Variações Fenotípicas nas defesas anti-herbivoria de espécies de Cerrado : efeitos de diferentes condições ambientais

Tese (doutorado)—Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Ecologia, 2011.Nesse trabalho foi constatada a existência de variações nos atributos de defesas anti-herbivoria direta e indireta, e de tolerância em duas espécies nativas do cerrado brasileiro: Maprounea brasiliensis St. Hil. (Euphorbiaceae) e Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville (Fabaceae - Mimosoideae). As defesas examinadas foram concentração de compostos fenólicos totais, taninos hidrolisáveis e taninos condensados, número e tamanho dos nectários extraflorais, volume do néctar extrafloral, quantidade relativa de açúcares do néctar e tamanhos de folhas. Apesar de indivíduos das duas espécies terem sido submetidos às mesmas condições ambientais e estarem distribuídos na mesma área de coleta, sob o mesmo tipo de solo e clima, eles apresentaram na maioria das vezes respostas distintas ao mesmo estímulo. Por exemplo, plantas de M. brasiliensis não produziram nectários adicionais quando submetidas a queimadas periódicas a cada dois anos durante 18 anos. Entretanto, plantas de S. adstringens responderam ao fogo freqüente, produzindo NEFs adicionais. Também houve resposta diferenciada entre as duas espécies quando o estímulo foi estações do ano, representadas pelo período seco do inverno e pelo período chuvoso do verão. Folhas de M. brasiliensis produzidas no período seco investiram mais em defesa do que em crescimento, apresentando mais NEFs e menor área foliar. Em S. adstringens não houve diferença nos atributos de defesa induzida após herbivoria artificial (número de NEFs) e entre as folhas produzidas no período seco e as produzidas no período chuvoso; entretanto, S. adstringens também investiu mais em crescimento no verão, uma vez que suas folhas foram mais largas nessa época. As plantas das duas espécies apresentaram respostas diferentes quando submetidas aos resíduos de fertilização de um experimento conduzido durante nove anos. M. brasiliensis foi mais responsiva aos resíduos de fertilização do que S. adstringens . As concentrações de nutrientes foliares e de taninos condensados foram alteradas em M. brasiliensis devido às modificações das características do solo determinadas por uma fertilização de médio prazo. Por outro lado, em S. adstringens, a concentração de metabólicos secundários não foi modificada, mas a concentração de nutrientes foliares também sofreu mudanças devido aos resíduos da fertilização. O experimento com diferentes níveis de herbivoria nos ramos marcados em plantas de M. brasiliensis demonstrou que as folhas novas produzidas após o estímulo formaram a mesma quantidade e tamanho de NEFs do que as folhas produzidas antes do estímulo. O mesmo tipo de experimento com diferentes níveis de 2 herbivoria nos ramos marcados em plantas de S. adstringens resultou em aumento no volume do néctar secretado. Portanto, em M. brasiliensis, as defesas anti-herbivoria, como número e tamanho dos NEFs e área foliar, variaram ao longo do ano e a concentração de taninos condensados se modificou devido aos resíduos da adição de fertilizantes. Já em S. adstringens , a presença de fogo freqüente aumentou o número de NEFs e as diferentes taxas de herbivoria artificial em ramos marcados aumentaram a quantidade de néctar produzido, além de que a área foliar variou ao longo do ano. No presente estudo foi constatada a não existência de trade-offentre defesas diretas e indiretas em M. brasiliensis e a variação da produção de néctar e da ultraestrutra e anatomia dos NEFs em diferentes fases ontogênicas da folha. Nosso estudo também mostrou que a fase ontogênica da planta em S. adstringensinfluencia a qualidade da folha para os herbívoros. Por isso, nesse trabalho nós comprovamos a plasticidade fenotípica de defesas anti-herbivoria de duas espécies de cerrado,Maprounea brasiliensis e Stryphnodendron adstringens, submetidas a experimentos controlados no campo que simulavam diferentes condições ambientais. Mostramos também que a expressão dos atributos de defesa é dependente da idade da folha e da idade do indivíduo. Tal estudo evidencia a importância de se estudar as conseqüências das variações nos atributos de defesa nas plantas devido às mudanças ambientais, uma vez que tais caracteres, como tamanho e número de NEFs, produção e qualidade de néctar extrafloral, concentração de fenólicos totais, taninos condensados e taninos hidrolisáveis, mediam interações ecológicas, podendo desencadear mudanças nas interações tri-tróficas. ______________________________________________________________________________ ABSTRACTIn this work it was found that there are variations in directly and indirectly anti- herbivore defenses traits and tolerance in two native species of Brazilian Cerrado: Maprounea brasiliensis St. Hil. (Euphorbiaceae) and Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville (Fabaceae - Mimosoideae). The examined defenses were concentration of total phenolics, condensed tannins and hydrolysable tannins, size and number of extrafloral nectaries, extrafloral nectar volume, the relative amount of nectar sugars and leaf sizes. Although both species have been subjected to the same environmental conditions and are distributed in the same area, under the same kind of soil and climate, they presented different answers to the same stimulus. For example, plants of M. brasiliensis produced no additional nectaries when subjected to periodic burning for each two years during 18 years. However, plants of S. adstringens produced additional EFNs (extrafloral nectaries) in the same conditions. Leaves of M. brasiliensis produced in the dry season spent more on defense than growing, with more EFNs and smaller leaf area. In S. adstringens there was no difference in the induced defense traits after artificial herbivory and in the leaves produced during the dry season and those produced during the rainy season. However, S. adstringensalso invested more in growth in the summer, since their leaves are wider this time. Plants of both species showed different responses when exposed to fertilizer residues of a fertilization experimentconducted for nine years. M. brasiliensis was more responsive to fertilizer residues than S. adstringens. Nutrient concentrations and foliar condensed tannins were altered in M. brasiliensis due to changes in soil characteristics determined by medium-term fertilization. On the other hand, in S. adstringens, the concentration of secondary metabolites was not modified, but the concentration of foliar nutrients also changed due to residues of fertilization. The experiment with different levels of herbivory on plants in the fields demonstrated that the new leaves of M. brasiliensis produced after the stimulus formed the same amount and size of EFNs than leaves produced before the stimulus. The same type of experiment with different levels of herbivory in the fields in marked plants of S. adstringens resulted in an increase in the volume of nectar secreted. Therefore, in M. brasiliensis, the anti-herbivore defenses, such as number and size of EFNs and leaf area varied throughout the year and the concentration of condensed tannins has changed due to the addition of fertilizer residues. In S. adstringens, the presence of frequent fire increased the number of EFNs and the different artificial4 herbivory rates on marked branches increased the amount of nectar, and the leaf area varied over the years. The present study found that there is no trade-off between direct and indirect defenses in M. brasiliensis and there are variations in nectar production and ultra-structure and anatomy of EFNs in different leaf ontogenetic stages. Our study also showed that the ontogenetic stage of the plant in S. adstringens influences the quality of the leaf for herbivores. Therefore, in this work we proved the phenotypic plasticity of anti-herbivore defenses in two species of Cerrado, Maprounea brasiliensis and Stryphnodendron adstringens, submitted to field experiments that simulated different environmental conditions. We also show that expression of the attributes of defense is dependent on leaf and individual age. This work highlights the importance of studying the consequences of variations in the defense attributes of plants due to environmental changes. Such traits, as size and number of EFNs, extrafloral nectar production and quality, concentration of total phenolics, condensed tannins and hydrolysable tannins, mediate ecological interactions and can trigger changes in tri-trophic interactions