Defaunated and invaded insular tropical rainforests will not recover alone: recruitment limitation factors disentangled by hierarchical models of spontaneous and assisted regeneration

International audience1. Most tropical forests are now severely degraded and their ability to recover is highly dependent on frugivores which ensure seed dispersal for most woody plants. The global collapse of large vertebrates therefore raises major concerns about tropical forest succession, but few field studies have been conducted to disentangle recruitment limitations during disrupted succession.2. This study took place on Réunion (Mascarenes) where all large native frugivores have been extinct since human colonisation in 1665 and where multiple invasions threaten native ecosystems. We set up 20 experimental blocks on a lava flow dated back to 1800, in plant-impoverished post-defaunation vegetation bordered by old-growth forests. We assessed fecundity, seed dispersal and seedling recruitment of the complete fleshy-fruited plant community and used Bayesian analyses to disentangle the impact of multiple factors on these key processes. In the same blocks, we sowed four native trees assumed to be disperserless to test their capacity to establish, controlling for two additional post-dispersal limitations (seed predation and competition with invasive plants).3. On the flow, small-seeded native plants were fairly dispersed but did not recruit, probably due to strong competition with invasive plants; the few native species that recruited somehow were mostly medium-seeded plants that were still dispersed; large-seeded plants were absent from seed rain (which shows that invasive frugivores did not replace extinct ones) and subsequently from spontaneous recruitment. Instead, some alien plants, notably the tiny-seeded highly-dispersed Clidemia hirta and the medium-seeded Psidium cattleianum largely dominated seedling recruitment. Native plants recruited better at the forest margin, including some large-seeded species nearby mother trees.4. Sown large-seeded species were able to emerge and survive in all plots whatever the treatment, which demonstrates that dispersal loss was the primary cause of regeneration failure on the flow. Synthesis. The strong modulation of the establishment capacity of native plants by seed mass shows that invasive plants win by forfeit of large-seeded plants after native frugivores loss. Our study emphasises the fundamental role of dispersal loss and competition with invasive plants in the disruption of ecological succession, as well as the urgency of restoring seed dispersal and strengthening biosecurity regulations.1. La plupart des forêts tropicales sont aujourd'hui gravement dégradées et leur capacité à se reconstruire après perturbation dépend fortement des frugivores qui assurent la dispersion des graines. L'effondrement global des grands vertébrés soulève donc des inquiétudes majeures pour la la succession écologique en forêt tropicale, mais peu d'études de terrain ont été menées pour démêler les limitations du recrutement dans ce contexte.2. Cette étude se déroule à la Réunion (archipel des Mascareignes) où tous les grands frugivores indigènes ont disparu depuis la colonisation humaine en 1665 et où de multiples invasions menacent les écosystèmes indigènes. Nous installons 20 blocs expérimentaux sur une coulée de lave datant de 1800, dans une végétation post‐défaunation très appauvrie et flanquée de forêts anciennes. Nous évaluons la fécondité, la dispersion des graines et le recrutement des plantules pour l’ensemble des plantes à fruits charnus, et nous utilisons des analyses bayésiennes pour démêler l'impact de multiples facteurs sur ces trois processus clés. Dans les mêmes blocs, nous semons quatre arbres indigènes supposés sans disperseur afin de tester leur capacité à s'établir, en contrôlant deux limitations post‐dispersion supplémentaires (prédation des graines et compétition avec les plantes envahissantes).3. Sur la coulée de 1800, les plantes indigènes à petites graines sont relativement bien dispersées mais ne peuvent recruter spontanément, probablement en raison d'une forte compétition avec les plantes envahissantes; les quelques espèces indigènes capables de recruter sont principalement des plantes à graines moyennes qui sont encore dispersées; les plantes à grosses graines sont absentes de la pluie de graines (ce qui montre aussi que les frugivores introduits n'ont pas fonctionnellement remplacé les espèces éteintes) et par conséquent du recrutement spontané. A l’opposé, certaines plantes exotiques dominent très largement le recrutement, notamment l’espèce à petites graines Clidemia hirta qui archi‐domine la dispersion et l’espèce à graines moyennes Psidium cattleianum. Les plantes indigènes recrutent davantage à la limite de la forêt ancienne, y compris certaines espèces à grosses graines à proximité des semenciers.4. Les espèces à grosses graines semées sont capables de lever et survivre dans tous les blocs, quel que soit le traitement, ce qui démontre que la perte de la dispersion est la cause principale de leur absence sur les coulées historiques du Piton de la Fournaise.Synthèse . La forte modulation de la capacité d'établissement des plantes indigènes par la masse de graine montre que les plantes envahissantes gagnent par forfait des plantes indigènes à grosses graines. Notre étude souligne le rôle fondamental de la perte de la dispersion depuis l’extinction des frugivores indigènes et de la compétition avec les plantes envahissantes dans l’altération de la succession écologique, ainsi que l'urgence de restaurer la dispersion des graines et de renforcer les réglementations en matière de biosécurité