Détection, distribution et impacts d'un parasite émergent (Tetracapsuloides bryosalmonae) chez les populations de truites fario (Salmo trutta)

La dynamique épidémiologique des maladies infectieuses résulte de l'interaction complexe entre le parasite, l'hôte et l'environnement. Des changements de conditions environnementales peuvent affecter des caractéristiques clés des hôtes ou des parasites, favorisant l'émergence de maladies dans les populations sauvages. La maladie rénale proliférative (PKD pour proliferative kidney disease en anglais), causée par Tetracapsuloides bryosalmonae, est responsable d'importants déclins chez les salmonidés. Le cycle de vie de T. bryosalmonae est complexe et implique deux hôtes : un poisson salmonidé et un bryozoaire. Les différentes étapes de son cycle de vie et le développement de la PKD chez les poissons étant température-dépendants, le changement climatique est susceptible d'augmenter la sévérité des épidémies de PKD et d'étendre davantage sa répartition géographique. Comprendre la répartition du parasite et ses déterminants, ainsi que ses impacts sur les populations sauvages sont donc des éléments clés pour l'élaboration de plans de gestion. Dans ma thèse, j'ai étudié la distribution ainsi que les impacts écologiques et évolutifs de T. bryosalmonae sur les populations sauvages de truites fario (Salmo trutta) du sud de la France, au pied des Pyrénées. Le premier objectif était de cartographier la distribution du parasite et la prévalence de l'infection le long de gradients environnementaux afin d'étudier les facteurs biotiques et abiotiques favorisant le développement de la maladie. À cette fin, j'ai développé une nouvelle méthode non létale permettant une détection efficace à grande échelle des poissons infectés, en s'appuyant sur l'excrétion de spores infectieuses par l'urine des poissons et la détection d'ADN environnemental (eDNA). J'ai démontré que l'abondance de T. bryosalmonae dans l'eau était étroitement liée à l'abondance de ses hôtes et peu aux facteurs abiotiques, tandis que l'infection chez les poissons était étroitement liée aux facteurs abiotiques traduisant la qualité de l'eau et faiblement à l'abondance des parasites dans l'eau. Le second objectif visait à tester les conséquences écologiques et évolutives de la sélection exercée conjointement par le parasite et la température de l'eau sur les populations de truites fario. J'ai spécifiquement comparé la densité de juvéniles et la variation intraspécifique aux niveaux génétique et phénotypique avant et après l'épidémie de PKD. J'ai trouvé un effet négatif de la prévalence d'infection sur la densité des populations naïves, qui n'apparaissait pas chez les populations déjà fortement infectées l'année précédente. J'ai également montré qu'une forte infection réduisait la diversité des gènes liés au système immunitaire, ce qui n'était pas observé aux loci neutres. J'ai en outre révélé un impact négatif conjoint de la température et de la prévalence d'infection sur la condition corporelle et l'ornementation des juvéniles, suggérant que ces facteurs de stress affectent la fitness des truitelles. Dans une dernière partie, j'ai développé un indice intégratif combinant les statuts pathologique, écologique et génétique des populations afin d'informer leur santé globale. Cet indice à multiples facettes, transposable à d'autres écosystèmes et espèces, a mis en évidence l'importance des terres agricoles alentours et de la concentration en oxygène dans l'eau comme principaux déterminants de la santé des populations de truites fario. Cette thèse fournit et utilise de nouveaux outils pour étudier la distribution d'un endoparasite au sein de son hôte vertébré ainsi que dans le milieu aquatique, et pour évaluer la santé globale des populations hôtes. Les conséquences des épidémies dépendaient de la prévalence de l'infection et de la température de l'eau, avec un effet prononcé sur les phénotypes des populations. Ces résultats comblent certaines lacunes dans la compréhension de l'établissement et des impacts de cette maladie émergente, et permettent d'orienter les futurs plans de gestion.The epidemiological dynamics of infectious diseases result from a complex interplay between the parasite, the host and the environment. Changes in environmental conditions can affect key characteristics of either hosts or parasites, favouring the emergence of disease in wild populations. The proliferative kidney disease (PKD), caused by Tetracapsuloides bryosalmonae, is responsible for important declines in salmonid fish. T. bryosalmonae's life cycle is complex and involves two hosts: a salmonid fish and a bryozoan. The different stages of its life cycle and PKD development in fish are temperature dependent, so that climate change may increase the severity of PKD outbreaks and extend further the disease range. Understanding the parasite distribution and its drivers, as well as its impacts on wild populations are thus key elements for the elaboration of management plans. In my thesis, I investigated the distribution, the ecological and evolutionary impacts of T. bryosalmonae on wild brown trout (Salmo trutta) populations from Southern France, at the foothill of the Pyrenean mountains. The first objective was to map the parasite distribution and infection prevalence along environmental gradients to investigate the biotic and abiotic factors favouring the development of the disease. To this end, I developed a new non-lethal method for effective wide-scale detection of infected fish, building on the excretion of infective spores through fish urine, and an environmental DNA (eDNA) based approach. I demonstrated that the abundance of T. bryosalmonae in the water was tightly linked to the abundance of its hosts but poorly to abiotic factors, whereas the infection prevalence in fish was tightly linked to abiotic factors related to water quality and weakly to the abundance of parasites in the water. The second objective aimed to test the ecological and evolutionary consequences of selection conjointly mediated by the parasite and the water temperature on brown trout populations. I specifically compared juvenile density and intraspecific variation at both genetic and phenotypic levels, before and after PKD outbreak. I found a negative effect of the infection prevalence on the density of naive populations that was not observed on populations already heavily infected the year before. I also found that high infection reduced the diversity of immune-related genes, which was not observed at neutral loci. I further revealed a joint negative impact of temperature and infection prevalence on the body condition and ornamentation of juveniles, suggesting that these stressors might affect brown trout fitness. In a last part, I developed an integrative index combining the pathological, the ecological, and the genetic status of populations to inform on their global health. This multifaceted index, transposable to other ecosystems and species, highlighted the importance of the surrounding agricultural land and the oxygen concentration in the water as the main drivers of brown trout population health. This thesis provides and uses new tools to investigate the distribution of an endoparasite, either within its vertebrate host or directly into the aquatic environment, and to assess the global health of host populations. The consequences of the disease outbreaks depended on the infection prevalence and the water temperature, with a pronounced effect on populations' phenotypes. These results fill some gaps in the understanding of this emerging disease settlements and impacts, and may serve as a guide for future management plans