Avian Scavengers in a Changing World: a multidisciplinary conservation approach in the Pyrenees

Les aus carronyaires proporcionen serveis ecològics, econòmics i culturals essencials. No obstant, dins d’aquest gremi, els voltors es troben entre els grups d’ocells més amenaçats a nivell mundial i les seves poblacions han disminuït notablement durant les darreres dècades. Una excepció a aquesta tendència són les poblacions ibèriques, les quals esdevenen estables o fins hi tot han augmentat i, per tant, juguen un paper clau per la futura viabilitat de les poblacions de voltors europeus (voltor comú Gyps fulvus, voltor negre Aegypius monachus, trencalòs Gypaetus barbatus i aufrany Neophron percnopterus). Diversos factors antropogènics són la causa d’aquest col·lapse global i podrien accentuar el declivi d’aquestes poblacions en un món dominat pels humans. En aquest context, una investigació integradora que vinculi diferents disciplines pot proporcionar informació valuosa per tal de dissenyar i proposar accions de maneig efectives. Aquesta tesi combina aspectes de diferents disciplines com l’ecologia del comportament, la biologia de la conservació, l’ecotoxicologia i les ciències socials, per tal de fomentar el coneixement científic envers importants amenaces emergents que afecten a les aus carronyaires europees i proporcionar un conjunt d’eines de conservació basades en l’evidència. En el context d’aquest marc multidisciplinari, aquesta tesi explora en primer terme com l’abandonament rural i el conseqüent canvi en la configuració del paisatge a través de l’expansió natural d’arbustos i boscos (‘passive rewilding’) afecta el funcionament de les comunitats de carronyaires en agroecosistemes de muntanya (Capítol 1). Aquest capítol evidencia que el tipus de paisatge és el principal factor que governa la dinàmica de consum de carronya a l’influir en la composició i eficiència del gremi de carronyaires. Si bé els paisatges oberts afavoreixen una detecció i explotació més ràpida de les carronyes degut a l’eficient consum per espècies obligades (i.e., voltors) i atrauen un major nombre de carronyaires, en paisatges arbustius i especialment en boscos, els mamífers són els carronyaires dominants. Per tant, els processos de revegetació natural – primer per arbustos i després per boscos – posterior a l’abandonament de terres de cultiu i de pràctiques tradicionals de pasturatge, pot reduir l’eficiència d’aquest gremi i perjudicar l’espècie més eficient en termes de consum i en proporcionar processos tròfics facilitadors (i.e., voltor comú) i al mateix temps, beneficiar espècies facultatives, particularment mamífers. Aquesta tesi també demostra que, malgrat el servei regulador que proporciona el voltor comú en reduir la persistència de les carronyes i, per tant, en mantenir ecosistemes saludables degut a les seves elevades taxes de consum (Capítol 1), el creixent conflicte entre voltors i bestiar podria perjudicar la relació mutualista mil·lenària entre voltors i humans (Capítol 2). Els nostres resultats evidencien que les interaccions entre voltors i bestiar representen un problema complex d’abordar, en gran mesura degut als habituals grans moviments de campeig dels voltors així com a l’elevat nombre de ‘fake news’ i tergiversació per part dels mitjans de comunicació que atribueixen la mort de bestiar als atacs de voltors. Per harmonitzar la conservació de la biodiversitat i les pràctiques agropastorals són necessàries mesures de mitigació en zones amb una elevada densitat de bestiar extensiu – especialment les properes a abocadors – essent el període més crític l’època de parts. Paral·lelament, és necessari fomentar campanyes interdisciplinàries de sensibilització sobre la coexistència entre voltors i bestiar (Capítol 2). Des d’una perspectiva ecotoxicològica, aquesta tesi investiga l’exposició a rodenticides anticoagulants de segona generació en aus carronyaires a través d’un monitoreig actiu d’individus capturats i mostrejats al niu (Capítol 3). Les espècies de mida mitjana, com els milans i els aufranys, han estat les més exposades a aquests pesticides, tot i que entre les espècies carronyaires obligades de major grandària el trencalòs ha estat l’espècie amb una major prevalença. Aquest estudi representa el primer pas per reconèixer l’impacte d’aquests compostos en aus carronyaires i els potencials efectes poblacionals requereixen més investigació. Des d’una perspectiva de modelatge ecològic, els nostres resultats demostren la importància de les pràctiques tradicionals de transhumància pel seu paper en incrementar la disponibilitat de carronya en paisatges de muntanya (Capítol 4). No obstant això, degut a la naturalesa estacional d’aquesta pràctica, les estimacions quantitatives de disponibilitat de recursos tròfics han de considerar tot el cicle anual ja que els nostres resultats evidencien asimetries estacionals significatives en la disponibilitat d’aliment. La biomassa animal fou substancialment més elevada a l’estiu degut a la presència de ramats transhumants però baixa fins a nivells que no satisfeien els requeriments energètics del voltor comú – l’espècie més abundant – durant l’hivern. El darrer capítol d’aquesta tesi té com a finalitat proporcionar als gestors protocols de translocació estrictes i eficaços per projectes de reintroducció de poblacions de trencalòs, sense afectar demogràficament a la població d’origen pirinenca (Capítol 5). Els nostres resultats mostren que l’extracció de postes i adults no territorials (≥ 10 anys) és preferible a l’extracció d’individus juvenils ja que l’efecte d’extreure aquesta classe d’edat de la població donant és molt significatiu. A més, variacions estocàstiques en paràmetres demogràfics (per exemple, en la productivitat i la supervivència) poden canviar notablement els resultats obtinguts i repercutir negativament en la conservació d’aquesta espècie. Per tant, és fonamental actualitzar els models ecològics utilitzats per tal d’implementar accions de gestió per incrementar la credibilitat, l’eficiència i l’objectivitat. Aquesta tesi emfatitza en la necessitat de les aproximacions multidisciplinàries per millorar i optimitzar les accions de conservació des d’una perspectiva basada en l’evidència, i per establir línies de conservació prioritàries que preservin la coexistència de les aus carronyaires i els humans en un món en constant canvi.Las aves carroñeras proporcionan servicios ecológicos, económicos y culturales esenciales. No obstante, dentro de este gremio, los buitres se encuentran entre los grupos de aves más amenazados a nivel mundial, como demuestra el gran declive sufrido por algunas de sus poblaciones durante las últimas décadas. Una excepción a esta tendencia son los buitres ibéricos, cuyas poblaciones permanecen estables e incluso han aumentado, y juegan un papel clave para la futura viabilidad de las poblaciones de buitres europeos (buitre leonado Gyps fulvus, buitre negro Aegypius monachus, quebrantahuesos Gypaetus barbatus y alimoche Neophron percnopterus). Diversos factores antropogénicos son la causa de este colapso global y podrían acentuar el declive de estas poblaciones en un mundo dominado por el ser humano. En este contexto, una investigación integradora que vincule distintas disciplinas puede proporcionar la información necesaria para diseñar y proponer acciones de manejo más efectivas. Esta tesis combina aspectos de distintas disciplinas como la ecología del comportamiento, la biología de la conservación, la ecotoxicología y las ciencias sociales para fomentar el conocimiento científico acerca de importantes amenazas emergentes que afectan a las aves carroñeras europeas, con objeto de proporcionar un conjunto de herramientas de conservación basadas en la evidencia. En el contexto de este marco multidisciplinario, esta tesis en primer lugar explora como el abandono rural y el consecuente cambio en la configuración del paisaje a través de la expansión natural de matorrales y bosques (‘passive rewilding’) afecta al funcionamiento de las comunidades de carroñeros en agroecosistemas de montaña (Capítulo 1). Este capítulo evidencia que el tipo de paisaje es el principal factor que gobierna la dinámica de consumo de carroña al influir en la composición y eficiencia de la comunidad de carroñeros. Mientas que los paisajes abiertos favorecen una detección y explotación más rápida de las carroñas debido al eficiente consumo por parte de especies obligadas (i.e., buitres) y atraen mayores abundancias de carroñeros, en paisajes de matorral y, especialmente en bosques, los mamíferos son los carroñeros dominantes. Por tanto, los procesos de sucesión natural – primero por matorrales y después por bosques – después del abandono de tierras de cultivo y de prácticas tradicionales de pastoreo, pueden reducir la eficiencia de este gremio y perjudicar a la especie más eficiente en términos de consumo y de proporcionar procesos facilitadores tróficos (i.e., buitre leonado) y favorecer a especies facultativas, particularmente mamíferos. Esta tesis también demuestra que, a pesar del importante servicio regulador que prestan los buitres leonados en eliminar la carroña y reducir su persistencia contribuyendo de esta manera a mantener ecosistemas saludables (Capítulo 1), el conflicto entre buitres y ganado puede perjudicar a la relación mutualista milenaria entre buitres y humanos (Capítulo 2). Nuestros resultados muestran que las interacciones entre buitres y ganado representan un problema complejo de abordar, en gran medida debido a los frecuentes y grandes movimientos de campeo de los buitres, así como al elevado número de ‘fake news’ y de tergiversación por parte de los medios de comunicación que atribuyen la muerte de ganado a los ataques de buitres. Para armonizar la conservación de la biodiversidad y las actividades agropastorales son necesarias medidas de mitigación en zonas con una elevada densidad de ganado extensivo – especialmente las cercanas a vertederos – siendo el período más crítico la época de partos. Además, resulta necesario fomentar campañas interdisciplinarias de sensibilización sobre la coexistencia entre buitres y ganado (Capítulo 2). Desde una perspectiva ecotoxicológica, esta tesis investiga la exposición a rodenticidas anticoagulantes de segunda generación en aves carroñeras a través de un monitoreo activo de individuos capturados y muestreados en el nido (Capítulo 3). Las especies de tamaño medio como los milanos y alimoches, han sido las más expuestas a estos pesticidas mientras que entre las especies de mayor tamaño, lo ha sido el quebrantahuesos. Este estudio representa el primer paso para reconocer el impacto de estos compuestos en aves carroñeras y sus efectos potenciales a nivel poblacional requieren una mayor investigación. Desde una perspectiva de modelado ecológico, nuestros resultados demuestran la importancia de las prácticas tradicionales de trashumancia por el papel que juegan en el incremento de la disponibilidad de carroña en paisajes de montaña (Capítulo 4). No obstante, debido a la naturaleza estacional de esta práctica, las estimaciones cuantitativas de disponibilidad de recursos tróficos tienen que considerar todo el ciclo anual completo ya que nuestros resultados evidencian asimetrías estacionales significativas en la disponibilidad de alimento. La biomasa animal disponible fue substancialmente más elevada en verano debido a la presencia de rebaños trashumantes, pero desciende hasta niveles que no llegan a cubrir los requerimientos energéticos del buitre leonado – la especie más abundante – durante el invierno. El último capítulo de esta tesis tiene como finalidad proporcionar a los gestores protocolos de translocación estrictos y eficaces para proyectos de reintroducción de la población de quebrantahuesos, sin afectar demográficamente a la población de origen pirenaica (Capítulo 5). Nuestros resultados muestran que la extracción de puestas y adultos no territoriales (≥ 10 años) es preferible a la de individuos juveniles, ya que el efecto que tiene la extracción de esta clase de edad en la población donante es muy significativo. Sin embargo, remarcamos que variaciones estocásticas en algunos parámetros demográficos (por ejemplo, en la productividad y la supervivencia) pueden cambiar sustancialmente los resultados obtenidos y por tanto repercutir negativamente en la conservación de esta especie. Por ello, resulta fundamental actualizar los modelos ecológicos utilizados para implementar acciones de gestión que incrementen la credibilidad, eficiencia y objetividad. Esta tesis enfatiza la necesidad de desarrollar enfoques multidisciplinarios para mejorar y optimizar las acciones de conservación desde una perspectiva basada en la evidencia y, con ello, establecer líneas de conservación prioritarias que preserven la coexistencia de las aves carroñeras y los humanos en un mundo que se encuentra en constante cambio.Avian scavengers provide essential ecological, economic and cultural services; yet vultures are among the most threatened groups of birds worldwide and their populations have declined significantly in recent decades. An exception are Iberian vultures whose numbers are stable or even increasing and which play a key role in the future viability of European vulture populations (griffon Gyps fulvus, cinereous Aegypius monachus, bearded Gypaetus barbatus and Egyptian Neophron percnopterus). Behind this global collapse lie a wide array of anthropogenic factors, which are accentuating this decline in our human-dominated world. Thus, integrative research linking different disciplines is essential for providing useful insights into the management and conservation of vulture populations in order to design and propose effective management actions. This thesis combines aspects of different disciplines including behavioural ecology, conservation biology, ecotoxicology and the social sciences as a means of fomenting the scientific understanding of significant emerging threats affecting European avian scavengers and providing a set of evidence-based conservation tools. Within this multidisciplinary framework, this thesis first explores how widespread rural abandonment and subsequent passive rewilding due to woody encroachment affect the functioning of scavenger assemblages in mountain agroecosystems (Chapter 1). This chapter provides evidence that landscape type is the main factor governing scavenging dynamics in rewilding situations through its influence on the composition of scavenger assemblages and their scavenging efficiency. While open landscapes favour faster carrion discovery and exploitation by obligate scavengers and attract more scavengers, in shrublands and, particularly, in forests mammals are the dominant scavengers. Thus, woody encroachment after farmland abandonment could reduce the scavenging efficiency of the assemblage and jeopardize the most abundant and efficient scavenger – that provides crucial scavenging services and facilitatory processes (i.e., the griffon vulture) – while benefitting facultative species, above all mammals. This thesis also demonstrates that, despite the vital regulating service played by griffon vultures in reducing carcass persistence and maintaining healthy ecosystems due to their high carcass consumption rates (Chapter 1), the growing conflict between vultures and livestock could lead to a breakdown in the age-old mutualistic relationship between vultures and humans (Chapter 2). Our findings show that the vulture-livestock conflict is a complex issue accentuated by the typically wide-ranging foraging movements of griffon vultures and the growing amount of ‘fake news’ and media misrepresentation that lays the blame for livestock killing on vultures. Mitigation in areas with high extensive livestock numbers – especially close to landfill sites and, above all, during the birthing season – and interdisciplinary awareness campaigns on the coexistence of vultures and livestock are necessary to guarantee the harmony between biodiversity conservation and agropastoral practices (Chapter 2). From an ecotoxicological perspective, this thesis investigates through active monitoring the risk of exposure to second-generation anticoagulant rodenticides in free-living scavenger birds (Chapter 3). Medium-sized avian scavengers such as kites and Egyptian vultures are the species that are most exposed to these pesticides, although of the large obligate avian scavengers bearded vultures showed the highest prevalence. These findings are the first step towards the recognition of the impact of these compounds on scavenging birds and their potential population effects need further investigation. From an ecological modelling angle, our results demonstrate the importance of traditional farming practices of transhumance given its role in increasing carrion availability in mountain landscapes (Chapter 4). However, the seasonal nature of this practice means that the quantitative assessments of food availability must also estimate trophic resources over the whole annual cycle since we found significant seasonal asymmetries. Animal biomass is substantially higher in summer due to transhumance but drops in winter to levels that are unable to satisfy the energetic requirements for the most abundant species (i.e., griffon vultures). The last chapter of this thesis aims to encourage policy managers to adopt strict and effective translocation protocols for restoring European bearded vulture populations without affecting the source Pyrenean population (Chapter 5). Our results show that the extraction of whole clutches and non-territorial adults (≥ 10 years) is preferable to the removal of juveniles since the removal of this age-class from the wild has significant demographic consequences on the source population. Additionally, we highlight how stochastic variations in demographic parameters (e.g., productivity and survival) can substantially change forecasted results and have significant repercussions on conservation outcomes. Thus, it is vital to update the theoretical ecological models used to implement management actions to increase their credibility, efficiency and objectivity. This thesis underlines, above all, the usefulness of developing multidisciplinary approaches aimed at improving and optimizing conservation management actions from an evidence-based perspective. This will help establish priority conservation lines and ensure the coexistence of avian scavengers and humans in an ever-changing world