The grapevine as an Holobiont : validity of the concept, temporal dynamics, environmental drivers and application to the definition of the microbial terroir

Le concept d’holobionte considère l’unité fonctionnelle composée des plantes et de ces microorganismes. Il promeut une approche holistique à la gestion des cultures et, plus généralement, à la vision du vivant. Cependant, ce concept est sujet à débat en raison du manque de preuves expérimentales de son existence. De plus, la compréhension fine des mécanismes régissant l’assemblage des microorganismes associés aux plantes reste un des enjeux majeurs de l’écologie microbienne et de l’agriculture. Le but de cette thèse était de tester la validité du concept d’holobionte, d’étudier les facteurs qui impactent l’assemblage des communautés microbiennes de l’endosphère racinaire et d’analyser la dynamique intra- et inter-annuelle du microbiote de la vigne. Grâce à une expérimentation mise en place en association avec une pépinière viticole (greffage et plantes chimériques), nous avons pu démontrer l’existence d’un recrutement actif et déterminé de microorganismes par la plante, sous l’effet dominant du porte-greffe, ce qui nous a permis d’augmenter les preuves expérimentales à l’existence du concept d’holobionte. Dans le cadre d’une seconde partie, nous nous sommes intéressés aux dynamiques d’assemblages du microbiote de la vigne, grâce à un vaste plan d’échantillonnage mis en place au sein d’un domaine viticole. Nous avons mis en avant le rôle fondamental des facteurs environnementaux, de l’âge et du cépage dans l’assemblage du microbiote endosphérique racinaire de la vigne à petite échelle géographique et l'existence de patrons temporels intra-annuels marqués dans la structuration de ces communautés. Ces travaux fournissent un ensemble de connaissances nouvelles dans le domaine de l’écologie microbienne, soutiennent l’existence d’un terroir microbiologique et soulignent l’importance de la prise en compte de ce terroir microbien dans le cadre d’une gestion durable de la vigne.The holobiont concept considers the functional unit composed of plants and these microorganisms. It promotes a holistic approach to crop management and, more generally, to the vision of macroorganisms. However, this concept is subject to debate due to the lack of experimental evidence of its existence. Moreover, a better understanding of the mechanisms governing the assembly of microbial communities associated with plants remains one of the major challenges of microbial ecology and agriculture. The overall objective of this thesis was to test the validity of the concept of holobiont, to study the factors that impact the assembly of root-endosphere microbial communities and to analyze the intra- and inter-annual dynamics of the grapevine microbiota. Thanks to an experiment set up in association with a vine nursery (grafting and chimeric plants), we demonstrated the existence of an active and determined recruitment of microorganisms by the plant, under the dominant effect of the rootstock, which allowed us to increase the experimental evidence for the existence of the holobiont concept. In a second part, thanks to a large sampling design set up in a single vineyard, we investigated the dynamics of grapevine microbiota assembly. We highlighted the fundamental role of environmental factors, age and grape variety (cultivar) in the assembly of the root-endosphere microbiota of grapevine on a small geographical scale and evidence of clear intra- annual temporal patterns in the structuring of these communities. This thesis provides a body of new knowledge in the field of microbial ecology, supports the existence of the microbial terroir and underlines the importance of taking this microbial terroir into account in the context of sustainable vineyard management