien connus. Dans cette étude, on a analysé le transfert d’azote souterrain via les exsudats racinaires et les réseaux des champignons mycorhiziens (angl. Common Mycelial Networks, CMN). Un système agroforestier de production du fourrage, composé d’un arbre légumineux (Gliricidia sepium) et d’une herbe fourragère (Dichanthium aristatum), a été utilisé comme système modèle. Les arbres et l’herbe étaient régulièrement taillés ou coupée et la biomasse était exportée de la parcelle. Le transfert d’azote a été mesuré en utilisant le marquage artificiel 15N des feuilles de l’arbre. La variation de la composition isotopique des sources azotées de l’arbre et ses effets sur le transfert d’azote ont été analysés par des méthodes expérimentales et la modélisation. On a observé que Gliricidia sepium et D. aristatum forment des symbioses avec le même sous-groupe du champignon mycorhizien Rhizophagus intraradices sur la parcelle agroforestière, ce qui indique des conditions favorables pour la formation de CMN. Dans une expérimentation en pot de dix semaines, D. aristatum a obtenu jusqu’à 14% de son azote de G. sepium par le transfert souterrain, ce qui a été associé principalement à l’exsudation racinaire de l’arbre. Le transfert via le CMN a apporté jusqu’à 2.5% de l’azote de D. aristatum, ce qui correspond à 18% de l’azote total transféré. Le transfert d’azote via le CMN a été positivement corrélé avec la colonisation des arbuscules dans l’arbre donneur d’azote, et négativement corrélé avec la concentration d’azote dans la plante associée. L’évaluation du transfert dépend fortement de l’estimation de la composition isotopique des sources azotées, ce qui souligne l’importance de cerner avec fiabilité les teneurs en 15N de ces sources. Les résultats indiquent que les exsudats racinaires et le CMN ont un rôle clé dans le transfert d’azote des arbres légumineux aux plantes associées. Cette étude améliore ainsi le cadre conceptuel actuel de la problématique traitée, d’après lequel l’engrais vert (p. ex. recyclage dans le sol des tailles de l’arbre) est considéré la seule source de transfert d’azote. De nouvelles options pour la conception et la gestion des systèmes agroforestiers pourraient être envisagées afin d’optimiser le transfert souterrain d’azote et assurer la durabilité de ces systèmes