Colonization history and factors promoting the success of invading populations of the Asian tiger mosquito Aedes albopictus in Europe

Le moustique tigre, Aedes albopictus, originaire d’Asie du Sud-Est, a colonisé l’ensemble des continents excepté l’Antarctique depuis les dernières décennies. En revanche, les raisons du succès invasif des populations à l’échelle mondiale sont encore peu connues. Nous nous sommes concentrés sur l’invasion de l’Europe, et avons combiné différentes méthodes d’analyse et des données multi-sources afin de distinguer le rôle des processus historiques et contemporains, neutres et adaptatifs, dans la structuration de la variabilité génétique des populations invasives. L’analyse de la variabilité génétique de 1000 individus appartenant à 150 populations invasives et natives a révélé trois introductions indépendantes en Europe (en Albanie, au Nord de l’Italie, et au Centre de l’Italie), à partir des Etats-Unis (aire envahie) et de la Chine (aire native). Les populations initialement introduites ont constitué des centres de dispersion en Europe et les voies de migration corrèlent avec la géographie des transports humains. Différents évènements d’admixture au moment de l’introduction ou durant l’expansion subséquente, ainsi qu’une forte connectivité des populations, ont favorisé le maintien d’une forte diversité génétique. Des adaptations au froid préexistantes dans l’aire native de l’espèce et un fort conservatisme de niche entre les populations introduites et leurs sources suggèrent que les populations introduites étaient déjà pré-adaptées pour coloniser les environnements tempérés de l’Europe. Néanmoins, des changements de fréquences alléliques le long des gradients environnementaux en Europe suggèrent également une réponse adaptative après l’introduction. Le potentiel adaptatif des populations, ainsi que la dispersion longue distance assistée par l’homme, ont favorisé l’expansion rapide en Europe. Bien que souvent négligée dans le contexte des invasions biologiques, la dispersion naturelle semble également jouer un rôle dans l’expansion des populations à l’échelle du paysage. L’étude des caractéristiques démo-génétiques des populations invasives et des caractéristiques environnementales de l’aire envahie en Europe a permis d’identifier les processus favorisant deux étapes clés du processus d’invasion: l’établissement et l’expansion.The Asian tiger mosquito, Aedes albopictus, is native to Southeast Asia and has colonized all continents but Antarctica in the last decades. However, the factors determining the invasive success of populations at the global scale remain to be elucidated. Focusing on the European invasion, we used a comprehensive framework and multi-source data for distinguishing the role of historical and contemporary processes, both neutral and adaptive, in structuring the genetic variability of invasive populations. Examining the genetic variability of 1,000 individuals from 150 invasive and native populations revealed three independent introduction events in Europe (in Albania, North Italy, and Central Italy), from the United States (previously invaded area) and from China (native range). Primary introduced populations constituted dispersal centers for the colonization of Europe, and migration routes correlate with the geography of human transportation networks. Several admixture events either during introduction or subsequent expansion, as well as high connectivity between invasive populations, promoted the maintenance of high levels of genetic diversity. Pre-existing cold adaptation within the native range of the species and niche conservatism between introduced populations and their sources suggest that these populations were already prepared for establishing under temperate European climate. Nonetheless, shifts in allele frequencies along environmental gradients within Europe suggest post-introduction adaptive changes. The adaptive potential of populations and long-distance human-aided dispersal facilitated the rapid expansion of populations. Although often neglected in the context of biological invasions, natural dispersal at the landscape scale further contributed to range filling in range edge populations. The study of the demo-genetic and environmental characteristics of the European invasion allows a better understanding of processes at play during two key stages of the invasion process: establishment and expansion