Are odors the best to tell memories? : cognitive and neural singularities of episodic memory evoked by odors, music, and faces

La mémoire épisodique concerne la ré-expérience d’évènements personnels passés ancrés dans leur contexte d’encodage. Ces souvenirs épisodiques ne sont pas figés : leur contenu est influencé par la modalité sensorielle de l’indice de rappel. Par exemple, les souvenirs évoqués par des odeurs sont connus pour être moins fréquents, plus surprenants, vivaces, émotionnels, et anciens que les souvenirs évoqués par des images ou des mots. Ces phénomènes sont communément expliqués par les liens anatomiques étroits et directs qui existent entre les structures primaires olfactives, mnésiques et émotionnelles. Pourtant, les odeurs n’ont que trop rarement été comparées à des indices qui possèdent eux aussi des liens privilégiés avec la mémoire, comme la musique et les visages, tant au niveau comportemental que fonctionnel. Cette thèse présente deux grands objectifs : 1) Identifier et caractériser les particularités de la mémoire épisodique attribuables à la modalité sensorielle de l’indice de rappel (Etudes 1 et 2) ; 2) Etudier la dynamique des réseaux neuronaux qui sous-tendent le rappel épisodique et plus particulièrement les interactions qui sont modulées différemment selon la modalité sensorielle de l’indice de rappel (Etude 3). Pour tester l’hypothèse que l’émotion serait un facteur essentiel dans la particularité des indices olfactifs à remémorer un souvenir, cette thèse a pour objectif secondaire d’évaluer l’effet différentiel de l’émotion de l’indice de rappel épisodique en fonction de sa modalité sensorielle. Pour répondre à nos objectifs et permettre l’étude de la mémoire épisodique dans des conditions les plus écologiques possibles, nous avons développé un protocole de réalité virtuelle non-immersive permettant l’encodage et le rappel d’épisodes complexes et multisensoriels vécus en laboratoire. Par l’utilisation de stimuli neutres, la première étude a montré qu’il existe une influence de la modalité sensorielle de l’indice de rappel sur les performances de mémoire de reconnaissance et épisodique. Les visages ont été très bien reconnus et de très bons indices de mémoire épisodique ; les odeurs ont été moins bien reconnues mais de bons indices de mémoire épisodique ; les musiques bien que très bien reconnues n’ont pas été de bons indices de mémoire épisodique. Par l’utilisation de stimuli émotionnels, la seconde étude a confirmé les résultats précédents, et précisé les effets de l’émotion sur les performances de mémoire épisodique en montrant que la valence émotionnelle de l’indice de rappel favorise globalement toutes les étapes de mémoire. De plus, l’efficacité prononcée des odeurs à évoquer un rappel épisodique a été associée à la motivation à rééchantillonner le stimulus. Cette étude a également souligné l’importance de la pertinence écologique des stimuli, la virtualisation des visages conduisant à la suppression de leur supériorité comme indice de mémoire vis-à-vis des odeurs et des musiques. La troisième étude, confirme la force des odeurs, quand elles sont plaisantes, à remémorer les différentes dimensions d’un épisode. Des données préliminaires, suggèrent que les indices musicaux et olfactifs de la mémoire épisodique activent les réseaux de la mémoire autobiographique. En conclusion, nos études montrent un effet de la modalité sensorielle de l’indice de rappel sur le rappel épisodique et suggèrent que cet effet est associé à l’émotion portée par ces indices. Les odeurs semblent des indices de rappels particuliers, associés à une performance de reconnaissance moyenne, mais favorisant une recollection précise des souvenirs épisodiques. Cette recollection est portée par la motivation qu’elles engendrent. Les musiques, bien que très bien reconnues, ne favorisent pas le rappel correct des dimensions épisodiques associées. Enfin, les stimuli visuels semblent différer en fonction de la pertinence écologique de ces derniers, une mémoire plus efficace et complète étant associée à des stimuli plus pertinents écologiquement.Episodic memory concerns the re-experience of past personal events anchored in their encoding context. These episodic memories are not fixed: their content is influenced by the sensory modality of the recall cue. For example, memories evoked by smells are known to be less frequent, more surprising, vivid, emotional, and older than memories evoked by images or words. These phenomena are commonly explained by the close and direct anatomical links that exist between the primary olfactory, memory, and emotional brain structures. However, odors have rarely been compared to cues that also possess privileged links to memory, such as music and faces, both behaviorally and functionally. This thesis has two main objectives: 1) To identify and characterize the particularities of episodic memory attributable to the sensory modality of the recall cue (Studies 1 and 2); 2) To study the dynamics of the neural networks underlying episodic recall and more specifically the interactions that are modulated differently according to the sensory modality of the recall cue (Study 3). To test the hypothesis that emotion would be an essential factor in the particularity of olfactory cues to recall a memory, the secondary aim of this thesis is to evaluate the differential effect of emotion of the episodic recall cue as a function of its sensory modality. To meet our objectives and to allow for the study of episodic memory in the most ecological conditions possible, we have developed a non-immersive virtual reality protocol that can be declined in several versions allowing the encoding and recall of complex and multisensory episodes experienced in the laboratory. By using neutral stimuli, the first study showed that the sensory modality of the recall cue influenced recognition and episodic memory performance. Faces were very well recognized and very good cues for episodic memory; smells were less well recognized, but were good cues for episodic memory; musical excerpts, although very well recognized were not good cues for episodic memory. By using emotional stimuli, the second study confirmed the previous results, and clarified the effects of emotion on episodic memory performance by showing that the emotional valence of the recall cue favors globally all memory stages. The most pleasant and unpleasant stimuli, compared to the most neutral ones, were associated with better memory performance. In addition, the pronounced effectiveness of odors in evoking episodic recall was associated with participants’ individual motivation to resample the stimulus. This study also highlighted the importance of the ecological relevance of the stimuli, with the virtualization of faces leading to the suppression of their superiority as a memory cue in comparison to odors and music. The third study, still in progress, confirms the memory strength of odors, when they are pleasant, to recall the different dimensions of an episode. Preliminary data suggest that musical and olfactory cues in episodic memory activate autobiographical memory networks. In conclusion, our studies reveal an effect of the sensory modality of the recall cue on episodic recall and suggest that this effect is associated with the emotion carried by these cues. Odors appear to be singular recall cues, associated with average recognition performance, but favoring accurate recollection of episodic memories. This recollection is driven by the motivation the odors have generated. Music, although very well recognized, leads to less correct recall of associated episodic dimensions. Finally, visual stimuli seem to differ according to their ecological relevance, with more efficient cueing and more complete memory being associated with more ecologically relevant stimuli