Morphological integration and evolution on Sigmodontinae rodent skulls Wagner, 1843 (Rodentia, Cricetidae)

A subfamília de roedores Sigmodontinae representa o clado com a maior diversidade e distribuição de mamíferos na região neotropical, sendo que a maior parte das espécies são endêmicas da América do Sul. Com inúmeras diferenças ecomorfológicas, o padrão de diversificação desses roedores, por um ponto de vista biogeográfico e filogenético, tem sido bastante debatido. Nesta tese, busco compreender a evolução dos caracteres cranianos dos sigmodontíneos, a partir do arcabouço teórico da genética quantitativa e integração morfológica. Dessa forma, tive como objetivo geral avaliar os padrões e as magnitudes de integração morfológica para compreender a associação dos caracteres e explorar suas potenciais consequências evolutivas no crânio dos Sigmodontinae. A partir de um banco de dados contendo 2897 indivíduos de 39 espécies da subfamília, testei a similaridade estrutural das matrizes de correlação e covariância ao compará-las entre todos os táxons medidos (representados por 35 medidas cranianas). Avaliei também se a história evolutiva do grupo teve influência sobre os padrões da estrutura de covariância fenotípica. Além disso, testei a presença de módulos no crânio desses roedores, a partir das hipóteses de desenvolvimento e função comum nos crânios dos mamíferos. Por fim, simulei seleção natural nesses crânios a fim de investigar as possibilidades evolutivas na associação dos caracteres cranianos nos diferentes táxons da subfamília. De uma maneira geral, os sigmodontíneos apresentaram um padrão das relações dos caracteres muito semelhante, enquanto a magnitude em que esses caracteres estão integrados variou bastante entre as espécies sendo que a amplitude dessa variação foi próxima a que já foi detectada entre outras ordens de mamíferos eutérios. Além disso, tanto os padrões quanto as magnitudes obtidas não estiveram, até um certo ponto, associadas a história evolutiva (filogenia) desses roedores. Dessa forma, observa-se que após um período de diversificação de aproximadamente 12 milhões de anos, a plasticidade na magnitude de integração acoplada ao fato que esta magnitude nunca se aproxima de 1 (portanto com algum grau de flexibilidade) pode fornecer uma explicação sobre como a grande diversidade morfológica craniana surgiu neste grupo de mamíferos, mesmo com a grande conservação nos padrões de integração. Mais ainda, os sigmodontíneos compartilham um padrão de modularidade craniana comum entre a maioria das espécies, relacionada com as hipóteses funcionais e de desenvolvimento testadas. O padrão de modularidade mostrou-se influenciado pela variação de tamanho, associado ao primeiro componente principal (CP1) de todas as espécies, assim como a magnitude geral de integração do crânio. Quanto maior a variância alométrica no CP1 maior a magnitude de associação entre os caracteres do crânio e, dessa maneira, menos modular é o crânio. Essa relação é importante para compreender o potencial da resposta evolutiva, pois, independente da direção da pressão seletiva, espécies com maior magnitude geral de integração dos caracteres são mais restritas evolutivamente, ou seja, tendem a responder à seleção na direção do eixo de maior variação (tamanho). Em contrapartida, espécies com menores magnitudes entre os caracteres cranianos são mais flexíveis a responder na direção em que seleção está atuando. Interessantemente, os sigmodontíneos apresentaram potenciais evolutivos tanto próximo dos mamíferos mais flexíveis (primatas e morcegos) quanto daqueles que possuem os maiores índices de restrição (marsupiais)The Sigmodontinae subfamily of rodents represents the clade with the greatest diversity and distribution among mammals in the Neotropical region, with most of the species endemic to South America. With numerous ecomorphological differences, the diversification pattern of these rodents, from a phylogenetic and biogeographic point of view, has been intensely debated. In this thesis, I seek to understand the evolution of the cranial traits of the sigmodontine, using the theoretical framework of quantitative genetics and morphological integration. Thus, I aimed at evaluating the patterns and magnitudes of morphological integration, to understand the association of traits and to explore the potential evolutionary consequences of these associations for the Sigmodontinae skull. Using a collected database containing 2897 individuals of 39 species of the subfamily, I tested the structural similarity of covariance and correlation matrices by comparing them between all measured taxons (represented by 35 cranial measurements). I also evaluated if the evolutionary history of the group had an influence on the patterns of phenotypic covariance structure. Furthermore, I tested the presence of modules in these rodents skulls, employing shared developmental and functional hypothesis proposed for mammalian skulls. Finally, I simulated natural selection in these skulls in order to investigate the evolutionary possibilities in the association of cranial traits in different taxa of the subfamily. In general, the sigmodontine had very similar patterns of traits relationship, while the magnitude of trait association varied greatly among species, and the amplitude of this variation was close to what has already been detected within other Eutheria mammalian orders. In addition, both the patterns as well as the magnitudes obtained were not, to a large extent, associated with the evolutionary history (phylogeny) of these rodents. Thus, I observed that after a period of diversification of approximately 12 million years, this magnitude of integration plasticity coupled with the fact that the magnitude of association is never 1 (granting some degree of flexibility), may provide an explanation for how the wide diversity in cranial morphology appeared in this mammalian group, even with the wide conservation in the integration patterns. Moreover, the sigmodontine share a common pattern of cranial modularity among most species, which are related to the tested functional and developmental hypotheses. The modularity pattern appears to be influenced by variation in size, associated with the first principal component (PC1) of all species, as well as the overall magnitude of skull integration. The greater the variance in the allometric PC1, the greater the association between the skull traits and, thus, the skull is less modular. This relationship is important to understand the potential of the evolutionary response, seeing that, independent of the direction of selective pressure, species with higher general integration magnitude are more evolutionarily constrained, i.e, tend to respond to selection in the direction of the axis with the greatest variation (size). In contrast, species with smaller magnitudes between cranial characters are more flexible to respond in the direction in which selection is acting. Interestingly, the sigmodontine exhibited a potential to evolutionary responses that range from much flexible, both close to mammals (primates and bats ), as well as with those who have the highest levels of restriction (marsupials