Biological interactions and resilience of seagrass ecosystems

Our world is subjected to a panoply of drivers of change. In this context, the understanding on how our biosphere resists, absorbs or is altered by the changes, appears as a hot question in ecology. In this respect, two ecological concepts appear as essential, resilience and biotic interactions. Resilience is related to how ecosystems persist under stress or suffering disturbances. Interactions among species are to a large part responsible for the delivery of ecosystem functions, and form the architecture of biodiversity. Moreover, a substantial part of ecosystem resilience is founded on species interactions. This thesis is an attempt to shed some light on these issues through the deep exploration of specific case studies in seagrass ecosystems, in particular how seagrasses respond to external drivers (or how resilient they are), how these responses affect species interactions and which mechanisms allow coexistence of species linked by positive and negative interactions. Our approach is based upon field observations and field manipulative experiments. Chapter 1 shows how an increase of organic matter in sediment weakens the mutualism between the bivalve Loripes lucinalis and the seagrass Cymodocea nodosa. The mechanism implied is the effect of this increase (and, probably, the resulting anoxia) on seagrass root morphology (plant trait), which results in a lower provision of habitat for the bivalves, whose abundance decreases. The weakening of the mutualism can potentially decrease the resilience of these ecosystems to eutrophication and, therefore, compromise their persistence. Chapter 2 describes a facilitative cascade in which the seagrass C. nodosa favors the abundance of the pen shell Pinna nobilis, which positively affects the sea urchin Paracentrotus lividus, which in turn consumes the seagrass. We suggest that the persistence of this three-species assemblage rests on the very local impact of sea urchins on the seagrass, likely driven by behavioural and denso-dependent processes. Chapter 3 and 4 show that fast-growing species such as C. nodosa are highly resilient to stress or disturbances when affecting only the aboveground parts, recovering fast (within two weeks) from a single event of disturbance. C. nodosa shows several mechanisms of tolerance, such as compensatory growth, reallocation of internal resources and enhancement of the formation of new modules, when coping to repeated defoliation simulating herbivory. However, when the belowground parts are lost by disturbances, recovery is highly delayed up to two years and is dependent on the characteristics of the disturbance such as size and timing. Overall, this research has contributed to increase our understanding on how ecosystems respond to changes and how species interactions are maintained and disrupted. We have shown that environmental changes can alter the functioning of seagrass ecosystems at least in two directions. Firstly, by altering fundamental biological interactions, such as the seagrass-lucinid mutualism and, secondly, by affecting the resilience of ecosystems dominated by a foundation species, which promote species coexistence. Advances in the two complementary and interlinked directions will be crucial to better manage and preserve ecosystems and prevent their potential collapse under the increasing human-induced change the world is submitted to.El nostre món està sotmès a un ampli ventall de forces que tendeixen a provocar canvis. En aquest context, entendre com la biosfera resisteix, absorbeix o és alterada per aquestes forces resulta una qüestió candent, especialment per l'ecologia. Al respecte, dos conceptes ecològics esdevenen essencials: la resiliència i les interaccions biològiques. La resiliència és la capacitat de persistència o recuperació que tenen els ecosistemes sotmesos a estrès o pertorbacions. Les interaccions entre espècies (efectes de l'existència d'una espècie sobre la fitness d'una altra) contribueixen al manteniment de les funcions ecosistèmiques i, en un cert sentit, constitueixen l'arquitectura de la biodiversitat. A més, la resiliència dels ecosistemes depèn , en gran part, d’aquestes interaccions. Aquesta tesi és un intent d’aprofundir en els aspectes esmentats a través d'una sèrie de casos d’estudi en ecosistemes d’angiospermes marines. Concretament, el que fem és estudiar com els ecosistemes d’angiospermes marines responen a les forces causants de canvis, com aquestes respostes vénen mitjançades per canvis en la interacció entre espècies, i provar d'esbrinar els mecanismes que permeten la coexistència d’espècies que es troben vinculades per interaccions positives i negatives. La nostra aproximació es basa tant en observacions com en experiments en el camp. El Capítol 1 mostra com un increment de matèria orgànica en el sediment debilita el mutualisme entre el bivalve Loripes lucinalis i l’angiosperma marina Cymodocea nodosa. El mecanisme implicat que es proposa per explicar-ho està relacionat amb la plasticitat morfològica de la planta. Així, un increment en la matèria orgànica del sediment (i, probablement, l’anòxia que se'n segueix), fa que la planta modifiqui la morfologia de les seves arrels, que esdevenen molt menys ramificades i fan disminuir per tant la disponibilitat d'hàbitat per als bivalves. Una debilitació del mutualisme pot, potencialment, disminuir la resiliència d’aquests ecosistemes a l’eutrofització i, per tant, comprometre la seva persistència. El Capítol 2 descriu una cascada de facilitació en la qual l’angiosperma marina C. nodosa afavoreix l’abundància del gran bivalve Pinna nobilis, que ajuda a incrementar l'abundància de la garota Paracentrotus lividus, que al seu torn consumeix l’angiosperma. Suggerim que la persistència d’aquest sistema de tres espècies, aparentment inestable (tres interaccions concatenades circularment, dues de positives i una de negativa) es basa en què la interacció negativa (l’efecte de les garotes sobre l’angiosperma) té un abast molt limitat, probablement degut tant al seu comportament alimentari com a les defenses de la planta enfront de l'herbivorisme. Els Capítols 3 i 4 mostren que les espècies de creixement ràpid, com ara C. nodosa, són altament resilients a l'estrès o a les pertorbacions quan aquestes afecten només les parts aèries de les plantes (defoliació parcial o total), recuperant-se ràpidament (dues setmanes) després d'una pertorbació puntual en el temps. C. nodosa mostra diversos mecanismes de tolerància a la defoliació, com ara el creixement compensatori, la reassignació de recursos interns i l’increment en la taxa de formació de nous mòduls. Tanmateix, quan les pertorbacions provoquen la pèrdua de les parts subterrànies (rizomes i arrels), la recuperació és molt més lenta, i triga fins a dos anys. A més, aquesta recuperació depèn de les característiques de la pertorbació com ara la mida de l'àrea afectada i l’època de l'any en què es produeix. En general, aquesta tesi ha contribuït a comprendre millor les respostes dels ecosistemes als canvis. Hem pogut documentar alguns processos que permeten la coexistència entre espècies, així com mecanismes de resiliència específics que esdevenen ecosistèmics quan es manifesten en espècies fundadores d'hàbitat. També hem demostrat com els canvis, més enllà d'afectar espècies individuals més o menys emblemàtiques, poden provocar alteracions de formes més subtils, com ara erosionant la seva resiliència mitjançant la modificació d’interaccions biològiques. Els avenços en totes aquestes direccions complementàries i interrelacionades són crucials per a gestionar i preservar els ecosistemes i evitar el seu possible col·lapse