Phylogeny and systematics of Schinus L. (Anacardiaceae), with revision of a clade endemic to the Andean cloud forests

Pouca atenção tem sido direcionada para Schinus L., gênero americano conhecido sobretudo pelas suas espécies cultivadas e invasoras. Na América do Sul Austral é o gênero da família Anacardiaceae com maior riqueza específica, constituído por cerca de 42 espécies distribuídas em ampla diversidade de habitats, principalmente os áridos ou semi-áridos, estendendo-se também às florestas nebulares dos Andes e do domínio da Mata Atlântica. A mais completa revisão do gênero foi realizada por Fred Alexander Barkley, botânico norte-americano, em 1957, que reconheceu dois subgêneros, S. subg. Schinus e S. subg. Duvaua, sendo o último subdividido em duas seções. Estudos subsequentes indicaram inconsistências morfológicas na circunscrição dessas categorias infragenéricas e a delimitação de várias espécies ainda é complicada. Até o momento, Schinus foi pouco amostrado nos estudos filogenéticos da família, uma vez que não constituía o grupo alvo desses estudos e, por isso, as hipóteses sobre a monofilia do gênero e o entendimento das relações entre suas espécies ainda é muito limitado. Nesse contexto, esta tese teve como objetivos principais testar a monofilia de Schinus e das categorias infragenéricas e investigar as relações filogenéticas no gênero. No primeiro capítulo, apresentamos a filogenia de Schinus baseada em sequências de DNA de 11 marcadores, sendo nove nucleares e dois plastidiais. A amostragem baseou-se na última revisão taxonômica do gênero e incluiu 47 táxons de Schinus, além de 48 espécimes de gêneros de Anacardiaceae proximamente relacionados a esse gênero. Foram realizadas análises filogenéticas individuais e combinadas utilizando inferências Bayesiana, máxima parcimônia e de máxima verossimilhança. Elaboramos uma matriz morfológica, incluindo caracteres vegetativos anatômicos, baseada na análise de materiais herborizados e fixados provenientes de coletas a campo estrategicamente realizadas em pontos selecionados da ampla distribuição do grupo focal, para obtenção de amostras de todos os táxons conhecidos de Schinus. A reconstrução de estados ancestrais de vários caracteres morfológicos foi realizada pelo critério de parcimômia, utilizando como base a árvore filogenética proveniente da análise combinada Bayesiana. Essa reconstrução morfológica teve como principais objetivos: 1. buscar um entendimento mais amplo sobre as relações interespecíficas em Schinus e entre gêneros proximamente relacionados, 2 identificar caracteres morfológicos e possíveis sinapormofias dos principais clados, e 3. discutir as hipóteses sobre a evolução de caracteres estruturais em Schinus. As análises filogenéticas demonstraram que Schinus é um gênero monofilético fortemente sustentado, no entanto, as categorias infragenéricas S. subg. Duvaua sect. Duvaua and S. subg. Duvaua sect. Pseudoduvaua emergiram polifiléticas, sendo homoplásticos os caracteres tradicionalmente utilizados na sua circunscrição. Os resultados evidenciaram oito principais linhagens fortemente sustentadas em Schinus, sendo que as espécies de folhas compostas (pinadas) constituem as três primeiras linhagens a divergirem, formando um grado, e as espécies de folhas simples emergem agrupadas em um grande clado bem sustentado, o qual apresenta cinco linhagens principais, também com boa sustentação. No entanto, as relações interespecíficas dentro de alguns clados permanece pouco resolvida. As reconstruções de estados ancestrais demonstram que alguns atributos morfológicos e anatômicos foliares são relevantes na caracterização e possivelmente sinapomorfias de algumas linhagens. No entanto, a maioria dos caracteres, principalmente os tradicionalmente empregados nas circunscrição de grupos em Schinus, demonstram um nível alto de homoplasia. De acordo com as novas evidências provenientes desse estudo, apresentamos no primeiro capítulo uma nova classificação seccional em Schinus, assim como chave de identificação para as oito seções, lista de espécies compondo cada seção, além de comentários taxonômicos, de distribuição geográfica e sobre ecologia. As seções propostas nesse estudo podem ser caracterizadas pela combinação de um conjunto de caracteres morfológicos associados à distribuição geográfica, uma vez que elas correspondem a linhagens alopátricas ou ecologicamente distintas. O estudo filogenético constitui a primeira fase de uma série de estudos sistemáticos que estão planejados e visam realizar o tratamento taxonômico de todas as seções de Schinus. Por isso, no segundo capítulo desta tese apresentamos a revisão taxonômica de S. sect. Myrtifolia, um clado notável de espécies de folhas simples que podem alcançar as mais elevadas altitudes dentre as espécies de Anacardiaceae (até 3900 m de altitude). Os 11 táxons que compõem essa seção são em sua maioria endêmicos das Yungas e florestas Tucumano-Bolivianas, e outras duas espécies também ocorrem em áreas de pre-Puna, Puna e nos vales secos interandinos da Argentina, Bolivia e Peru. Apesar das reconstruções morfológicas demonstrarem que a maioria dos caracteres morfológicos apresentam um elevado grau de homoplasia, o que torna difícil a diagnose dos principais clados, S. sect. Myrtifolia é a única seção que apresenta flores tetrâmeras e frutos lateralmente achatados, atributos incomuns e, portanto, aqui apontados como possíveis sinapormofias deste clado. Suas espécies foram reconhecidas anteriormente em S. subg. Duvaua sect. Pseudoduvaua, exceto por S. microphylla, a qual foi reconhecida como membro de S. subg. Duvaua sect. Duvaua. Problemas de delimitação específica existentes em S. sect. Myrtifolia têm sido negligenciados, uma vez que a maioria dos estudos taxonômicos no gênero frequentemente têm se limitado a destacar as dificuldades taxonômicas em S. subg. Duvaua sect. Duvaua. O presente estudo morfológico evidencia um número significante de problemas de circunscrição taxonômica, principalmente entre S. andina e S. myrtifolia. As análises morfológicas detalhadas de um considerável número de exsicatas mostraram quatro novas espécies, as quais são descritas neste trabalho. Apresentamos chave de identificação para as espécies, descrições morfológicas, sinonímia, tipos nomenclaturais, incluindo três lectotipificações, duas combinações novas, ilustrações, mapas de distribuição e avaliação do estado de conservação de todas as espécies. As novidades taxonômicas apresentadas aqui, referentes às espécies de S. sect. Myritfolia, representam uma tentativa de demonstrar a complexidade morfológica e evidenciar problemas de identificação de espécies levando em consideração uma amostragem grande e revisão nomenclatural cuidadosa. Dessa forma, esperamos destacar a gama de variação morfológica, principalmente entre S. andina e S. myrtifolia, táxons pouco estudados até o momento. Em suma, o estudo filogenético de Schinus, realizado pela primeira vez com uma amostragem abrangente de todas as linhagens componentes do gênero, oferece oportunidades para novos estudos taxonômicos, evolutivos e biogeográficos no gênero. Em particular, análises biogeográficas associadas à diversificação desse gênero e táxons relacionados de Anacardiaceae parecem muito promissoras para ampliar o conhecimento sobre a história das formações vegetacionais da América do Sul AustralSchinus, a genus best known by its few cultivated and invasive species, is the largest genus of Anacardiaceae in southern South America. It is remarkably diverse compared to closely related genera, with approximately 42 species, most of which occur in several arid vegetation types and extending into Andean and Atlantic moist forests. The most comprehensive taxonomic revision of the genus dates to 1957, which recognized S. subg. Schinus and S. subg. Duvaua, the latter of which was further divided into two sections. Subsequent studies have highlighted morphological inconsistencies in this infrageneric classification, and species delimitation remains a challenge. Schinus has been poorly sampled in previous phylogenetic studies of Anacardiaceae, and thus any assumptions about its monophyly and relationships (particularly among its species and infrageneric categories) remain untested. This thesis aimed to test the monophyly of Schinus and its infrageneric circumscriptions, and also investigate the phylogenetic relationships. In the first chapter, we present the phylogenetic relationships of all Schinus species using nine nuclear and two plastid DNA sequence regions, most of them developed recently for Commiphora (Burseraceae). The maximum parsimony, maximum likelihood, and Bayesian inference included 47 taxa based on the latest taxonomic revision of the genus, and 48 specimens of Anacardiaceae genera closely related to Schinus. We also constructed a morphological dataset, including vegetative anatomical features, based on analysis of herbarium specimens and fresh material obtained through fieldwork, and compared these characters to hypotheses based on molecular evidence in order to: 1. achieve a better understanding of the relationships among its species and to related genera, 2. identify morphological characters and putative synapomorphies for major clades, and 3. discuss hypotheses regarding the evolution of structural traits in the group. Our analyses strongly support the monophyly of Schinus, but also indicate that its infrageneric groups S. subg. Duvaua sect. Duvaua and S. subg. Duvaua sect. Pseudoduvaua are polyphyletic and have been defined using homoplastic characters. The phylogenetic relationships that emerged from our analyses include eight strongly supported lineages (except for S. sect. Atlantica), in which compound-leaved taxa were the earliest diverging lineages, forming a grade of three strongly supported clades, and the largest Schinus clade consists of simple-leaved species, and has five well-supported main lineages. However the relationships among closely related species remain unclear in some clades. Ancestral state reconstructions demonstrate that some morphological and leaf-anatomical characters are valuable in characterizing some lineages, and may serve as potential synapomorphies to define these clades. By contrast, most of the traits that have traditionally been used to circumscribe groups in Schinus show high levels of homoplasy. In light of these results, we present in the first chapter a novel sectional classification of Schinus, an identification key for the sections and comments on the taxonomy, geographic distribution and ecology. The eight monophyletic sections proposed here are recognized by a combination of character states associated with geographic distribution, corresponding to lineages that are mostly allopatric or at least ecologically distinct. This study is the first phase of a long-term effort to produce systematics studies and taxonomic review for all species of Schinus. In this way, we present in the second chapter the taxonomic revision of S. sect. Myrtifolia, a remarkable simple-leaved clade in which species reach the highest elevations within Anacardiaceae (up to 3,900 m altitude). The 11 species of this section are mostly endemic of Yungas and Tucumán-Bolivian forests, and two species also occur in pre-Puna, Puna and dry inter-Andean valleys from Argentina, Bolivia and Peru. The fact that most of the morphological traits present high levels of homoplasy, the diagnosis of the main clades within Schinus is a challenge, except for S. sect. Myrtifolia whose species have tetramerous flowers and fruits laterally compressed, unusual character states that seem to be putative synapomorphies of this section. Its members were previously placed in S. subg. Duvaua sect. Pseudoduvaua, except for S. microphylla, a species recognized as belonging to S. subg. Duvaua sect. Duvaua. Delimitation issues have been neglected in species of this section, since most studies have focused on taxa belonging to S. subg. Duvaua sect. Duvaua. The present morphological study reveals a significant number of taxonomic circumscription problems, especially between S. andina and S. myrtifolia. Detailed morphological analyses of numerous exsiccatae reveals four new species which are described herein. We provide identification key, descriptions, synonyms, nomenclatural types, including three designations of lectotypes, two new combinations, illustrations, distribution maps, and comments on nomenclatural, distribution and preliminary conservation assessments of all species. The taxonomic novelties here presented in Schinus sect. Myrtifolia contribute to disentangle the complexity of the group and its misidentified species, taking into account the morphological traits of a virtually complete sampling and a careful nomenclatural revision. In this way we hope to have evaluated all range of morphological variation, especially within S. andina and S. myrtifolia, which has been overlooked until now. In summary the phylogenetic study of Schinus provided here including a much broader sampling of all lineages in the genus, offers opportunities for further taxonomic, evolutionary and biogeographical studies in Schinus. The biogeographical investigations associated with the diversification of Schinus and closely related taxa from Anacardiaceae seem to be promising and may contribute to new insights into the history of southern South American biot