O papel ecológico dos mamíferos marinhos

Tese (doutorado) - Universidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Florianópolis, 2021.Os mamíferos marinhos habitam praticamente todos os oceanos do mundo, além de vários rios, estuários e mares interiores. O papel ou função ecológica de uma espécie pode ser definido como a capacidade e o grau em que ela pode influenciar outras espécies, a comunidade e o ecossistema como um todo. Nesse sentido, espécies-chave são definidas como espécies que ocorrem com uma abundância/biomassa relativamente baixa no porem exercendo uma influência estruturante no ecossistema. A investigação sobre tal função pode ser abordada por meio de duas metodologias: (i) o enfoque experimental ou pseudo-experimental, que consiste na avaliação dos efeitos da remoção de componentes ou perturbações causadas por motivos fortuitos no ambiente, sendo que o pré-requisito deste enfoque é o registro temporal dessas manipulações ou eventos; e (ii) a construção de modelos ecossistêmicos que levam em consideração diversas informações sobre as espécies, tais como distribuição, abundância, dieta, taxas metabólicas, história de vida, comportamento, dentre outras características. Nesta Tese, utilizei esta última abordagem para avaliar e aferir o papel ecológico dos mamíferos marinhos. O programa Ecopath foi o método escolhido, uma vez que ele é amplamente difundido no mundo para a exploração das características globais dos ecossistemas e de seus principais compartimentos constituintes. Entretanto, estudos de caso sobre o papel ecológico dos mamíferos marinhos baseados em informações biológicas fidedignas sobre as espécies e sobre perturbações no sistema são escassos. Além do mais, embora haja consenso entre os especialistas de que os mamíferos marinhos desempenhem um papel importante em muitos ecossistemas, a comparação do papel ecológico dos diferentes grupos de mamíferos marinhos entre diferentes tipos de ecossistemas ainda não foi avaliada de uma maneira sistemática e muitas lacunas persistem sobre como as espécies de mamíferos marinhos afetam diferentes sistemas. O objetivo principal desta tese é avaliar o papel ecológico dos mamíferos marinhos a partir de uma abordagem ecossistêmica e por meio de modelos tróficos Ecopath, dando ênfase especial na população de boto-cinza (Sotalia guianensis) da Baía Norte de Santa Catarina. Para tal, como primeiro passo e com o intuito maior de desvendar possíveis padrões no papel dos mamíferos em diferentes ecossistemas marinhos do mundo, foram compilados dados e meta-dados de 157 grupos funcionais de mamíferos marinhos de 55 modelos tróficos construídos no mundo e disponibilizados na plataforma Ecobase. A partir desta base de dados, formulei uma série de modelos estatísticos visando identificar e quantificar quais os fatores ou variáveis explanatórias que possam explicar melhor a variação em duas medidas complementares utilizadas para avaliar os efeitos predatórios, nomeadamente: (i) o índice de impacto trófico (TI) e (ii) o índice de espécie-chave (KS). Assim, foram selecionados os seguintes fatores: o nível trófico (TL), biomassa (B), a taxa de consumo (QB), o grupo taxonômico (clade) e a latitude aproximada onde ocorre a espécie/grupo funcional (lat). Os resultados deste primeiro capítulo da tese também evidenciam que TI ~ TL + B * clade (df = 9; logLik = 90,13; AICc = -160,6; ?AICc = 0; wi = 0,444) e KS ~ TL + B * clade (df = 9; logLik = 27,7; AICc = -35,9; ?AICc = 0,33; wi = 0,245) foram os dois modelos validados que explicavam melhor a variação das duas variáveis resposta analisadas. Conclui que não existe um padrão global no papel ecológico dos mamíferos marinhos, sendo que este é particular em cada ecossistema. Quanto superior for o nível trófico dos mamíferos marinhos, maiores serão os efeitos predatórios sobre os demais compartimentos do ecossistema sistema. Isto é por que quanto maior for o nível trófico do predador, maiores as probabilidades de ocorrerem cascatas tróficas e efeitos indiretos. Além disso, a biomassa/abundância é um fator preponderante que afeta o papel ecológico dos mamíferos marinhos, afetando tanto o impacto trófico como a posição de espécie-chave de odontocetos e pinípedes, mas não das baleias, sendo que estas podem causar um impacto maior nas suas áreas de alimentação. Assim, uma redução na biomassa de odontocetos e pinípedes poderia afetar profundamente muitos ecossistemas. Contudo, a taxa de consumo apresenta uma correlação positiva com o impacto trófico, mas isto acontece apenas com os misticetos, enquanto estes animas não apresentaram correlação com a biomassa. Os resultados sugerem ainda que, a redução nos stocks pesqueiros poderia afetar mais os mamíferos marinhos de pequeno porte devido à redução progressiva do nível trófico médio das capturas pesqueira. Adicionalmente, numa escala local, um modelo trófico Ecopath da Baía Norte de Santa Catarina, sul do Brasil, foi construído com o intuito de quantificar o papel ecológico da população mais austral do boto-cinza, avaliar o grau de vulnerabilidade desta população, além de determinar compartimentos centrais (i.e., a centralidade se refere à contribuição relativa dos compartimentos ao funcionamento do sistema, sendo que o compartimento central é aquele que apresenta a maior quantidade de energia ou matéria que entra ou sai do próprio compartimento) e discutir a interação dos botos com outros compartimentos do ecossistema, incluindo a pesca. O modelo trófico da Baía Norte de Santa Catarina mostrou ser um sistema maduro e estável, com um valor alto de Overhead específico (?/TST = 74,49 %). Com relação ao boto-cinza da Baía Norte, apresentou o maior valor de índice de espécie-chave (KS3 = 1,201) e o menor valor de Controle Sistêmico (SCj = -28,57) entre todos os grupos tróficos do modelo. Isto significa que os botos, além de terem uma função estruturante apresentando o maior impacto trófico por unidade de biomassa, é também a espécie mais vulnerável a remoção de outros compartimentos no ecossistema. Visto sua ecologia trófica de tipo oportunista/generalista e seu nível trófico superior, os botos são capazes de desencadear várias cascatas tróficas e efeitos indiretos através da teia trófica. Por fim, a corvina (Micropogonias furnieri), que é a principal presa dos botos além de principal espécie de peixe desembarcada pela pesca (no sentido de sua contribuição relativa de biomassa com relação à biomassa total desembarcada), foi identificada como um compartimento central do sistema. Esses resultados foram discutidos quanto à potencial aplicação na conservação da população mais austral do boto-cinza da Baía Norte de Santa Catarina, e manejo do seu ecossistema.Abstract: Marine mammals inhabit virtually all oceans around the world, large rivers, and inshore seas as well. The ecological role of a particular species is its ability and degree to influence other species, the community, and the ecosystem as a whole. In this sense, a keystone species is a species showing a disproportionate effect on the community despite its relative low abundance/biomass. There are two possible ways in which such effects can be assessed: (i) experimental or pseudo-experimental approaches through observation and registration of likely effects of a single species? exclusion or perturbations often registered through natural experiments caused by the fortuitous removal or even the introduction of species in ecosystems, and (ii) modeling approaches using information on range, abundance, diet, metabolic rates, life history, behavior, and so forth. In this thesis, I used the former approach. Regarding such modeling approaches, the Ecopath framework is one of the most widely spread. Yet, case studies on the ecological role of marine mammals based on reliable information as to perturbation effects are still scarce. Moreover, although mammals are believed to play crucial role in many marine ecosystems, a systematic comparison of marine mammals? roles across different ecosystem types has not been conducted and information about the ecological role of marine mammal species is still lacking. This thesis aims to assess the ecological role of marine mammals from an ecosystem perspective using the Ecopath framework. Thus, I emphasized in the Guiana-dolphin (Sotalia guianensis) population that inhabits the North Bay of Santa Catarina. For that purpose, firstly, in order to explore the predatory effects of mammals in the ocean, I compiled data and meta-data of 157 marine mammal functional groups from 55 trophic models constructed throughout the world, these models featuring various ecosystem types. All models used are available from the online Ecobase repository. By using these input-output data and meta-data, I took a meta-analytical approach to unveil likely patterns regarding the predatory effects of several marine mammal groups. Aiming to identify and quantify likely factors affecting the predatory effects of marin mammal groups, I used such data-set to weight the effects of several explanatory variables on two complementay response variables, namely: (i) the trophic impact measure (TI) and (ii) a keystoneness index (KS). Namely, the explanatory variables proposed were as follows: trophic level (TL), biomassa (B), consumption rate (QB), taxonomic group (clade), and approximate latitude where the marine mammals occur (lat). Results from this chapter show that two validated models explained most of variation on both response variables assessed [TI ~ TL + B * clade (df = 9, logLik = 90.13, AICc = -160.6, ?AICc = 0, wi = 0.444) and KS ~ TL + B * clade (df = 9, logLik = 27.7, AICc = -35.9, ?AICc = 0.33, wi = 0.245)]. I concluded that there were no detectable global patterns in the trophic impact of the main marine mammal groups, nor in their keystoneness. The higher the trophic level, the greater the trophic impact of marine mammals. This is because the higher the trophic impact, the greater the probabilities for both trophic cascades and indirect effects to occur. Furthermore, increasing the biomass/abundance can increase the predatory effects on the trophic impact and keystoneness of odontocetes and pinnipeds, but greater in the former group. However, biomass variation showed no effects on the predatory effects of baleen whales, even though consumption rate variations showed a positive effect on the trophic impact of mysticetes. This means that declines in the abundance of odontocetes can cause significant changes in many marine ecosystem, while the impact of baleen whales could be greater in their feeding grounds through increasing their consumption rates. Also, my results suggest that, given their higher trophic levels, odontocetes and pinnipeds can be more vulnerable to the fishing down marine food web effect, which is gradual transition in landings from long-lived, high trophic level, piscivorous bottom fish toward short-lived, low trophic level invertebrates and planktivorous pelagic fish. Regarding to the second chapter of this thesis, I constructed an Ecopath food web model of the North Bay ecosystem in order to stress the predatory effects and keystoneness of the southernmost population of the Guiana-dolphin. My findings showed the North Bay ecosystem is a mature, detritus-based and stable ecosystem (?/TST = 74.49 %). By stressing the predatory effects of the Guiana-dolphins, I show how dolphins may be beneficial to other compartments and to the ecosystem as a whole because they a keystone species, as they showed the highest KS3 keystoneness index score (KS3 = 1.201) among all compartments in the ecosystem, which means the species is a keystone species in the North Bay food web. I also described how this species links to other compartments in the food web. Given the dolphins? high trophic level and opportunistic feeding ecology, this compartment can trigger several trophic cascades and indirect effects throughout the food web. Beside the dolphins? predatory effects, the dolphins may be most vulnerable to perturbations, given that they showed the lowest estimated Systemic Control (SCj = -28.57). In other words, although a keystone species, they are vulnerable. I also was able to identify a central species (throughflow centrality indicates species functional importance in ecosystems since central species have the greatest amount of energy or matter entering or exiting the component itself). The whitemouth croaker (Micropogonias furnieri) is a hub species in the North Bay food web (Tj = 1000364 t * km2 * year-1). Such fish species is the main prey for the dolphins and an important fish landed by the fishery. I discussed how the results of my thesis can be taken into consideration to face management and conduct conservation policies in order to protect the southernmost population of the Guiana-dolphin inhabiting the North Bay?s ecosystem