Investigating multisensory-motor mechanisms of bodily self-consciousness by combining psychophysical, electrophysiological and computational tools

The goal of this research is to provide novel insights into the neurocomputational foundations of self- consciousness. Classically topic of philosophical investigation, self-consciousness has become an object of scientific study, in particular in the domain of neuroscience. Indeed, understanding the origin of self-consciousness is one of the most fundamental questions in our culture. Nevertheless, it is arguably as fascinating as it is elusive in quantitative scientific investigation, as it is traditionally regarded as an exquisitely experiential phenomenon. However, extensive research within the last two decades has demonstrated that so-called pre-reflexive, implicit components of self- consciousness can be explained in terms of bottom-up sensorimotor mechanisms, making them susceptible to scientific investigation. The minimal form of self-consciousness that arises from those components roughly translates to the subjective experience of existing within a physical body, with a precise location in the environment, and has been therefore termed bodily self-consciousness (BSC). In synthesis, it can be said that the two pillars of BSC are the experience of owning a body (body ownership), and of being in control of its actions, and through them, of events in the world (sense of agency). Both components of BSC depend of the integration of bodily sensorimotor signals. Body ownership emerges from the multisensory coherence of inputs within the peripersonal space, the space immediately surrounding the body (e.g.: seeing a hand being touched and simultaneously feeling touch on my hand can lead me to believe that what I am looking at is my hand). The sense of agency arises from sensorimotor congruencies between motor commands and observed actions (e.g.: sending a motor command to move my hand and seeing it moving with the same timing leads me to believe that it is me who is moving my hand). Here, we sought to uncover the key mechanisms of BSC by investigating behavioural, neurophysiological and computational properties of its two key components, body ownership and sense of agency. Four studies are presented, two focusing on sense of agency, and two on body ownership. In the first study, we developed a neural-network model that learns the natural associations between visual, proprioceptive and tactile inputs to build a body-part centred representation of space. We then showed how such self-learned representation is sufficient to elicit a minimal form of body ownership, as shown by the ability of the model to reproduce some of its behavioural correlates. In the second study, a pre-registered protocol, we tackle again the theme of body ownership, within the framework of Bayesian approximations of brain function. In this view, the brain performs nearly optimal statistical inference to estimate the probability that an object belongs to the body based on the congruency of multisensory inputs, leading to body ownership. This framework provides a quantitative support to bottom-up theories of self-consciousness, but empirical evidence for its applicability to body ownership and BSC in general is still rather scarce. Therefore, we proposed a set of tasks, and a paired modelling framework, to extend the evidence base for this hypothesis. In the third study, we investigated how the congruency of visual and somatosensory feedback with motor commands affected the sense of agency, and neural signals in the motor cortex. The study was carried out in a tetraplegic participant using a brain-machine interface, decoding his motor commands and translating them into functional movements of his arm via a neuromuscular electrical stimulation system. We found that both visual and somatosensory incongruent feedback strongly reduced the sense of agency, and that the motor cortex encoded information about the congruency of sensory feedback. Moreover, incongruent somatosensory (but not visual) feedback led to a decrease in the decoding accuracy of motor commands, by partially overwriting the encoding of motor commands in the motor cortex. In the fourth study, we used the same experimental model to investigate the relation between neural oscillations and sense of agency. We found that, regardless of sensory feedback, sense of agency was higher when movements occurred in a specific phase of mu waves before movement onset, so that the movement onset coincided with a negative trough of the oscillations. We then developed another paradigm to derive an implicit measure of sense of agency and applied the same analyses. We confirmed that the same oscillatory phase coinciding with high explicit agency judgements correlated with high implicit measures of agency. Since the pre-movement mu phase did not significantly affect local multiunit activity in the motor cortex, we speculate that its effect on agency may be mediated by influencing the connectivity between M1 and other brain areas involved in sense of agency. In this thesis, we tackled the vast topic of self-consciousness by focusing on its bodily, bottom-up component, BSC. We provided novel behavioural, computational and neurophysiological insights on how the congruence of multisensory and motor signals contributes to two key aspects of BSC: body ownership and sense of agency. We argue that Bayesian models can be a powerful tool to account for the emergence of BSC from sensorimotor congruencies within a unifying framework. However, they can be employed effectively only if their theoretical implementation is constantly complemented and refined by rigorous empirical testing. -- L'objectif de cette recherche est de fournir de nouvelles perspectives sur les fondements neurocomputationnels de la conscience de soi. Classiquement sujet d'investigation en philosophie, la conscience de soi est désormais devenue un objet d'étude scientifique, en particulier dans le domaine des neurosciences. En effet, comprendre l'origine de la conscience de soi est l'une des questions les plus fondamentales de notre culture. Néanmoins, la conscience de soi est sans doute aussi fascinante qu'insaisissable à l’investigation scientifique quantitative, car elle est traditionnellement considérée comme un phénomène exclusivement expérientiel. Cependant, des recherches approfondies menées au cours des deux dernières décennies ont démontré que les composantes implicites, dites préréflexives, de la conscience de soi peuvent être expliquées en termes de mécanismes sensorimoteurs ascendants, ce qui les rend susceptibles d'être étudiées scientifiquement. Cette forme minimale de conscience de soi se traduit grossièrement par l'expérience subjective d'exister dans un corps physique, avec une localisation précise dans l'environnement, et a donc été appelée conscience de soi corporelle (BSC). En synthèse, on peut dire que les deux piliers de la BSC sont l'expérience de la possession d'un corps (appropriation du corps), et le contrôle de ses actions, et à travers elles, des événements dans le monde (sens de l’agentivité). Les deux composantes de la BSC dépendent de l'intégration des signaux sensorimoteurs corporels. L'appropriation du corps émerge de la cohérence des signaux multisensorielle dans l'espace péripersonnel, l'espace qui entoure immédiatement le corps (par exemple : voir une main qui est touchée et sentir simultanément un toucher sur ma main peut me faire croire que ce que je regarde est ma main). Le sens de l'agentivité découle des congruences sensorimotrices entre les commandes motrices et les actions observées (par exemple, envoyer une commande motrice pour bouger ma main et la voir bouger au même moment me fait croire que c'est moi qui bouge ma main). Ici, nous avons cherché à découvrir les mécanismes clés de la BSC en étudiant les propriétés comportementales, neurophysiologiques et computationnelles de ses deux composants clés, à savoir : la possession du corps et le sentiment d'agentivité. Quatre études sont présentées, deux portant sur le sens de l'agentivité et deux sur l'appropriation du corps. Dans la première étude, nous avons développé un modèle de réseau neuronal qui apprend les associations naturelles entre les entrées visuelles, proprioceptives et tactiles pour construire une représentation de l'espace centrée sur les parties du corps. Nous avons ensuite montré comment cette représentation auto-acquise est suffisante pour susciter une forme minimale d'appropriation du corps, comme le montre la capacité du modèle à reproduire certains de ces corrélats comportementaux. Dans la seconde étude, un protocole pré-enregistré, nous abordons à nouveau le thème de l'appropriation du corps, dans le cadre des approximations bayésiennes du fonctionnement du cerveau. Dans cette théorie, le cerveau effectue une inférence statistique quasi optimale pour estimer la probabilité qu'un objet appartienne au corps en fonction de la congruence des signaux multisensorielles, ce qui conduit à l'appropriation du corps. Ce cadre fournit un soutien quantitatif aux théories ascendantes de la conscience de soi, mais les preuves empiriques de son applicabilité à l’appropriation du corps et à la BSC en général sont encore assez rares. C'est pourquoi nous avons proposé une batterie de tâches à utiliser en synergie avec un cadre de modélisation, afin d'élargir la base de preuves de cette hypothèse. Dans la troisième étude, nous avons examiné comment la congruence du feedback visuel et somatosensoriel avec les commandes motrices affectait le sentiment d'agentivité et les signaux neuronaux dans le cortex moteur. L'étude a été réalisée chez un participant tétraplégique à l'aide d'une interface cerveau-machine décodant ses commandes motrices et les traduisant en mouvements fonctionnels de son bras via un système de stimulation électrique neuromusculaire. Nous avons constaté qu'un feedback visuel et somatosensoriel incongruent réduisait fortement le sentiment d'agentivité, et que le cortex moteur encodait des informations sur la congruence du feedback sensoriel. De plus, un feedback somatosensoriel incongruent (mais pas visuel) entraîne une diminution de la précision du décodage des commandes motrices, en remplaçant partiellement l'encodage des commandes motrices par l’encodage du feedback dans le cortex moteur. Dans la quatrième étude, en utilisant le même modèle expérimental, nous avons étudié la relation entre les oscillations neuronales et le sentiment d'agentivité. Nous avons constaté que, indépendamment du feedback sensoriel, le sentiment d'agentivité était plus élevé lorsque les mouvements se produisaient dans une phase spécifique des ondes mu avant le début du mouvement, de sorte que le début du mouvement coïncidait avec un creux négatif des oscillations. Nous avons ensuite développé un autre paradigme pour dériver une mesure implicite du sentiment d'agentivité, et appliqué les mêmes analyses basées sur les oscillations de phase. Nous avons confirmé que la même phase oscillatoire coïncidant avec des jugements d'agentivité explicites élevés était corrélée avec des mesures d'agentivité implicites élevées. Puisque la phase de 8 Hz avant le mouvement n'a pas affecté de manière significative l'activité neuronale locale dans le cortex moteur, nous spéculons que son effet sur l'agentivité peut être médié par des effets sur la connectivité entre M1 et d'autres zones du cerveau impliquées dans le sens de l'agentivité. Dans cette thèse, nous avons abordé le vaste sujet de la conscience de soi en nous concentrant sur sa composante corporelle, ascendante, la BSC. Nous avons fourni de nouveaux aperçus comportementaux, computationnels et neurophysiologiques sur la façon dont la congruence des signaux multisensoriels et moteurs contribue à deux aspects clés de la conscience de soi : la possession du corps et le sentiment d'agentivité. Nous soutenons que les modèles bayésiens peuvent être un outil puissant pour rendre compte de l'émergence du BSC à partir des congruences sensorimotrices dans un cadre unifié. Cependant, ils ne peuvent être utilisés efficacement que si leur mise en œuvre théorique est constamment complétée et affinée par des tests empiriques rigoureux