Use of benthic meiofauna in evaluating marine ecosystems’ health: How useful can free-living marine nematodes be for Ecological Quality Status (EQS) assessment in transitional waters?

Tese de doutoramento em Biociências, apresentada à Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de CoimbraMeiobenthos is an important component of estuarine systems since it facilitates biomineralization of organic matter, enhances nutrient regeneration, serves as food for higher trophic levels and exhibits high sensitivity to environmental changes. Recently, the role of meiobenthos and nematodes as indicators of ecological quality and their integration in impact and monitoring studies has been valued, being essential to understand the distribution patterns of these communities. In the scope of the growing awareness of the threat human activities represent to aquatic ecosystems, there has been a development in environmental policies, mainly focused on the ecological quality assessment. Research developed in this thesis had as main objective to enhance the knowledge regarding the ecological status and functioning of estuarine systems, based on the analysis of meiobenthic and free living nematode communities, both from subtidal and intertidal habitats. The Mondego estuary (Portugal) was addressed as case study. In Chapter 1 the analysis of the ecological assessment information regarding macrofauna and nematode communities was performed in order to discern if these communities could provide a similar classification of the system. Along the estuarine gradient both macrofauna and meiofauna communities were simultaneously analyzed. The ecological status of the system was determined by the application of specific indices, with the results pointing towards a different trend regarding the analyzed communities. This comparative study showed that nematode and macrofauna provide different but complementary responses regarding environmental status, which may be explained by different response-tostress times of each benthic community. Both assemblages should be integrated in monitoring studies to grant a more accurate assessment. In Chapter 2 the analysis was focused on the spatial and temporal distribution of meiobenthos and nematode communities, aiming at determining the main structuring factors of their distribution. It was possible to validate the division of the estuarine gradient in different stretches and to verify that, at the analyzed spatial scale (the whole estuary, thus encompassing the entire estuarine Abstract 2 gradient), the effects of temporal variability were not translated in community variations, indicating that natural variability is also superimposed to the anthropogenic pressures present in some areas of the estuary. Building on the results and interpretation of the work presented in Chapter 2, a thorough analysis of the taxonomic and functional structure of the subtidal nematode communities was carried out in Chapter 3, aiming at disentangling how the taxonomic and functional characteristic vary spatially and temporally and if there would be an added benefit in combining these approaches. This study allowed for a characterization of the traits structure of nematodes to be done for the first time for the Mondego estuary. It also allowed refining the interpretation of the estuarine stretches division, emphasizing that the upstream areas present a different community composition, something that is paramount when applying management tools. Additionally, although the Biological Traits Analysis was no more powerful than the traditional taxonomic approach in detecting spatial differences, it highlighted the peculiarity of some areas in terms of their functional structure increasing the knowledge and characterization of nematode communities in the estuary. Finally, in Chapter 4, following an eutrophication mitigation measure applied in the South arm of the Mondego estuary, the response of intertidal meiofauna and nematode communities was assessed. At this small spatial scale (polyhaline stretch), the seasonal effects were superimposed to the spatial ones, not allowing discerning communities from areas where eutrophication symptoms are known to be different. Furthermore, it allowed the recognition of the impact of climatic events over meiobenthic communities. A general discussion is also presented, integrating a synthesis of the thesis contributions to the knowledge on the use of meiobenthos and particularly free living nematodes to assess the ecological status and functioning of estuarine systems, and suggesting future research questions, challenges and paths.As comunidades de meiofauna e nemátodes têm um papel muito importante nos ecossistemas, estando envolvidas em processos de biomineralização de matéria orgânica, de regeneração de nutrientes, servindo de alimento para níveis tróficos superiores e exibindo uma elevada sensibilidade a perturbações ambientais. Recentemente o seu papel como indicador de qualidade ecológica e a sua integração em estudos de monitorização e impacto ambiental têm sido valorizados, sendo por isso essencial conhecer os padrões de distribuição das comunidades. No contexto da crescente consciência da ameaça que as atividades humanas representam para os ecossistemas aquáticos, tem havido uma evolução nas políticas ambientais para se focarem principalmente na avaliação de qualidade ecológica. O trabalho de investigação desenvolvido nesta tese teve como principal objetivo aumentar o conhecimento do estado ecológico e funcionamento de sistemas estuarinos com base na análise das comunidades de meiofauna e nemátodes de vida livre, tanto em habitats subtidais como intertidais. O estuário do Mondego (Portugal) foi usado como caso de estudo. No Capítulo 1 avaliou-se se as comunidades de macrofauna e nemátodes fornecem informação ecológica semelhante sobre o sistema. Ao longo do estuário do Mondego analisou-se, em simultâneo, comunidades de macroinvertebrados e meiofauna, com especial ênfase em nemátodes. Aplicando índices desenvolvidos para cada comunidade que visam analisar o estado ecológico do sistema, verificouse que a informação fornecida pelas comunidades não seguia a mesma tendência. De facto, este estudo comparativo mostrou que macrofauna e meiofauna podem fornecer informação diferente mas complementar, uma vez que apresentam também diferentes tempos de resposta a perturbações, sendo aconselhado o seu uso complementar em estudos de monitorização. O Capítulo 2 focou-se na análise da distribuição espacial e temporal de meiofauna e nemátodes ao longo do estuário do Mondego, com o objetivo de identificar os principais fatores ambientais relacionados com a sua distribuição. Verificou-se que o gradiente estuarino foi seguido pelas comunidades, não se Resumo 4 verificando, à escala espacial da análise, um efeito da variabilidade temporal sobre as mesmas. Este estudo evidenciou também o efeito da variabilidade natural sobre as pressões antropogénicas presentes no estuário. Com base nos resultados do Capítulo 2, foi feita uma análise das características taxonómicas e funcionais das comunidades de nemátodes no Capítulo 3, aprofundando o seu conhecimento e analisando a sua distribuição espacial e temporal. Com este estudo foi feita uma análise das características (“traits”) de nematódes pela primeira vez para o estuário do Mondego. Foi possível aprimorar a interpretação da divisão em diferentes áreas do estuário, com especial destaque para as áreas a montante, sendo esta informação útil quando se aplicam ferramentas de gestão. Além disso, embora a análise de características biológicas não tenha sido mais poderosa do que a abordagem taxonómica na deteção de diferenças espaciais, evidenciou a peculiaridade de algumas áreas em termos da sua estrutura funcional, aumentando o conhecimento e caracterização das comunidades de nematódes no estuário. Por fim, no Capítulo 4, analisou-se a resposta das comunidades intertidais de meiofauna e nemátodes após a aplicação de uma medida de mitigação no Braço Sul do estuário do Mondego. À pequena escala espacial da análise (área polihalina) os efeitos da sazonalidade foram sentidos, com variações na comunidade, não permitindo distinguir claramente as comunidades de nemátodes ao longo do gradiente de eutrofização. Foi também possível confirmar o impacto de eventos climáticos na estrutura das comunidades. A secção final de discussão geral integra e discute o uso das comunidades meiobentónicas para a avaliação do estado ecológico e funcionamento de sistemas estuarinos. Na sequência dos estudos feitos são também sugeridas novas abordagens e futuros desafios com vista a aumentar o conhecimento científico sobre estas comunidades e sua aplicação