Role of oxidative signaling and mRNA metabolism in the response of Arabidopsis thaliana seeds to ethylene

La dormance est un phénomène qui est directement responsable de la dynamique des populations végétales dans les écosystèmes. Cependant, les mécanismes moléculaires impliqués dans sa régulation restent mal compris. Nous avons utilisé l’effet bénéfique de l’éthylène sur la germination des graines d’Arabidopsis thaliana pour décrypter les mécanismes de production d'espèces réactives de l'oxygène (ROS) pendant la germination. Nous montrons que les mitochondries sont le principal site de production de ROS dans la germination des graines en réponse à l'éthylène et qu'elles sont à l'origine d'une signalisation rétrograde avec le noyau, comme le confirme l'étude de l'expression de gènes marqueurs de ce phénomène. Cette réponse est spécifique à l'éthylène puisque la levée de dormance par l'acide gibbérellique, la stratification au froid ou la lumière montre que les peroxysomes sont dans ces cas impliqués dans la production de ROS. Nous avons également étudié la dynamique du métabolisme des ARNm durant le même processus. Nous montrons qu’une activation synchronisée de la transcription, l’association des transcrits avec des polysomes et la dégradation d’ARNm sont associées à l’effet bénéfique de l’éthylène sur la germination des graines. Des données de RNAseq ont permis d’identifier de nombreux régulateurs de ce processus. Nous démontrons que le changement de l’équilibre hormonal ABA/GA permettant la germination requière la participation de tous les niveaux du métabolisme des ARNm de leur transcription à leur dégradation.Seed dormancy is a phenomenon that is directly responsible for the growth and dynamics of plants within ecosystems. However, the molecular mechanisms involved in its regulation remain poorly understood. We took advantage of the beneficial effect of ethylene on the germination of dormant Arabidopsis thaliana seeds for deciphering the mechanisms of ROS production and its effects during germination. We show that mitochondria are the primary site of ROS production in germinating seeds and that this ROS production triggers a crosstalk between the mitochondria and the nucleus, as confirmed by the induction of mitochondrial retrograde signaling marker genes. We demonstrate that the response to ethylene differed from other dormancy release treatments such as treatment with gibberellic acid, cold stratification and exposure to light where ROS were detectable in the mitochondria in the early hours of imbibition before localizing in peroxisomes. In all treatments, ROS were detected in the nucleus pointing to an important role of nuclear ROS in the progress towards germination. We also paid attention to the dynamics of RNA metabolism in the same process. We show that a synchronized activation of transcription, association of transcripts with polysomes and mRNA decay is associated with the beneficial effect of ethylene on seed germination. The RNAseq data enabled the identification of many regulators of this process. We demonstrate that the shift of the hormonal balance ABA/GA towards GA signalling and germination requires a multilevel and concerted effect on all levels of mRNA fate, from transcription to decay