Peixes tropicais no seu limite de distribuição: dinâmica temporal da ictiofauna recifal no sul do Brasil

Tese (dourorado) - Universidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Florianópolis, 2016Monitoramentos de longo prazo das populações de peixes recifais constituem uma ferramenta valiosa para a compreensão dos processos ecológicos que governam as variações populacionais em sistemas de recifes marinhos. No presente trabalho, investigamos a composição, distribuição, estrutura, recrutamento e variações nas populações de peixes recifais, habitando seu limite meridional de distribuição. Nove anos de dados, coletados de 2006 a 2016, foram analisados resultando em uma tese dividida em três capítulos. Capítulo 1) a composição de peixes recifais do Estado de Santa Catarina. O trabalho resultou em uma lista de 278 espécies registrados ao longo da costa do estado de Santa Catarina. Doze novos registros de espécies para a região: Acanthurus coeruleus, Acanthurus monroviae, Apogon americanus, Cantherhines macrocerus, Chaetodon sedentarius, Chromis flavicauda, Clepticus brasiliensis, Decapterus punctatus, Gymnothorax vicinus, Quasiremus ascensionis, Muraena retifera e Stegastes partitus. Stegastes partitus é relatado pela primeira vez, para o Atlântico Sul ocidental, Q. ascensionis é relatada pela segunda vez, e Acanthurus monroviae é relatado pela terceira vez. Concluiu-se que as espécies apresentaram seletividade com relação à distribuição e uso do habitat, estrutura trófica e afinidades biogeográficas. Capítulo 2) variações temporais e espaciais de espécies dominantes. Neste capítulo apresentamos um esforço amostral de nove anos de monitoramento das variações na densidade e biomassa das principais espécies de peixe recifais, dentro e fora da única Reserva Biológica próxima da costa (Reserva Biológica Marinha do Arvoredo - REBIO Arvoredo). Este esforço cobriu 32.000 m² de recifes rochosos, onde 43.169 peixes foram contados, identificados, medidos e em seguida convertidos em dados de biomassa. Variações na densidade e biomassa, no espaço e no tempo foram detectados para a maioria das espécies. Vários fatores e mecanismos podem ter influenciado estas variações. Na escala espacial, predominantemente os mecanismos determinísticos, tais como complexidade estrutural do habitat, proteção contra pesca, podem ter influenciado com maior intensidade estas variações. Variações temporais (anuais), por outro lado, podem ter sido influenciadas pela proximidade das espécies à sua fronteira geográfica de distribuição, em sinergia com mecanismos dependentes da densidade e oscilações estocásticas de temperatura durante os invernos austrais. A REBIO Arvoredo parece influenciar positivamente a maioria das espécies comrelação às densidades e biomassa, de forma direta e indiretamente, no espaço e no tempo. Em contraste, um importante declínio no recrutamento de E. marginatus, alerta para resiliência da REBIO Arvoredo ao longo do tempo. Capítulo 3) variação influenciada por espécies invasoras: neste capítulo estudamos as colonizações do recifes rochosos de Santa Catarina pelo peixe Donzela dos Açores, Chromis limbata. Este pomacentrídeo é nativo dos arquipélagos da Macaronésia (Açores, Madeira e Canárias), e da costa ocidental da África, entre o Senegal e Angola. Durante os verões austrais de 2008 e 2009, esta espécie foi registrada pela primeira vez no Atlântico Sul Ocidental, na Ilha do Campeche e Ilha do Xavier, em Florianópolis, estado de Santa Catarina, Brasil. A população brasileira de C. limbata aumentou significativamente ao longo dos últimos cinco anos. Análises moleculares confirmaram a identidade da espécie, revelando ainda conectividade haplótipica entre os locais de estudo brasileiros. Mostrou baixa diversidade genética no Brasil quando comparada com as populações nativas originais. Quatro hipóteses poderiam explicar este evento colonizador: 1) vários espécimes de C. limbata foram descartados vivos no mar por aquaristas; 2) larvas ou juvenis foram transportados através de água de lastro de grandes embarcações; 3) a espécie veio acompanhando plataformas de petróleo; e 4) a espécie invasora cruzou o Atlântico através da dispersão larval normal ou acompanhando objetos à deriva (rafting). A terceira e quarta hipóteses pareceu-nos mais plausíveis, porém todas as quatro são prováveis e poderiam ter ocorrido combinadas. Eventos de colonização bem sucedidos são, muitas vezes, iniciados por um grande número de indivíduos, em vários eventos durante um longo período de tempo, evitando desta maneira a perda de diversidade genética na população recém fundada. A baixa diversidade genética detectada nas populações brasileiras de C. limbata sugere um pulso larval, ou a chegada de um grupo de indivíduos. Apesar das variações na densidade média entre sites para C. multilineata (seu congenere nativo), o aumento da população invasora (C. limbata) não parece, por enquanto, afetar as populações da congenere de forma direta. É importante notar que C. multilineata é uma espécie tropical que habita o seu limite sul de distribuição, enquanto que C. limbata habitar o seu ambiente ideal (recifes rochosos temperados). Dadas as suas preferências ecológicas no Atlântico oriental, prevemos que C. limbata será mais abundante do que C. multilineata na costa sul e sudeste do Brasil, e talvez, expandindo-se ainda mais para o sul, para o Uruguai e Argentina. Evidências da competição intra-específica não foram detectadas, até o momento. Mesmo C. limbata e C. multilineatatendo uma dieta semelhante constituída, em sua maioria de zooplâncton, a alta produtividade das águas do Atlântico Sul, devido à alta produtividade de plâncton oriunda das ressurgências, indica que não há competição inter específica por recurso alimentar. Pequenos cardumes de C. multilineata e C. limbata alimentando-se juntos têm sido observados nos últimos quatro anos, em todos os locais estudados. Em contraste, o comportamento agressivo de C. limbata durante a reprodução pode afetar espécies territoriais locais (e.g. Stegastes spp., Abudefduf saxatilis). Locais adequados para proteção e nidificação, por exemplo, podem tornar-se um recurso limitante com o aumento das densidades de C. limbata em seu novo ambiente. No entanto, não houve nenhuma evidência de efeitos prejudiciais para as espécies nativas, até o momento. O monitoramento de longo prazo desta chegada recente será de suma importância, podendo constituir ferramentas valiosas para uma melhor compreensão da genética, ecologia e impacto de expansões de espécies invasoras.Abstract : Long term monitoring of reef fish populations is a valuable tool to understand ecological processes that govern population?s variations in marine reef systems. In the present work, we investigated the composition, distribution, structure, recruitment, and variations in rocky reef fish populations, inhabiting their southernmost limit of distribution. Nine years of data collected from 2006 to 2016, were analyzed. This work was divided in three chapters: 1) the composition of rocky reef fishes of the State of Santa Catarina: the work resulted in a checklist of 278 species recorded along the coastline of Santa Catarina State. Twelve new species records: Acanthurus coeruleus, Acanthurus monroviae, Apogon americanus, Cantherhines macrocerus, Chaetodon sedentarius, Chromis flavicauda, Clepticus brasiliensis, Decapterus punctatus, Gymnothorax vicinus, Quasiremus ascensionis, Muraena retifera and Stegastes partitus. Stegastes partitus is reported for the first time, for the Southwestern Atlantic, Q. ascensionis is reported for the second time, and Acanthurus monroviae is reported for the third time. Species presented selectivity regarding habitat distribution, trophic structure and biogeographic affinities. Chapter 2) temporal and spatial variations of dominant species: here we present a nine-year effort on monitoring the variations in densities and biomass of key rocky reef fish species, inside and outside the only no-entry near shore Brazilian Reserve (Arvoredo Biological Marine Reserve). Such effort covered 32.000 m² of rocky reefs, where 43.169 fish were counted, identified, measured and then converted into biomass data. Variations in specie?s densities and biomass in space and time were detected for most species. Several factors and mechanisms may have influenced these variations: on spatial scale: deterministic mechanisms such as habitat structural complexity, protection from fisheries and aquarium trade may have influenced these variations. Temporal variations, otherwise, may have been influenced by the proximity of species to their distributional border, in synergy with density-dependent mechanisms and stochastic winter temperature oscillations. Arvoredo Marine Biological Reserve seem to influence positively most species densities and biomass directly and indirectly, in space and time. In contrast, a prominent decline in recruitment of E. marginatus lighten red alarms regarding Arvoredo Marine Biologic Reserve resilience over time. Chapter 3) variation influenced by invasive specie: here we studied the colonizations of Santa Catarina?s rocky reefsby the Azores Chromis Chromis limbata. This damselfish is native to the Macaronesian archipelagos (Azores, Madeira and Canaries), and the western coast of Africa between Senegal and Angola. During the austral summers of 2008 and 2009, the species was recorded for the first time in the southwestern Atlantic around Campeche and Xavier islands, in Florianópolis, Santa Catarina State, Brazil. The Brazilian population of C. limbata increased significantly over the past five years. The molecular analyses confirmed species identity, revealed strong haplotype connectivity among Brazilian study sites, and showed a low genetic diversity in Brazil when compared to the native populations. Four hypotheses could explain this colonizing event: 1) C. limbata was released by aquarium fish keepers; 2) larvae or juveniles were transported via ship ballast water; 3) the species has rafted alongside oilrigs; and 4) they crossed the Atlantic through normal larval dispersal or naturally rafting alongside drifting objects. We tend to favor the third and fourth hypotheses, but all four are plausible and could have happened in combination. Successful colonization events are often started by large numbers of individuals in multiple events during a long period avoiding loss of genetic diversity in the newly founded population. The low genetic diversity detected in Brazilian C. limbata suggests a small larval pulse, or the arrival of a small group of individuals. Despite significant differences in mean densities among sites for C. multilineata (the local congener species), it does not seem like they have been affected by the increase in the C. limbata population. It is important to note that C. multilineata is a tropical species inhabiting its southern limit of distribution, whereas C. limbata is inhabiting its optimum environment (subtropical, warm-temperate rocky reefs). Given its ecological preferences in the eastern Atlantic, we predict that C. limbata will be more abundant than C. multilineata in the south and southeastern coast of Brazil, and maybe, even expand further south to Uruguay and Argentina. Evidences of intra-specific competition have not been detect, so far. Even though C. limbata and C. multilineata have a similar zooplankton diet, the high productivity of south Atlantic waters due to upwelling and consequent high abundance of plankton, indicates that these species may not be competing for food. Schools of C. multilineata and C. limbata feeding together have been observed in the past two years in all studied sites. In contrast, C. limbata aggressive behavior during reproduction may affect local territorial species (e.g. Stegastes spp., Abudefduf saxatilis). Shelter for example may become a limiting resourceas their densities in the new environment increase. However, there has been no evidence of detrimental effects to native species, so far. Long term monitoring of this recent arrival will be important and could constitute a valuable tool for a better understanding the genetics, ecology, and impacts of species range expansions