Gammares et acanthocéphales : un système multi-hôtes (cryptiques) et multi-parasites ?

Multi-host parasites can exploit various host species that differ in abundance and susceptibility to infection, which will contribute unequally to their transmission and fitness. "Key hosts" are those contributing significantly more to the completion of the life cycle of such parasites. Three non-exclusive criteria may be used to identify a key host: its high abundance, its high exposure/susceptibility to infection, and the large number of infectious stages produced per infected individual. Many parasites with complex life cycles have evolved the ability to manipulate several traits of their intermediate hosts' phenotype, including behavior, thereby increasing the likelihood of transmission to their definitive hosts. Host susceptibility to manipulation must therefore be included in the definition of a "key host" species, because of its involvement in parasite transmission. Several species of acanthocephalan manipulative parasites (among which Pomphorhynchus laevis and P. tereticollis) use amphipod crustaceans of the genus Gammarus as intermediate hosts. It has recently been shown that many G. pulex and G. fossarum cryptic lineages are living in sympatry in Eastern France rivers, bringing a new vision of the spectrum of intermediate hosts that acanthocephalans can use, and their relative contribution to their life cycles.The first aim of the thesis was to test whether the presence of host species/lineages in the wild is stable over time (determining therefore the possibility of simultaneous use of hosts by parasites, or sequential use if not the case). It was shown that the several host species living in sympatry in the studied rivers (G. roeselii and several lineages of the G. pulex/fossarum complex) are constantly available for acanthocephalans over the entire duration of our monitoring, but in relatively variable proportions. Different patterns of infections in acanthocephalans were highlighted during this temporal monitoring. Therefore, variation in susceptibilities to infection by the different parasite species between gammarids species are suggested, allowing us to propose that the different hosts contribute unequally to the parasites life cycles.The second objective of this work was to assess the relative susceptibilities of the two G. roeselii and G. fossarum morphospecies to infection by P. laevis, using experimental infections. If G. roeselii suffers higher prevalence in the wild than G. fossarum, but is nevertheless less susceptible to infection in the laboratory. This host, already known to be less efficiently manipulated, therefore constitutes a kind of dead-end host for this parasite (the parasites do not transmit to their definitive host and accumulate in intermediate hosts). The “sink” effect of these infections seem nevertheless moderate given the low infectivity of the parasites in G. roeselii.In the third part of the thesis, the respective roles of three factors - susceptibility to infection, parasite virulence, manipulation - in the interactions between the two parasites P. laevis and P. tereticollis and their community of sympatric hosts of the cryptic species complex G. pulex/fossarum were studied experimentally. Differences were revealed, in terms of both infectivity and virulence, between host cryptic lineages. The mortality of infected individuals increased significantly after several weeks of development of both parasite species, which did not allow accurate comparisons of behavioural changes between host lineages.This thesis shows that the system studied here is indeed a multi-host and multi-parasite system. Acanthocephalans, traditionally considered as generalists, actually show marked preferences, probably local, in the exploitation of certain intermediate hosts lineages which are not necessarily the most abundant ones.Les parasites multi-hôtes peuvent exploiter diverses espèces hôtes différant en abondance et en sensibilité à l'infection, qui vont contribuer de façon inégale à leur transmission et à leur fitness. Les « hôtes clés » sont ceux contribuant significativement plus à l'achèvement du cycle de vie de tels parasites. Trois critères non exclusifs peuvent servir à identifier un hôte clé : sa forte abondance, sa forte exposition/sensibilité à l'infection, et le grand nombre de stades infectieux produits par individu infecté. De nombreux parasites à cycle de vie complexe ont développé la capacité de manipuler le comportement de leurs hôtes intermédiaires, augmentant ainsi la probabilité de transmission à leurs hôtes définitifs. La sensibilité de l'hôte à la manipulation doit donc être incluse dans la définition d'une espèce « hôte clé », à cause de son implication dans la transmission de parasite. Plusieurs espèces de parasites manipulateurs acanthocéphales (en particulier Pomphorhynchus laevis et P. tereticollis) utilisent les crustacés du genre Gammarus comme hôtes intermédiaires. Il a été montré récemment que de nombreuses espèces cryptiques (lignées) de G. pulex et G. fossarum vivent en sympatrie dans les rivières de l'est de la France, apportant une vision nouvelle du spectre d'hôtes intermédiaires que les acanthocéphales peuvent utiliser, et de leur contribution relative à leurs cycles de vie.Le premier objectif de la thèse était de tester si la présence des espèces/lignées hôtes en milieu naturel est stable dans le temps (déterminant, le cas échéant la possibilité d'une utilisation simultanée des hôtes par les parasites, ou séquentielle dans le cas contraire). Il a été montré que plusieurs lignées hôtes présentes en sympatrie dans les rivières étudiées (G. roeselii et plusieurs lignées du complexe G. pulex/fossarum) sont disponibles de façon constante pour les parasites acanthocéphales sur toute la durée de notre suivi, mais en proportions relatives assez variables. Des patrons différents d'infections en acanthocéphales ont été mis en évidence lors de ce suivi temporel et des sensibilités variables entre lignées de gammares à l'infection par les différents parasites ont été suggérées, nous permettant de proposer que les différents hôtes contribuent probablement de manière inégale au cycle de vie des parasites.Le deuxième objectif de ce travail était d'évaluer les sensibilités relatives à l'infection par P. laevis des deux morpho espèces G. roeselii et G. fossarum à l'aide d'infections expérimentales. Si G. roeselii est trouvé plus infecté en milieu naturel, il est en revanche moins sensible à l'infection au laboratoire. Cet hôte, connu par ailleurs pour être manipulé moins efficacement, constitue donc plutôt une impasse pour ce parasite (les parasites ne trouvent pas leur hôte définitif et s'accumulent). L'effet « puits » de ces infections serait néanmoins modéré au vu de la faible infectivité des parasites.Dans un troisième volet, les rôles respectifs de trois facteurs - sensibilité à l'infection, virulence des parasites et manipulation - dans les interactions des deux parasites P. laevis et P. tereticollis avec leur communauté d'hôtes sympatriques du complexe d'espèces cryptiques G. pulex/fossarum ont été étudiés expérimentalement. Des différences ont été révélées, à la fois en termes d'infectivité et de virulence, entre lignées cryptiques d'hôtes. La mortalité des individus infectés augmente de façon notable après plusieurs semaines de développement des parasites des deux espèces, ce qui n'a pas permis de comparer finement les modifications de comportement entre lignées d'hôtes.Cette thèse montre que le système étudié est bien un système multi-hôtes et multi-parasites. Mais que les acanthocéphales, traditionnellement considérés comme généralistes, montrent en fait des préférences marquées, sans doute locales, dans l'exploitation de certaines lignées d'hôtes intermédiaires qui ne sont pas nécessairement les plus abondantes