Characterization of interfaces between wild birds and poultry through the study of contacts and sharing of infectious agents between compartments

Les épizooties d'influenza aviaire hautement pathogène survenues dans le Sud-Ouest de la France durant les hivers 2015-2016, 2016-2017 puis 2020-2021 ont eu un impact sanitaire et économique durable sur la filière avicole régionale. Les deux derniers épisodes ont aussi eu un impact à l'échelle européenne sur le compartiment sauvage et en particulier l'avifaune aquatique migratrice par laquelle les virus auraient été introduits et diffusés sur le continent. En revanche, l'avifaune terrestre commensale des élevages a semblé épargnée cliniquement et les quelques études ciblant ces populations pour comprendre leur rôle potentiel d'hôtes relais ou de maintenance n'ont pas permis de détecter de virus. Malgré cette absence de preuves, des mesures préventives de restriction des contacts avec les volailles ont été prescrites. Ces mesures sont souvent perçues par les éleveurs comme contraignantes et contraires aux pratiques agricoles durables d'élevage en plein air. Dans ce contexte, l'objectif de cette thèse a été de mieux comprendre les rôles épidémiologiques de l'avifaune commensale des élevages vis-à-vis d'agents infectieux viraux et bactériens, en s'intéressant plus particulièrement aux interactions et à la transmission de marqueurs infectieux entre compartiments sauvage et domestique. Pour ce faire, ce travail a utilisé comme modèle un élevage de canards en plein air caractéristique de ceux du Sud-Ouest de la France, afin d'étudier finement l'interface sauvage-domestique. Dans un premier temps, une étude longitudinale sur plusieurs années a permis de caractériser au fil des saisons biologiques la population d'avifaune visiteuse et commensale de l'élevage. Cette étude écologique a révélé une grande richesse en avifaune sur l'élevage, avec la présence essentiellement des passereaux dont plusieurs espèces en déclin dans les milieux ruraux, et de rares mais parfois grands groupes d'avifaune aquatique. Plus spécifiquement ensuite, l'abondance et les interactions de l'avifaune vis-à-vis des canards domestiques ont été analysées, mettant en évidence des espèces beaucoup plus intensément connectées à ceux-ci. De fréquents contacts directs et indirects avec les canards ont été objectivés pour quelques espèces, dominées par les moineaux (Passer domesticus, P. montanus) et bergeronnettes grises (Motacilla alba). Dans un second temps, afin d'évaluer l'efficacité de ces contacts pour les transmissions infectieuses, les prélèvements biologiques nombreux et variés collectés à intervalles répétés sur les différents compartiments de l'élevage (avifaune cible, canards, environnement) ont été analysés. Nous avons ciblé en priorité les virus influenza, ainsi que des virus et bactéries marqueurs des différentes voies de transmission. Leurs prévalences et identifications ont été comparées entre compartiments pour rechercher des similitudes suggérant des échanges infectieux. Les résultats ont montré que les abondances des espèces sauvages et leurs contacts avec l'élevage ne semblaient pas corrélés au profil infectieux, en regard des fortes charges virales ou bactériennes détectées chez les canards ou dans leur environnement partagé. Dans un dernier temps, afin de consolider les hypothèses suggérées par les résultats précédents, des travaux complémentaires ont été mis en œuvre, visant d'une part à détecter finement l'ADN d'hôtes aviaires dans l'environnement de l'élevage, et d'autre part à caractériser les déplacements inter-sites des bergeronnettes grises par suivi télémétrique. Ce travail montre que l'avifaune commensale semble jouer un rôle épidémiologique minime pour les agents étudiés, hors contexte épidémique, à l'interface avec les canards élevés en plein air. Certaines mesures de restriction des contacts pourraient alors être réévaluées afin d'en réduire les contraintes et l'impact écologique potentiel, tandis que la contamination environnementale par les élevages devrait être aussi considérée dans les transmissions infectieuses à l'interface.The recent epizooties of highly pathogenic avian influenza that occurred in southwest France during winters 2015-2016, 2016-2017 and 2020-2021 lead to a long-lasting sanitary and economic impact on the region's poultry sector. The two last events also affected wild birds on a European scale, in particular migratory water birds by which the viruses may have been introduced and spread over the continent. However, commensal land birds on poultry farms seemed to be clinically unaffected, and few studies targeting these populations that were carried out to understand their possible role as bridge or maintenance hosts did not allow viral detection. Despite this lack of evidence, preventive contact-restriction measures with poultry were urged. These measures are often perceived as constraining and inconsistent with sustainable free-range farming practices. In this context, the aim of this thesis was to better understand the epidemiological roles of commensal avifauna on farms regarding viral and bacterial infectious agents, by focusing in particular on interactions and transmission markers between compartments of the wild-domestic interface. To do so, we used the model of a free-range duck farm that is typical of those of southwest France, which allowed to study in detail the wild-domestic interface. In a first step, a longitudinal study over several years allowed the characterization of visiting and commensal wild bird population through biological seasons. This ecological study revealed a great richness in wild birds on the farm, with essentially the presence of passerines including several declining species of agricultural areas, and few but sometimes large groups of water birds. More precisely then, abundance and interactions of avifauna towards domestic ducks were analyzed, and revealed a more intense connection of some species with them. Frequent direct and indirect contacts with ducks were evidenced for a few species, dominated by sparrows (Passer domesticus, P. montanus) and white wagtails (Motacilla alba). In a second step, so as to assess the effectiveness of these contacts for infectious transmissions, numerous and various biological samples repeatedly collected on the different compartments of the farm (targeted wild birds, ducks, environment) were analyzed. We targeted in priority influenza viruses, and several viruses and bacteria used as markers of various transmission pathways. Their prevalence levels and identifications were then compared between compartments to look for similarities that would suggest infectious exchanges. Results showed that abundances of wild birds and their contacts with the farm did not seem related to infectious patterns, in comparison with high viral or bacterial loads detected in ducks and their shared environment. In a last step, so as to strengthen the hypothesis suggested by previous results, prospects of complementary works were developed with the aim of finely detecting avian hosts DNA in the environment of the farm, and of studying between-site movements of white wagtails by telemetry-tracking. This work shows that commensal wild birds seem to play a minor epidemiological role for the studied infectious agents, out of any epidemic context, at the interface with free-range ducks. Some contact-restriction measures could then be revised so as to reduce their constraints and their potential ecological impact, while environmental contamination by farms should also be considered in infectious transmissions at the interface