Cladistic analysis of Dendryphantinae (Araneae: Salticidae)

Análise Cladística de Dendryphantinae (Araneae: Salticidae) Gustavo R.S. Ruiz Resumo Salticidae (jumping spiders) é a família de aranhas mais diversa, contendo 5.245 espécies descritas (Platnick, 2010). A família é um dos poucos clados inquestionáveis dentro das aranhas, sendo caracterizada pelo par de olhos medianos anteriores bem desenvolvidos, que lhes permitem visão acurada e propiciam a evolução de comportamentos sexuais e estratégias de predação complexos. Apesar de sua monofilia, não há consenso sobre que grupo de aranhas seria o grupo-irmão dos salticídeos. Entretanto, espera-se que a posição filogenética das famílias do polifilético grupo Dionycha seja determinada em breve através dos estudos moleculares do projeto AToL. Embora pouco seja conhecido sobre as relações na base de Salticidae, trabalhos recentes sobre sua filogenia mostram que mais de 90% das espécies formam um único grande clado, os Salticoida, facilmente reconhecidos morfologicamente pela perda da unha tarsal dos palpos, entre outros caracteres. Dentro dos Salticoida, são reconhecidos atualmente três grandes clados. Um deles inclui os Astioida, as subfamílias Baviinae e Ballinae e os Marpissoida. O clado Marpissoida inclui as subfamílias Dendryphantinae, Marpissinae, Synagelinae e alguns gêneros pouco compreendidos, como Itata Peckham & Peckham. Dentre todos os salticídeos, a subfamília Dendryphantinae é um dos poucos grupos com limites bem estabelecidos, incluindo centenas de espécies com carenas na face retrolateral das quelíceras dos machos e palpos dos machos com êmbolos espirais reduzidos. Em geral, os machos também têm faixas longitudinais nas laterais da carapaça e abdômen, enquanto as fêmeas têm o dorso do abdômen marcado por pares de manchas escuras. As quelíceras e o primeiro par de pernas dos machos também são frequentemente robustos e alongados. Apesar de ser uma das maiores subfamílias de Salticidae, Dendryphantinae apresenta uma grande homogeneidade morfológica ao longo de todos seus subgrupos. A falta de caracteres diagnósticos para seus gêneros causou a descrição de um número indiscriminado de novos gêneros com limites pouco estabelecidos. Devido a isso, a classificação atual da subfamília encontra-se em um nível caótico e precisa ser revisada sob um ponto de vista filogenético. Em 2001, foi conduzida uma análise filogenética para a subfamília, utilizando dados moleculares, para investigar sua filogenia e evolução. A amostragem usada, entretanto, não permitiu muitas conclusões, e a posição de cerca de 30 gêneros de Dendryphantinae não incluídos nessa análise ainda é incerta. Baseando-se em uma filogenia mais inclusiva, problemas sobre a sistemática do grupo poderiam ser resolvidos; grupos naturais de gêneros poderiam ser revisados, permitindo sua simplificação e fácil reconhecimento. Devido à morfologia extremamente conservativa no grupo, dados moleculares são necessários para a reconstrução de sua filogenia. Os principais objetivos deste trabalho foi o seqüenciamento de quatro regiões de DNA (os nucleares 28S e Actina e os mitocondriais 16S e ND1) para dendrifantíneos ainda não amostrados em estudos anteriores, permitindo a reconstrução filogenética da subfamília inteira, bem como uma revisão preliminar dos gêneros da subfamília e estudos preliminares sobre biogeografia e evolução de caracteres no grupo. Neste estudo, tentamos amostrar a maior diversidade possível de linhagens de dendrifantíneos, incluindo quase todos os gêneros descritos, algumas espécies incertae sedis e linhagens de espécies não descritas. No total, 85 espécies inétidas de dendrifantíneos tiverem seu DNA sequenciado neste estudo. Desses táxons, a maioria provém da América Central e do Sul, mas alguns são de regiões do Velho Mundo, suplementando dados moleculares já acumulados para táxons da América do Norte. Além dos terminais de Dendryphantinae, utilizamos 40 terminais como grupo-externo, limitando a amostragem ao clado que inclui os Astioida, Baviinae, Ballinae e Marpissoida. No total, as análises contaram com 160 terminais. Para enraizar as árvores, utilizamos terminais de Astioida e Baviinae, nesta ordem de preferência, devido a sua próxima relação com o clado Marpissoida + Ballinae. Análises Bayesianas foram conduzidas utilizando o programa MrBayes (modelo GTR+I+). Foi permitida uma variação dos parâmetros do modelo entre partição de dados. Utilizamos dois conjuntos de partições, um com 8 e um conjunto com 4 partições. No primeiro, tratamos dados nucleares e mitocondriais independentemente. No segundo, tipos similares de DNA, nuclear ou mitocondrial, foram tratados como tendo padrões de evolução similares. Também inferimos árvores utilizando a Parcimônia Máxima para todos os genes independentemente e para a mesma matriz complete usada nas Análises Bayesianas. Análises de parcimônia foram conduzidas utilizando o programa TNT, tratando estados de caracteres como não-ordenados e gaps como missing data. Como resultado das Análises Bayesianas, os clados Ballinae, Marpissoida, Marpissinae, Synagelinae e Dendryphantinae foram recuperados como monofiléticos. A topologia geral encontrada pela Parcimônia Máxima para todos os genes concorda com as Análises Bayesianas: (Astioida (Baviinae (Ballinae (Synagelinae (Marpissinae (Dendryphantinae)))))). Dentro dos Dendryphantinae, o gênero Hentzia Marx é o grupo-irmão do restante da subfamília. Espécies deste gênero, juntamente com os gêneros Anicius Chamberlin, Macaroeris Wunderlich, Phanias F.O.P.-Cambridge, Homalattus White, Mabellina Chickering e Rudra Peckham & Peckham, são os únicos grupos de dendrifantíneos com fúsulos epiândricos. A perda desses fúsulos caracteriza um grande clado que inclui a maioria das espécies da subfamília. O clado dos dendrifantíneos infusulados inclui três grandes clados. O primeiro é representado pelo gênero Zygoballus Peckham & Peckham; o Segundo, tratado aqui como os Alcmenomorfos, é um grande clado que inclui Metaphidippus F.O.P.-Cambridge e vários gêneros sul-americanos, como Chirothecia Taczanowski, Ashtabula Peckham & Peckham, Lurio Simon, Alcmena C.L. Koch e Admirala Peckham & Peckham; o terceiro clado, tratado aqui como os Dendrifantomorfos, inclui os gêneros Ramboia Mello-Leitão, Parnaenus Peckham & Peckham, o grupo Bagheera (Bagheera Peckham & Peckham, Gastromicans Mello-Leitão, Selimus Peckham & Peckham e espécies do grupo limbata de Messua), o grupo Bellota (Bellota Peckham & Peckham, Paradamoetas Simon e Sassacus Peckham & Peckham, entre outros gêneros) e um grande clado da América do Norte. O clado da América do Norte inclui Ghelna Maddison, Terralonus Maddison, Dendryphantes C.L. Koch, Tutelina Simon, Phidippus C.L. Koch, Paraphidippus F.O.P.-Cambridge, Beata Peckham & Peckham, Eris C.L. Koch, Nagaina Peckham & Peckham e Pelegrina Franganillo. Apesar de a subfamília parecer ter tido sua origem no continente Americano, onde ela apresenta uma grande diversificação, os dendrifantíneos colonizaram o Velho Mundo pelo menos três vezes independentemente. Duas dessas invasões são provavelmente mais antigas e foram feitas por linhagens com fúsulos epiândricos (Macaroeris e Homalattus), enquanto a terceira parece ser mais recente, consuzida por um grupo infusulado, o gênero Dendryphantes, que ainda tem membros na América do Norte. Além de estudos biogeográficos, outros aspectos da evolução dos dendrifantíneos, como dimorfismo sexual secundário, mimetismo e evolução de estruturas sexuais, poderão ser inferidos com base na topologia apresentada. Esperamos que este trabalho aumente o interesse de aracnólogos no grupo e propicie revisões, novos trabalhos sobre filogenia e a descrição das centenas de espécies novas de Dendryphantinae que permanecem desconhecidas nas coleções aracnológicas.The subfamily Dendryphantinae includes many hundreds of species with a carina on the retrolateral surface of the male chelicerae and male palps with a reduced spiral embolus. Despite being one of the largest subfamilies of jumping spiders, dendryphantine lineages present an unusual morphological homogeneity across the entire group. The lack of diagnostic characters for genera has caused the indiscriminate proposal of many genera with loose boundaries. Because of that, current classification of the group is chaotic and needs to be revised under a phylogenetic scope. Since morphology is especially conservative in Dendryphantinae, molecular data are of extreme importance for phylogenetic reconstructions in the group. The main goal of this work was to sequence four gene regions the nuclear 28S and Actin and the mitochondrial 16S and ND1 of dendryphantines in order to reconstruct the phylogeny of the entire subfamily, allowing future revisions of its systematics and the understanding of such large biodiversity. During this study, we tried to sample as great a diversity of dendryphantine lineages, including almost all described genera, some problematic incertae sedis species and some lineages of undescribed species. We sampled over 85 dendryphantine species that had never been used in molecular studies. These taxa are mostly from South and Central America, but also from regions in the Old World, supplementing previously gathered molecular data from North American taxa. In addition to the dendryphantine terminals, we used 40 terminals as outgroups, limiting sampling to the large clade that includes the Astioida, Baviinae, Ballinae and Marpissoida. In total, analyses counted with 160 terminals. To root the trees, we used terminals of Astioida and Baviinae, in this order of preference, due to their close relationship to the Marpissoida + Ballinae clade. 11 Bayesian analyses were done using MrBayes (GTR+I+ model). Model parameters were permitted to differ among data partitions. We had two sets of partitions, one set with 8 and one set with 4 partitions. For the first set, we treated nuclear data independently from mitochondrial. For the second set of partitions, similar DNA types, nuclear or mitrochondrial, were treated as having similar evolution patterns. We also inferred trees using Maximum Parsimony for all the genes independently and for the same complete matrix used in the Bayesian analyses. Parsimony analyses were done using TNT, treating character states as unordered and gaps as missing data. As the result of the Bayesian analyses, the clades Ballinae, Marpissoida, Marpissinae, Synagelinae and Dendryphantinae were recovered as monophyletic. The general topology found by Maximum Parsimony for the All-Genes matrix agrees with the Bayesian analyses: (Astioida (Baviinae (Ballinae (Synagelinae (Marpissinae (Dendryphantinae)))))). Within the Dendryphantinae, the genus Hentzia Marx is the sister to the rest of the subfamily. Species of this genus, along with those of Anicius Chamberlin, Macaroeris Wunderlich, Phanias F.O.P.-Cambridge, Homalattus White, Mabellina Chickering and Rudra Peckham & Peckham, are the only groups of dendryphantines that have epiandrous fusules. The loss of these fusules characterizes a large clade that includes most dendryphantines. The clade of the infusulate dendryphantines includes three major lineages. The first is the genus Zygoballus Peckham & Peckham; the second, treated here as the Alcmenomorphs (nom. nov.), is a huge clade that includes Metaphidippus F.O.P.-Cambridge and several South American genera, such as Chirothecia Taczanowski, Ashtabula Peckham & Peckham, Lurio Simon, Alcmena C.L. 12 Koch and Admirala Peckham & Peckham; the third lineage, treated here as the Dendryphantomorphs (nom. nov.), includes the genera Ramboia Mello-Leitão, Parnaenus Peckham & Peckham, the Bagheera group (Bagheera Peckham & Peckham, Gastromicans Mello-Leitão, Selimus Peckham & Peckham and species of the Messua limbata group), the Bellota group (Bellota Peckham & Peckham, Paradamoetas Simon and Sassacus Peckham & Peckham, among other genera) and a huge clade from North America. The North American clade includes Ghelna Maddison, Terralonus Maddison, Dendryphantes C.L. Koch, Tutelina Simon, Phidippus C.L. Koch, Paraphidippus F.O.P.-Cambridge, Beata Peckham & Peckham, Eris C.L. Koch, Nagaina Peckham & Peckham and Pelegrina Franganillo. Despite the fact that the subfamily seems to be a group originated on the American continent, where it presents a great diversification, dendryphantines have reached the Old World at least three times independently. Two of these invasions are probably older and were carried out by lineages with epiandrous fusules, namely Macaroeris and Homalattus (former Rhene Thorell), while the third seems to be a very recent invasion by an infusulate group, the genus Dendryphantes, who still has members in North America. Besides biogeographical studies, many other aspects of their evolution can be inferred based on this topology, such as the evolution of sexual secondary dimorphism (e.g. the chelicerae), mimicry (beetles/ants) or the evolution of male palp/epigynum structures. Based on this phylogenetic hypothesis, we will be able to revise natural groups of genera with criticism, allowing their taxonomic simplification and easier recognition. We hope that this work increases the interest of other arachnologists on the group and propitiates the description of the several hundred new species that remain unknown and unnamed