Small mammals of the Atlantic Forest of the Atlantic Plateau of São Paulo: an evaluation of the threat of extinction and the response to alterations in context and remnant size

Por meio de uma amostragem padrozinada de longa duração, realizamos levantamentos de pequenos mamíferos com armadilhas de interceptação e queda em 68 sítios distribuídos em seis paisagens de 10.000 ha (três em mata contínua e três em paisagens fragmentadas) localizadas em três regiões do Planalto Atlântico Paulista. As paisagens fragmentadas compreendem diferentes quantidades de matas remanescentes, 50%, 30% e 10%, porcentagens acima e próximas dos limites superior e inferior do limiar teórico de fragmentação (10-30%). A presente tese de doutoramento foi dividida em quatro capítulos e duas abordagens principais. A primeira delas (Capítulo 2) teve por objetivo avaliar se os pequenos mamíferos listados como ameaçados de extinção são afetados pela fragmentação e pela qualidade dos remanescentes de Mata Atlântica do Planalto Atlântico Paulista. Para isso, utilizamos os dados coletados nos 68 sítios amostrados, os quais estavam distribuídos em oito categorias: nove em matas maduras contínuas, nove em matas secundárias contínuas, quatro em fragmentos grandes e 11 em fragmentos pequenos da paisagem com 50% de remanescentes, sete em fragmentos grandes e 13 em fragmentos pequenos da paisagem com 30% de remanescentes, e quatro em fragmentos grandes e 11 em fragmentos pequenos da paisagem com 10% de remanescentes. Avaliamos se 10 espécies de pequenos mamíferos listados como ameaçados de extinção e cinco espécies endêmicas comuns nas mata contínuas e ausentes das listas vermelhas são afetados igualmente pela fragmentação, na escala da paisagem e da mancha, e pela qualidade dos remanescentes de Mata Atlântica. Nenhuma das espécies analisadas, independentemente do grau de ameaça ou de raridade, respondeu a variação do estádio de regeneração das matas contínuas. Por outro lado, nossos dados mostraram que as espécies endêmicas comuns respondem de forma mais congruente e negativamente à perda e fragmentação da Mata Atlântica do que as ameaçadas, as quais tanto podem não ser afetadas quanto ser positivamente ou negativamente afetadas pela fragmentação. Assim, sugerimos a separação das espécies em dois grupos nas listas vermelhas (naturalmente raras versus afetadas pelas ações antrópicas) e a utilização de outros critérios para avaliar o status de ameaça das espécies mais comuns, como a resposta à perda e fragmentação do habitat e a especificidade ao habitat na forma de endemismos e de grau de tolerância a matriz. A segunda abordagem (Capítulo 3) teve como objetivo verificar a influência do contexto (paisagem) e do tamanho do fragmento em paisagens com quantidades diferentes de remanescentes sobre a riqueza e abundância de espécies endêmicas e não-endêmicas. Para isso, utilizamos dados de 50 dos 68 fragmentos amostrados, localizados nas três paisagens 114 fragmentadas com 50%, 30% e 10% de remanescentes. A partir da avaliação da plausibilidade de oito modelos de regressão, que expressam visões teóricas alternativas da importância do contexto e da área dos fragmentos, investigamos se a influência positiva da área das manchas de floresta é mais forte (1) para as espécies endêmicas e (2) na paisagem próxima ao limite superior do limiar de fragmentação (sensu Andrén, 1994), já que em contexto de muita mata remanescente, fragmentos pequenos e grandes poderiam abrigar populações viáveis, e em contexto de pouca mata remanescente, espécies sensíveis já teriam desaparecido. Com exceção da riqueza de espécies não-endêmicas, modelos que incluem o contexto foram as hipóteses mais plausíveis para descrever a variação da riqueza e abundância das espécies de pequenos mamíferos. Como esperado, a influência positiva da área do fragmento foi mais importante na paisagem com 30% de floresta para a maioria das espécies de pequenos mamíferos endêmicos, enquanto que os modelos que incluem a influência da área do fragmento não estiveram entre os mais plausíveis para as espécies não-endêmicas. Nossos resultados corroboram a existência de um limiar de fragmentação e indicam que, ainda que os limiares variem entre espécies, é possível identificar grupos com respostas semelhantes à perda e fragmentação do habitat, auxiliando as políticas de manejo e conservação.A long-term standardized survey of the Atlantic Forest small mammals was conducted using pitfall traps in 68 sites distributed in six 10.000-ha landscapes (three in continuous forest and three in fragmented landscapes) located in three regions in the Atlantic Plateau of São Paulo. The fragmented landscapes harbored different amounts of remnants, 50%, 30% and 10%, percentages above or within the superior and inferior limits of the theoretical fragmentation threshold (10-30%). This thesis was divided in four chapters e two main approaches. The first approach (Chapter 2) aimed to evaluate if small mammals listed as threatened were affected by forest fragmentation and quality in the Atlantic Plateau of São Paulo state. For this, we used data from 68 sites distributed in eight categories: nine in mature continuous forests, nine in secondary continuous forests, four in large and 11 in small patches in the landscape with 50% of remnants, seven in large and 13 in small patches in the landscape with 30% of remnants and four in large and 11 in small patches in the landscape with 10% of remnants. We investigated if 10 threatened small mammals and five non-threatened endemic species commonly found in continuous forests were equally affected by fragmentation, at the landscape and patch scales, and by forest quality. Regardless of threat or rarity level, no analyzed species responded to differences in the regeneration stage in continuous forests. On the other hand, our data showed that common endemic species respond more strongly and negatively to the loss and fragmentation of the Atlantic Forest than threatened species, which either may not be affected by fragmentation, or be positively or negatively affected. we suggest separating species in two groups (naturally rare versus affected by human impact) in the Red Lists and including different criteria to evaluate common species such as response to habitat loss and fragmentation as well as habitat specificity in terms of endemism and level of matrix tolerance. The second approach (Chapter 3) aimed to evaluate the effects of context (landscape) and patch area in landscapes with different amounts of remnants on the richness and abundance of the endemic and non-endemic species. We used data from 50 sites located in the three fragmented landscapes. By analyzing the plausibility of eight regression models, which express alternative theoretical hypothesis about the importance of context and patch area, we investigate if the positive influence of patch area was stronger (1) for endemic species and (2) in the landscape within the superior limit of the fragmentation threshold (sensu Andrén, 1994), since in a context of high proportion of remnants, small and large patches could harbor viable populations and in a context of low proportion of remnants, sensitive species would have gone extinct. Except for the non116 endemic species richness, the models including context were the most plausible hypothesis to describe small mammal richness and abundance variations. As expected, the positive influence of patch area was more important in the landscape with 30% of remnants for the majority of the endemic small mammals, whereas the models including patch area were not among the most plausible ones for the non-endemic species. Our data corroborate the existence of a fragmentation threshold and point out that, although thresholds vary among species, it is possible to identify groups with similar response to habitat loss and fragmentation, directing management and conservation policies