Genetic analysis reveals opportunities and obstacles of tolerance to the Asian soybean rust fungus

No início dos anos 2000, a constatação da ferrugem asiática da soja na América do Sul deu origem ao que seria uma batalha multibilionária pela manutenção da viabilidade econômica da cultura. Embora várias medidas de controle tenham sido pesquisadas e disponibilizadas aos agricultores, o controle por meio de fungicidas ainda constitui a principal estratégia. No entanto, tendências globais de redução no uso de agroquímicos, diminuição da eficiência das moléculas fungicidas contra o agente causal da doença e razões econômicas despertam a necessidade de outros modelos de controle. Nesse sentido, a tolerância genética como uma tática para manutenção da performance produtiva na presença do estresse pode constituir uma alternativa interessante. Poucos estudos têm pesquisado prospectivamente as complicações e benefícios do melhoramento da soja para tolerância a P. pachyrhizi. O propósito da presente pesquisa foi o de buscar fundamentações para a utilização da tolerância em programas de melhoramento de soja, identificar genitores hábeis na transmissão dessa característica, averiguar a importância da interação genótipos × ambientes (G × E) e examinar a existência de custo de alocação, característica na qual os custos metabólicos para a defesa da planta não são traduzidos em performance na ausência do patógeno. Foram conduzidos experimentos adjacentes na presença e na ausência da ferrugem ao longo de três anos consecutivos e dois locais de experimentação. Foram testadas 64 populações biparentais F5 derivadas de um dialelo parcial 8×8, 768 linhagens selecionadas F5:6 e 256 linhagens F5:7, além dos 16 genótipos genitores (codificados de 21 a 36), totalizando 4.424 parcelas experimentais. Em adição aos caracteres agronômicos mensurados em todas as parcelas, as linhagens F5:6 e genitores tiveram as amostras de cem sementes avaliadas via fenotipagem de alto rendimento a partir de imagens digitais. Todas as análises estatísticas foram executadas via modelos mistos, com correção espacial via regressão por splines penalizadas bidimensionais para os experimentos contendo as populações F5 e linhagens F5:6. A presença da ferrugem reduziu a média geral da produtividade de sementes em 16,18% para as populações e 27,30% para as linhagens. A estratégia de experimentos adjacentes com manejos diferentes de fungicidas foi eficiente e foram detectadas diferenças para o efeito da doença em todos os caracteres mensurados. A seleção para tolerância deve ser praticada a partir de informações coletadas em experimentos conduzidos em multi-ambientes devido à relevância da interação G × E. O melhoramento para tolerância deve priorizar o incremento do período de granação (enchimento de grãos) na presença do estresse devido à correlação positiva com a produtividade (P < 0,05). Efeitos não-aditivos foram detectados e confirmados (P < 0,05) em geração avançada de endogamia, especialmente para o peso de cem sementes. É possível concluir que os genitores USP 04-17.011 (30) e USP 231-2228-01 (31) são os melhores em gerar descendentes tolerantes e, ao mesmo tempo, com alta produtividade na ausência do estresse. Em adição, existe custo de alocação no patosistema soja × P. pachyrhizi, porém, há variabilidade genética suficiente para a seleção de linhagens elites tolerantes e com produtividade elevada.In the early 2000s, the first detection of Asia soybean rust in South America gave rise to what would become a multibillion-dollar battle to sustain the economic viability of the crop. While several strategies of control have been investigated and delivered to farmers, the rust management stills rely on fungicide sprays. However, global trends in reducing the use of agrochemicals, the continuous decrease in the efficiency of fungicide molecules against the causal agent of the disease, and economic reasons raise the need for other models of control. In this sense, genetic tolerance as an approach to sustain yield performance in the presence of rust stress can be an interesting alternative. Few studies have prospectively investigated the obstacles and benefits of soybean breeding for tolerance to P. pachyrhizi. The purpose of the this study was to design basis for the use of tolerance in soybean breeding programs, to identify valuable parents in terms of combing ability for this mechanism, to establish the importance of genotype × environment interaction (G × E) for tolerance and to investigate the existence of allocation cost, characteristic in which the metabolic costs of plant defense are not translated into performance in the absence of the pathogen. Adjacent experiments contrasting only for rust stress (presence and absence of rust) were carried out for three consecutive years and two locations. A total of 4,424 experimental plots were evaluated, including trials composed by 64 F5 biparental populations derived from an 8 × 8 partial diallel, 768 F5:6 and 256 F5:7 inbred lines, in addition to the 16 parental genotypes (coded from 21 to 36). In addition to the agronomic traits measured in all plots, the F5:6 inbreds and the parental genotypes had the samples of one hundred seeds evaluated through high-throughput phenotyping of digital imagery. All statistical analyses were performed via mixed models and for the trials containing the F5 populations and the F5:6 inbreds, an extra term was added to the model aiming the spatial correction through two-dimensional penalized spline regression. The rust stress reduced the overall seed yield in 16.18% for populations and 27.30% for inbred lines. The strategy of adjacent experiments with different fungicide management was efficient and differences were detected for the effect of the disease on all measured traits. The selection for tolerance should be practiced employing information collected in experiments carried out in multi-environment due to the relevance of the G × E interaction. The results show that increasing the period of seed filling in the presence of rust stress can benefit the breeding for tolerance due to a positive correlation with yield (P < 0.05). Non-additive genetic effects were detected and confirmed (P < 0.05) in late selfing generations, especially for the hundred seed weight trait. The finds indicate that USP 04-17.011 (30) and USP 231-2228-01 (31) are the best parents at generating tolerant descendants and, at the same time, able to deliver high yield in the absence of rust stress. In addition, there is allocation cost in the soybean × P. pachyrhizi pathosystem, however, there is sufficient genetic variability for the simultaneous selection of tolerant elite lines with high yield