Mechanisms underlying the bottom-up control of sardine populations in the Gulf of Lions : insights from experiments and modeling

The Gulf of Lions has faced a sharp drop in the catches of its two main small pelagic exploited species, the sardine Sardina pilchardus and the anchovy Engraulis encrasicolus since the mid-2000s, despite both population abundances remaining high. This situation has been due to a severe decrease in individual body condition and size as a result of both lower growth and the disappearance of the oldest and largest individuals. While overfishing, predation or disease outbreaks have been refuted to explain this situation, one major hypothesis remained to be investigated. A potential shift in sardine and anchovy diet towards smaller planktonic prey indeed suggested bottom-up control as the main driver of these populations in the Gulf of Lions. The first aim of this thesis was to investigate whether bottom-up processes could explain the changes in sardine growth and condition through changes in both food size and/or quantity and to understand the behavioral and physiological mechanisms involved in this control. The second objective of this PhD thesis was to identify the potential underlying drivers leading to adult overmortality. To do so, we combined an experimental approach on wild sardines maintained in captivity with a modeling approach. Experimentations showed that body condition, growth and storage lipids were significantly impacted by both food size and quantity. Thus, sardines fed on small particles needed to consume twice as much as those feeding on large particles to achieve the same condition and growth. Such results seemed to be linked to higher energy expenditures of sardines while filtering small prey compared to particulate feeding on large prey (sardines being able to shift between two feeding modes according to the prey size). Moreover, our results suggested several adaptations to cope with small food and caloric restriction. The study of the gill raker apparatus involved in the filtration of small prey suggested an increase of the filtration capacity for a given length between 2007-2009 and 2016. Then, sardines fed on small particles exhibited higher mitochondria efficiency and abundance suggesting energy-saving adaptation. Finally, sardines accustomed to feed on small pellets showed lower activity to limit energy expenditure. Nevertheless, all these strategies might incur other costs or may not be enough to compensate the high energy demands of filtration on small prey, as growth and condition remained lower for sardines filtering small prey in all our experiments. Further, sardines fed on large pellets exhibited higher spawning frequency than sardines fed with the same quantity of small ones. The low egg production of these sardines might be explained by a too high body condition of these individuals to observe a change in energy trade-off towards reproduction. For the same reasons, small particle meals did not seem to impact their immunity and stress, leucocyte and cortisol concentrations being similar whatever the feeding treatment. Furthermore, to investigate the hypothesis of adult overmortality, we first studied whether individual could die from starvation and low body reserves. The survival probability sharply decreased when the body condition index became lower than 0.75 and the threshold of 0.72 was identified as the entry in phase III of fasting. While the proportion of sardines reaching such thresholds in the wild remains low, it still increased two-fold in the recent period, reaching about 10% in winter months. A DEB model parameterized using a combination of in-situ and experimental data suggested a lower survival probability for larger fish. Individuals larger than 14 cm, i.e. older than 2-3 years, had a lower than 50 % probability to survive 1 month after the reproduction period. In conclusion, these previous results comforted the two hypotheses of a bottom-up control and an overmortality of adult sardines after reproduction to explain the dynamic and demographic truncation of the sardine population.Le golfe du Lion a été confronté à une forte baisse des captures de ses deux principales espèces exploitées, la sardine Sardina pilchardus et l’anchois Engraulis encrasicolus depuis le milieu des années 2000, malgré des populations abondantes. Cette situation est due à une forte diminution de la condition corporelle et de la taille des individus causée par une croissance plus faible et la disparition des individus les plus âgés. La surpêche, la prédation ou les épidémies ayant été rejetées pour expliquer cette situation, une hypothèse majeure reste à étudier. Un changement du régime alimentaire de ces espèces pour des proies plus petites suggère un contrôle bottom-up comme principal facteur régissant la dynamique de ces populations. Le premier objectif de la thèse était d'étudier si un contrôle bottom-up pouvait expliquer les diminutions de croissance et de condition chez la sardine suite à des modifications de taille et/ou de quantité de nourriture et de comprendre les mécanismes sous-jacents. Le deuxième objectif de cette thèse était d’étudier les facteurs potentiels conduisant à la surmortalité des adultes. Pour cela, nous avons combiné approches expérimentales et modélisation. Les expériences ont montré que la taille et la quantité de nourriture avaient un impact significatif sur la condition, la croissance et le stockage des lipides. Ainsi, les sardines nourries sur de petites proies devaient en consommer deux fois plus que celles nourries sur de grandes proies pour atteindre la même condition et la même croissance. Ces résultats semblent être liés à une dépense énergétique plus élevée des sardines filtrant les petites proies par rapport à une chasse à vue sur de grandes proies. Nos résultats suggèrent plusieurs adaptations pour faire face à des petites proies et à une restriction calorique. L'étude des branchies suggère une augmentation entre 2007-2009 et 2016 de la capacité de filtration des sardines. Ensuite, les sardines nourries avec des petites proies ont montré plus grande efficacité et abondance en mitochondrie, suggérant une adaptation permettant des économies d'énergie. Enfin, les sardines habituées à se nourrir sur de petites proies ont réduit leur activité pour limiter les dépenses énergétiques. Néanmoins, toutes ces stratégies peuvent engendrer des surcoûts ou ne pas suffire à compenser les besoins énergétiques élevés imposée par la filtration, la croissance et la condition des sardines filtrant les petites proies étant restées plus faibles au cours de toutes nos expériences. En outre, les sardines nourries avec de grosses proies présentaient une fréquence de ponte plus élevée que les sardines nourries en même quantité mais sur des petites proies. La faible production d'œufs de ces sardines pourrait s'expliquer par une condition trop élevée pour engendrer un changement de compromis énergétique. Pour les mêmes raisons, les petites proies ne semblent pas avoir d’impact sur leur immunité et leur stress, les concentrations en leucocytes et en cortisol étant similaires quel que soit le traitement utilisé. L’étude de l’hypothèse de surmortalité adulte a permis de montrer que la probabilité de survie chute fortement quand la condition devient inférieure à 0,75 et que le seuil de 0,72 correspond à l'entrée en phase III du jeûne. Alors que la proportion de sardines atteignant de tels seuils dans la nature reste faible, elle a récemment doublé, pour atteindre environ 10% en hiver. Un modèle DEB paramétré à l’aide de données in situ et expérimentales a mis en évidence une plus faible probabilité de survie des individus les plus grands. Ainsi, ceux de plus de 14 cm, c-à-d âgés de plus de 2-3 ans, ont une probabilité inférieure à 50% de survivre un mois après la période de reproduction. En conclusion, ces résultats confortent les hypothèses d'un contrôle bottom-up et d'une surmortalité des sardines adultes après la reproduction pour expliquer la dynamique et la troncature démographique de la population de sardines