Transitions entre les systèmes de reproduction chez Daphnia

Transitions between reproductive systems are very frequent in eucaryotes. Getting a comprehensive view of the actual evolutive advantages and costs of the different reproductive systems requires the understanding of the selective forces shaping such transitions. Over the last decades, empirical studies on the ecology and genetics of reproductive systems focused on long-term consequences and were conducted on natural populations. My PhD thesis aims at showing how early steps during transitions between reproductive systems are a key component to understand their evolution. To this end, I used the water flea; Daphnia spp. as a model system and study the genetic consequences of new reproductive systems. First, I investigated in the literature of asexual animals, whether the traditional view of asexuality as clonality (producing identical offspring) is realistic. This project showed that asexuals retain many features associated with sexuality from which they evolved so that strict clonality is not preeminent. While secondary evolution seems to favor clonality-like reproduction, the first steps of asexual evolution are certainly not clonal, particularly due to recombination. Second, I performed sex-asex crosses in a Daphnia species where obligate asexuals lineages producing “rare males” co-occur with sexuals. I studied the recombination rate of these asexual males and found that asexual males recombine as much as sexual ones, while asexual females recombine much less than sexual females. These results showed that the evolution of suppression of recombination is female-specific in this species and that meiosis modifications are also probably female-specific. The two projects showed that recombination is not exclusive to sexuals. Third, because males transmit asexuality genes via such crosses (a process called contagious asexuality), I also studied the reproductive modes and fitness of lab-generated asexuals compared to natural lineages. Interestingly, whereas natural asexuals are clonal, I found that new asexuals are in majority not clonal and less fit than natural ones. These results suggest that asexual lineages evolve relatively quickly to acquire the characteristics of the asexual lineages observed in natura. Fourth, using another Daphnia species, we investigated the gene expression levels of individuals with an incipient sex chromosome compared to closely related lineages whose sex is environmentally determined. I found that the evolution of genetically determined females that lost the ability to produce males is not determined by a “loss-of-function" mutation but rather by a more complex molecular mechanism. This work illustrates the relevance of using species with polymorphic reproductive systems to investigate the early evolutionary transitions between reproductive systems found in nature.Chez les eucaryotes, les transitions entre les systèmes de reproduction sont très fréquentes. Afin d’évaluer les avantages et les coûts évolutifs des différents systèmes de reproduction, il est nécessaire de comprendre les forces sélectives sous-jacentes. Au cours des dernières décennies, les études empiriques sur l'écologie et la génétique des systèmes de reproduction se sont concentrées sur les conséquences à long terme de populations naturelles. Ma thèse a pour but de montrer comment les premières étapes de transitions entre les systèmes de reproduction sont les éléments clés pour comprendre leur évolution. Dans ce but, j'ai utilisé Daphnia spp. communément appelée « puce d'eau » comme système modèle afin d’étudier les conséquences génétiques de nouveaux systèmes de reproduction. Tout d'abord, à travers une synthèse bibliographique, j’ai testé si la vision traditionnelle de l'asexualité équivalente à clonalité (la production de descendants génétiquement identiques) est réaliste chez les animaux. Ce projet a montré que les asexués conservent de nombreuses caractéristiques de la sexualité à partir de laquelle ils ont évolué, démontrant que la clonalité stricte n'est pas prééminente. Bien que l'évolution secondaire de l'asexualité semble favoriser la reproduction clonale, les premières formes asexuées ne sont certainement pas clonales, en particulier du fait de la recombinaison. Dans un deuxième temps, j'ai effectué des croisements entre sexués et asexués chez Daphnia pulex où des lignées se reproduisant par asexualité obligatoire et produisant des "mâles rares" coexistent avec des lignées sexuées. J'ai ainsi étudié le taux de recombinaison de ces mâles asexués et j'ai pu montrer que les mâles asexués et sexués ont le même taux et le même profil de recombinaison, alors que les femelles asexuées ne recombinent pas par rapport aux femelles sexuées. Ces résultats ont montré que chez cette espèce l'évolution de la suppression de la recombinaison est spécifique aux femelles ainsi que probablement les modifications de méiose à l’origine de l’asexualité. Ces deux projets ont montré que la recombinaison n'est pas exclusive à la reproduction sexuée. Troisièmement, comme les mâles transmettent les gènes d'asexualité par le biais de ces croisements sexués-asexués (appelé asexualité contagieuse), j'ai également étudié les modes de reproduction et la valeur sélective des asexués générés en laboratoire par rapport aux lignées naturelles. Les nouveaux asexués générés sont en majorité non clonaux et ont une moins bonne valeur sélective que les lignées naturelles. Ces résultats suggèrent que les lignées asexuées évoluent relativement rapidement pour acquérir les caractéristiques des lignées asexuées observées dans la nature. Enfin, en utilisant une autre espèce, D. magna, nous avons étudié les différents niveaux d’expression de gènes entre des lignées composées exclusivement de femelles porteuses d'un proto chromosome sexuel et des lignées proches dont le sexe des individus est déterminé par l'environnement. Cette étude a montré que l'évolution des femelles dont le sexe est déterminé génétiquement et qui ne peuvent plus produire de mâles n'est pas déterminée par une mutation impliquant une perte de fonction mais plutôt par une base génétique plus complexe. Ce travail illustre l’intérêt d'utiliser des espèces présentant un polymorphisme dans les systèmes de reproduction afin d’étudier les premières étapes évolutives de transitions vers les systèmes reproductifs présents dans la nature