Co-option of complex molecular systems in bacterial and archaeal membranes

Les processus d'innovation moléculaire nécessitent le bricolage moléculaire et la cooptation des gènes existants. Mais ce processus reste mal compris sur de longues échelles évolutives. J’ai analysé durant cette thèse l'histoire évolutive d'un vaste groupe de systèmes moléculaires membranaires associés aux bactéries et aux archées - la superfamille des filaments de type IV (TFF-SF) - qui se sont diversifiés dans les systèmes impliqués dans la motilité flagellaire ou par contraction, l'adhésion, la sécrétion de protéines, la transformation naturelle... J’ai développé des outils et méthodes qui m’ont permis d’identifier ces systèmes dans tous les phyla de deux des domaines du vivant, et leur phylogénie suggère qu'ils pourraient avoir été présents dans le dernier ancêtre commun universel. La TFF-SF c’est ensuite diversifiée par de multiples duplications de gènes, une fission du gène de la plateforme membranaire intégrale, et l'accrétion de nouveaux composants. La phylogénie et le contenu des systèmes ancestraux suggèrent que les pili bactériens initiaux étaient impliqués dans la motilité cellulaire et/ou la transformation de l'ADN. En revanche, les systèmes spécialisés de sécrétion de protéines sont apparus beaucoup plus tard. Tous ces processus de diversification fonctionnelle se sont accompagnés de réarrangements génétiques ayant des implications sur la régulation génétique et le transfert horizontal de gènes. Dans l'ensemble, l'histoire de l'évolution de la TFF-SF fournit à elle seule un catalogue impressionnant de la variété des mécanismes moléculaires impliqués dans l'origine des nouvelles fonctions par bricolage et cooptation des machines cellulaires.Process of molecular innovation require tinkering and the co-option of existing genes. But this process remains poorly understood on long evolutionary scales. During this thesis, I analyzed the evolutionary history of a large group of molecular membrane systems associated with bacteria and archaea - the superfamily of type IV filaments (TFF-SF) - that have diversified into systems involved in flagellar or contraction motility, adhesion, protein secretion, natural transformation.... I have developed tools and methods that have allowed me to identify these systems in all phyla of two of the kingdoms of life, and their phylogeny suggests that they may have been present in the last universal common ancestor. TFF-SF was then diversified by multiple gene duplications, fission of the gene from the integral membrane platform, and accretion of new components. Surprisingly, I found that Tad systems originated from the interkingdom transfer from Archaea to Bacteria of a system similar to the Epd pilus. The phylogeny and the content of ancestral systems suggest that the initial bacterial pili were involved in cellular motility and/or DNA transformation. On the other hand, specialized protein secretion systems appeared much later. All these processes of functional diversification have been accompanied by genetic rearrangements with implications for genetic regulation and horizontal gene transfer. Overall, the evolutionary history of TFF-SF reveals an impressive catalogue of the variety of molecular mechanisms involved in the origin of new functions through tinkering and co-optation of cellular machineries