Qua-Quine Starch Arabidopsis thaliana, a new gene regulated by DNA methylation and prone to epiallelic variation

Modificações epigenéticas do DNA ou da cromatina atuam principalmente no controle da atividade de elementos de transposição, podendo também silenciar genes, geralmente quando estes estão associados a elementos de transposição ou sequências repetidas. Em plantas, alguns alelos epigenéticos afetando caracteres como morfologia floral, florescimento, estatura ou amadurecimento do fruto foram descritos, revelando o potencial deste tipo de regulação para gerar variabilidade fenotípica herdável não necessariamente vinculada a alterações da sequência de DNA. No entanto, o impacto de mecanismos epigenéticos em processos de evolução adaptativa é ainda bastante desconhecido, em parte, pela falta de informação sobre variação epigenética em populações naturais. Identificamos Qua-Quine Starch (QQS) de Arabidopsis thaliana como um gene sob um controle epigenético flexível e, portanto, particularmente propenso a variações epialélicas frequentes na natureza. QQS é um gene recente, que provavelmente originou-se de novo em Arabidopsis thaliana em uma região rica em elementos de transposição. Mostramos que QQS apresenta-se diferencialmente expresso entre acessos naturais assim como entre indivíduos diretamente coletados na natureza e que estas diferenças de expressão estão negativamente correlacionadas com o nível de metilação de sequências repetidas localizadas em sua região promotora e 5' UTR, não estando relacionadas a variação genética em cis ou trans. Mostramos ainda que variação epialélica em QQS é independente do nível de metilação de transposons vizinhos e que pode ser estavelmente herdada entre gerações. Considerando o impacto potencial de padrões de expressão contrastantes de QQS no metabolismo de amido, um importante componente para produção de biomassa e crescimento, sugerimos que variação epialélica em QQS possa ter implicações adaptativas. Nossos dados também apontam pela primeira vez uma ligação potencial entre mecanismos epigenéticos e o processo de evolução de genes novos. Propomos que genes novos, especialmente os de origem de novo, poderiam ser mais propensos a variar epigeneticamente, o que permite um ajuste fino de seu padrão de expressão até que o estado mais vantajoso seja fixado geneticamenteEpigenetic modifications of DNA or chromatin control of the activity of transposable elements and can also silence genes which are associated to transposons or repetitive sequences. In plants, epigenetic alleles affecting characters such as floral morphology, flowering, stature or fruit ripening have been described, highlighting the potential of this type of regulation in generating heritable phenotypic diversity, not necessarily linked to DNA sequence alterations. However, the impact of epigenetic mechanisms in adaptative evolution is still largely unknown, in part, due to the lack of information about epiallelic variation in natural populations. We have identified Qua-Quine Starch (QQS) of Arabidopsis thaliana as a gene under flexible epigenetic control and thus particularly prone to epiallelic variation in nature. QQS is a recent gene that likely originated de novo in Arabidopsis thaliana in a transposon-rich region. We show that QQS is differentially expressed among natural accessions as well as among individuals directly sampled from the wild and that these expression differences are negatively correlated with the DNA methylation level of repeat sequences located on QQS promoter and 5'UTR region and are not correlated with cis or trans genetic variation. We also show that epiallelic variation at QQS is independent of the methylation status of nearby transposable elements and can be stably inherited across generations. Considering the potential impact of contrasting QQS expression patterns on starch accumulation, an important component of biomass production and growth, we suggest that epiallelic variation at QQS may have adaptative implications. Our data also points for the first time to a potential link between epigenetic mechanisms and the evolution of novel genes. We suggest that novel genes, more specifically those created de novo, could be endowed with an increased potential for epigenetic variation and thus for adjusting their expression pattern until the most adaptive state becomes genetically fixe