Adaptation to temperature and iron limitation in a major representative of marine phytoplankton, the picocyanobacterium Synechococcus

Les océans sont fortement impactés par le changement global, qui provoque une augmentation de la température de surface mais aussi une expansion des zones pauvres en Fer (Fe) alors que ce micronutriment limite déjà la croissance du phytoplancton dans près de 30 % de l'océan mondial. Dans ce contexte, on peut se demander si et comment le phytoplancton marin est capable de s'adapter à cette limitation et quelles seront les conséquences de l'appauvrissement en Fe sur la capacité des océans à séquestrer le CO2 via la pompe à carbone biologique. De par son abondance, son ubiquité, la disponibilité de nombreuses souches et génomes, Synechococcus constitue l'un des modèles biologiques les plus pertinents disponibles à ce jour pour étudier les processus moléculaires impliqués dans l'adaptation du phytoplancton aux changements environnementaux en cours dans l'océan. Alors que les populations naturelles de Synechococcus ont longtemps été considérées comme dominées par quatre clades (I-IV), l'importance écologique d'un cinquième clade (appelé CRD1) a récemment été mise en évidence dans les zones limitées en Fe de l'océan mondial. En outre, il a été démontré que le clade CRD1 englobe 3 unités taxonomiques distinctes écologiquement significatives (ESTUs CRD1A à C), occupant des niches thermiques distinctes. Afin de mieux comprendre les rôles respectifs de la carence en Fe et de la température sur la distribution et la diversification génétique de Synechococcus, la comparaison de souches représentatives de chacun des trois ESTUs de CRD1 avec des membres des clades I-IV, utilisés comme références de thermotypes froids (I, IV) ou chauds (II, III) et colonisant des environnements riches en Fe, a permis de valider l’existence de trois thermotypes distinctes au sein au clade CRD1. De plus, l'acquisition de paramètres physiologiques supplémentaires à partir de cultures acclimatées à différentes températures et différents degrés de limitation en Fe a également révélé des spécificités des souches CRD1 par rapport aux autres clades. Des analyses comparatives des génomes de Synechococcus disponibles ont également suggéré que la dominance de ce clade dans les zones pauvres en Fe pourrait reposer sur une réduction du nombre de gènes codant pour des protéines riches en Fe et sur une augmentation du nombre de gènes codant pour des protéines utilisant des métaux alternatifs comme co-facteurs et surtout des protéines impliquées dans le transport, l’assimilation et le stockage du Fe. Enfin, l'analyse des métagénomes de Tara Oceans a révélé des gènes spécifiquement présents ou absents dans les niches pauvres en Fe qui ont permis de confirmer les résultats de génomique comparative et d’identifier de nouveaux gènes candidats potentiellement impliqués dans les mécanismes d'adaptation à la carence en Fe et à la température.The oceans are strongly impacted by global change, which is predicted to cause an increase of sea surface temperature but also an expansion of iron-poor areas (Fe). This micronutrient limits phytoplankton growth in nearly 30% of the global ocean. In this context, one may wonder if/how marine phytoplankton is able to adapt to such limitation and what will be the consequences of Fe depletion on the ocean ability to sequester CO2 via the biological carbon pump. Due to its abundance, ubiquity, the availability of numerous strains and genomes, Synechococcus constitutes one of the most relevant biological models available nowadays to study the molecular processes involved in the adaptation of phytoplankton to the environmental changes occuring the ocean. While natural populations of Synechococcus were long thought to be dominated by four clades (I-IV), the ecological importance of a fifth clade (called CRD1) has recently been demonstrated in Fe-limited areas of the world ocean. Furthermore, the CRD1 clade has been shown to encompass 3 distinct Ecologically Significant Taxonomic Units (ESTUs, CRD1A to C), occupying distinct thermal niches. In order to better understand the respective roles of Fe deficiency and temperature on the distribution and genetic diversification of Synechococcus, we compared the physiology of representative strains of each of the three CRD1 ESTUs with members of clades I-IV, used as controls for cold (I, IV) or warm (II, III) thermotypes and Fe-replete environments to validate the existence of three distinct thermotypes within the CRD1 clade. Moreover, the acquisition of additional physiological parameters from cultures acclimated to different temperatures and different degrees of Fe limitation also revealed specificities of CRD1 strains compared to other clades. Comparative analyses of Synechococcus genomes have also suggested that the dominance of this clade in Fe-depleted areas may rely on a reduction in the number of genes coding for Fe-rich proteins and an increase of genes coding for proteins using alternative metals as co-factors and especially involved in Fe transport, assimilation and storage. It made it possible to confirm the results of comparative genomics and to identify new candidate genes potentially involved in the mechanisms of adaptation to Fe and temperature. Finally, the analysis of Tara oceans metagenomes revealed genes specifically present of absent in the Fe-poor niches which made it possible to confirm the results of comparative genomics and to identify novel genes potentially involved in adaptation mechanisms to Fe-depletion and temperature