The effects of exposure to radionuclide contamination on microbiota of wild mammals

Abstract All animals host diverse microbial communities (bacteria, fungi, viruses, known as the microbiota) that inhabit external and internal surfaces of the host. Host-associated microbiota provide essential services to their hosts, such as provision of nutrients, protection against pathogens, and toxic compounds. As changes in the microbiota composition can impact delivery of these functions and thus host health, it is important to understand processes that shape host-associated microbiota. In this thesis, I assess the impacts of environmental contamination on the gut and skin microbiota (bacteria) of small mammals inhabiting areas affected by radionuclides derived from the Chernobyl (Ukraine) and Fukushima (Japan) nuclear accidents. I used marker gene sequencing and field studies to test (I) the effects of exposure to radionuclide contamination on the gut and (II) skin microbiota of the bank vole, Myodes glareolus. By conducting a capture-mark-recapture study, I tested (III) the effects of radiation exposure on the temporal dynamics of the bank vole gut microbiota. I also sampled two pairs of mouse species (Apodemus flavicollis, A. sylvaticus, A. speciosus, A. argenteus) that occur in sympatry in Chernobyl and Fukushima, to quantify (IV) the general influence of radiation exposure on the gut microbiota of rodents. These data indicate that chronic exposure to radionuclide contamination alters bank vole gut microbiota composition, yet has little notable impact on community composition of the skin microbiota: skin and gut microbiota thus respond to different environmental cues. Longitudinal data indicate that radiation exposure can constrain natural, temporal changes in the bank vole gut microbiota, which is potentially a sign of chronic stress. Also, I show that radiation exposure elicits comparable responses in the gut microbiota of different species of rodents, although host lifestyle can modulate the effects of exposure to radiation on gut microbiota composition. As such, exposure to environmental contaminants has clear potential to alter wildlife microbiota community composition. Given that the microbiota are pivotal to host health, it is important to quantify any microbiota changes in response to diverse anthropogenic disturbances if we are to understand the significance of host-environment interactions in a rapidly changing world.Tiivistelmä Eläinten mikrobiomi koostuu sen sisällä ja ulkopinnalla elävistä bakteeri-, sieni- ja virusyhteisöistä. Mikrobiomi tuottaa isäntäeliölle olennaisia ravinteita, sekä suojaa taudinaiheuttajia ja myrkyllisiä yhdisteitä vastaan. Koska muutokset mikrobiyhteisöissä voivat vaikuttaa isännän terveyteen, on tärkeää tutkia mikrobiomia muokkaavia tekijöitä. Väitöskirjassani tutkin saastuneen elinympäristön vaikutuksia suoliston ja ihon mikrobiomeihin (bakteerien yhteisöihin) pikkunisäkkäillä Tšernobylin (Ukraina) ja Fukushiman (Japani) ydinvoimalaonnettomuusalueilla. Laajoissa kenttätutkimuksissa selvitin ionisoivalle säteilylle altistumisen vaikutuksia metsämyyrän (Myodes glareolus) (I) suoliston ja (II) ihon mikrobiomeihin. Tutkin myös (III) säteilyaltistuksen vaikutusta ajallisiin muutoksiin metsämyyrän suolistomikrobiomissa pyynti-takaisinpyyntimenetelmällä. Lisäksi tutkin (IV) säteilyaltistuksen vaikutuksia laajemmin jyrsijöiden suolistomikrobiomiin käyttäen sympatrisia hiirilajeja Tšernobylissä (Apodemus flavicollis ja A. sylvaticus) sekä Fukushimassa (A. speciosus ja A. argenteus). Tulosteni mukaan pitkäaikainen altistuminen ympäristön säteilylle muokkaa metsämyyrien suolistomikrobiomin koostumusta, mutta ei vaikuta merkittävästi ihon mikrobiomiin, osoittaen että ihon ja suoliston mikrobiomeihin vaikuttavat erilaiset ympäristötekijät. Säteilyaltistus voi myös rajoittaa metsämyyräyksilöiden suolistomikrobiomissa tapahtuvia luonnollisia ajallisia muutoksia, mahdollisesti johtuen pitkäaikaisesta stressialtistuksesta. Lisäksi osoitan, että ympäristösäteilylle altistumisen vaikutukset suolistomikrobiomiin ovat samankaltaisia eri jyrsijälajeilla, mutta mikrobiomiin vaikuttavat myös lajien väliset erot elintavoissa. Tutkimukseni siis osoitti, että ympäristön saasteet voivat muokata luonnonvaraisten eläinten mikrobiomien koostumusta. Isäntäeliön ja sen ympäristön vuorovaikutus voi oleellisesti vaikuttaa eläinyksilöiden ja niiden populaatioiden terveyteen ja edelleen niiden kykyyn vastata ihmisen aiheuttamiin ympäristömuutoksiin