Early evolution of scalidophoran worms : fossil evidence from the lowermost Cambrian Kuanchuanpu Lagerstätte and lower Cambrian Chengjiang Lagerstätte, south China

Les ecdysozoaires sont parmi les animaux les plus abondants (ex : les arthropodes) sur Terre et ont une histoire évolutive extrêmement longue avec un riche registre fossile au Cambrien. Cette thèse se concentre sur l'un des éléments majeurs de la faune ecdysozoaire cambrienne, les vers scalidophores. Le matériel fossile étudié provient : 1) d'assemblages de Small Shelly Fossils (SSF) du Cambrien basal (Fortunien) de la Formation de Kuanchuanpu (Province du Shaanxi, Chine ; env. 535 Ma) et 2) du Cambrien inférieur (Étage 3) du Lagerstätte de Chengjiang (Province du Yunnan), Chine ; env. 518 Ma). Ce sont des fossiles à préservation exceptionnelle qui fournissent des informations clé sur l'histoire évolutive précoce des scalidophores. Les principaux résultats sont les suivants : 1- La découverte d'exuvies montre que les premiers ecdysozoaires se développaient déjà par mues (ecdysis) successives il y a au moins 535 millions d'années. Ceci confirme que les vers scalidophores de la Formation de Kuanchuanpu sont les plus anciens ecdysozoaires connus. 2- Nous montrons également que la surface externe de la cuticule de ces vers du Cambrien basal porte un fin réseau hexagonal de taille micrométrique. Il est interprété comme la réplique fidèle des limites intercellulaires de l’épithélium sous-jacent, comme cela est observé chez les vers priapulidés actuels. 3- Grâce à des spécimens des Lagerstätten de Chengjiang et Xiaoshiba (respectivement, env. 518 et 514 Ma), l'anatomie et le mode de vie de Selkirkia ont été ré-explorés et plus précisément la formation du tube et sa relation avec le corps de l’animal. Le tube était probablement sécrété par les cellules épithéliales du tronc et renouvelé périodiquement par ecdysis non-synchrone. Le processus de mue de Selkirkia implique que le ver quittait temporairement son tube et restait enfoui dans le sédiment jusqu'au renouvellement de sa cuticule. Des brachiopodes épibiontes donnent également des informations précises sur l'habitat endobenthique de Selkirkia, sans doute proche de l'interface eau-sédiment. 4- Des œufs conservés in situ dans la cavité interne de Selkirkia sont interprétés comme des ovocytes (œufs non fécondés) plutôt que des embryons précoces. Ceci indique que l'organisation générale des gonades femelles chez les vers scalidophores est restée pratiquement inchangé depuis le début du Cambrien. Ces résultats fournissent, pour la première fois, des informations clé sur les organes reproducteurs et le développement pré-embryonnaire des ecdysozoaires ancestraux (Scalidophora). La taille relativement grande (abondantes réserves probables) et le faible nombre d'ovocytes suggèrent que la stratégie de reproduction de Selkirkia était comparable à celle des priapulidés méiobenthiques modernes et que l'énergie investie par ce ver cambrien était orientée vers la qualité plutôt que vers la quantité. 5- Une nouvelle phylogénie des Scalidophora est proposée sur la base de données morphologiques augmentées, d’une réévaluation des caractères et de l’utilisation de diverses méthodes cladistiques. La parsimonie maximale (Heuristic TBR, TNT, and TreeSearch), and la plausibilité maximale résolvent des topologies dans lesquelles les priapulidés actuels forment un clade frère de Selkirkia et des paléoscolécidés, et où les Loricifera et Kinorhyncha se ramifient à la base. En revanche, les méthodes bayésiennes sans contrainte indiquent une position plus basale de Selkirkia (groupe frère de Palaeoscolecida + Scalidophora). La force de ce modèle est testée en imposant un squelette (backbone) lors de l'analyse bayésienne. La topologie résultante présente une similitude globale avec la topologie TreeSearch non pondérée et donne des moyennes harmoniques légèrement meilleures que le modèle sans contrainte. Un meilleur traitement des états inapplicables a permis à la parcimonie à converger avec la vraisemblance bayésienne, en supposant un modèle avec les Loricifera et Kinorhyncha en position basale.Ecdysozoans are among the most abundant animals (e.g., arthropods) on Earth and have an extremely long evolutionary history with a rich Cambrian fossil record. This thesis focusses on one the major elements of the Cambrian ecdysozoan fauna, the scalidophoran worms. Our fossil material comes from: 1) Small Shelly Fossil (SSF) assemblages from the basal Cambrian (Fortunian Stage) Kuanchuanpu Formation (Shaanxi Province, China; ca 535 Ma) and 2) the early Cambrian (Stage 3) Chengjiang Lagerstätte (Yunnan Province, China; ca 518). Both localities yielded exceptionally preserved fossils that provide key information on the early evolutionary history of scalidophorans. Our results are summarized as follows: 1- The finding of exuviae provide solid fossil evidence that ancestor ecdysozoans animals grew by moulting at least 535 million years ago, before the diversification of arthropods. This confirms that the scalidophoran worms from the Kuanchuanpu Formation are the oldest known true ecdysozoans. 2- We also shows that the external surface of the cuticle of scalidophoran worms from the Kuanchuanpu Formation (ca 535 Ma) bears a fine, micrometre-sized, hexagonal network that is interpreted as the faithful replica of the boundary between underlying epithelial cells. This interpretation is based on identical structures observed in extant priapulid worms. 3- Based on exceptionally preserved specimens from the Chengjiang Lagerstätte (ca 518 Ma), the anatomy and lifestyle of Selkirkia are reexplored and more precisely the tube formation and relation to body. Fossil evidence indicate that the tube was probably secreted by trunk epithelial cells and renewed periodically via non-synchronous ecdysis. The moulting process of Selkirkia implies that the worm temporarily left its tube and probably remained buried in sediment until the renewal of its cuticle. Brachiopod epibionts also give precise information on the endobenthic habitat of Selkirkia, close the water-sediment interface. 4- Eggs preserved in situ within the internal cavity of Selkirkia from the Xiaoshiba Lagerstätte (ca 514 Ma) and interpreted as oocytes (non-fertilized eggs) rather than early embryos, thus indicating that the general organization of female gonads in scalidophoran worms has remained virtually unchanged since the early Cambrian. These findings provide, for the first time, key information on the reproductive organs and pre-embryonic development of early ecdysozoans (Scalidophora). The relatively large size (possibly yolk-rich) and low number of oocytes suggest that the reproductive strategy of Selkirkia was comparable with that of modern meiobenthic priapulids and that energy invested by this Cambrian scalidophoran worm was possibly oriented towards quality rather than quantity. 5- A new phylogeny of Scalidophora is proposed based on augmented morphological data, reassessment of characters and various cladistic methods. Maximum parsimony (Heuristic TBR, TNT, and TreeSearch), and maximum likelihood resolve topologies with extant priapulids forming a sister clade to Selkirkia and palaeoscolecids, and with Loricifera and Kinorhyncha branching off basally. By contrast, the unconstrained Bayesian runs converge on a basal Selkirkia sister group to Palaeoscolecida and Scalidophora. The strength of this model was tested by enforcing a backbone on the Bayesian analysis. The resulting topology bears overall similarity with the unweighted TreeSearch topology and yields on average slightly better harmonic means than the unconstrained model. A better treatment of inapplicable states helped parsimony converge with Bayesian inference, assuming a model with basal Loricifera and Kinorhyncha