Influência do oarasitismo sobre a seleção sexual e avaliação de pârametros de habitat sobre o sucesso reprodutivo de Volatinia jacarina (aves: passeriformes, emberezidae)

Tese (doutorado)—Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, 2005.O parasitismo é uma relação entre seres vivos, onde apenas um deles é beneficiado em detrimento do outro. As aves abrigam diversos parasitas, nas regiões externas e internas do corpo. Estes parasitas podem prejudicar a saúde e sobrevivência de seus hospedeiros. A hipótese de Hamilton e Zuk sugere que a expressão de certas características de machos estaria associada à resistência destes a parasitas, e que esta resistência seria uma característica hereditária, portanto sujeita à seleção natural. Desta forma, fêmeas poderiam utilizar características sexuais secundárias de machos como indicações honestas de uma resistência genética ao parasitismo. Desde que esta hipótese foi proposta, muitos estudos têm demonstrado um impacto negativo dos parasitas sobre ornamentos dos machos, e sobre sucesso na obtenção de acasalamentos e reprodução. Porém, nem todos os estudos corroboram esta hipótese. Apesar dos muitos estudos discutindo a influência do parasitismo sobre a condição corporal e ornamentos de machos, pouco se tem relatado sobre o fenômeno relativo às fêmeas. Seria possível que fêmeas também tivessem sua condição corporal, sucesso reprodutivo e capacidade de escolha prejudicados por parasitas. Contudo, devido à maior concentração de testosterona em machos que exibem ornamentos, e ao fato deste hormônio agir como imunossupressor, espera-se que o efeito deletério de parasitas seja muito maior sobre machos. Com o objetivo de avaliar a influência do parasitismo sobre a seleção sexual de Volatinia jacarina, em cativeiro, a recente tese de doutorado, intitulada "Influência do parasitismo sobre a seleção sexual e avaliação de parâmetros de habitat sobre o sucesso reprodutivo de Volatinia jacarina (Aves: Passeriformes, Emberezidae)", foi apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal da Universidade de Brasília. O estudo testou as seguintes hipóteses: (1) machos tratados e mantidos livres de parasitas irão diferir, ao longo do tempo, dos machos parasitados quanto à manifestação de caracteres sexuais secundários (inclusive de display comportamental), como também em características referentes à morfologia de forma geral; (2) fêmeas irão exibir uma preferência por machos saudáveis, quando são confrontadas com machos em condições contrastantes de nível de infestação parasitária; (3) fêmeas parasitadas terão sua condição corporal prejudicada quando comparadas a fêmeas saudáveis; (4) machos e fêmeas parasitados exibem condições morfológicas inferiores quando comparados a indivíduos não parasitados em ambiente silvestre; e (5) machos parasitados exibem caracteres sexuais secundários menos exuberantes que machos não parasitados em ambiente silvestre. Machos, fêmeas e imaturos de tizius, fora do período reprodutivo, apresentam uma coloração parda, com áreas inferiores esbranquiçadas. Porém, durante o período reprodutivo, o macho adquire uma plumagem nupcial, brilhante, negro azulada com manchas axilares brancas. Utilizam vegetações abertas, de formações primárias e secundárias. O período reprodutivo é entre novembro e fevereiro, no Distrito Federal, sendo que em novembro marcam seus territórios, vocalizam e executam displays. Estes displays são caracterizados por saltos, executados verticalmente, com auxilio das asas, onde é possível observar as manchas axilares brancas. Estes saltos podem ou não ser acompanhados da vocalização "t-i-z-i-u". Possuem um sistema de acasalamento socialmente monogâmico, com machos provendo cuidado parental a prole, porém, no Distrito Federal, foi verificada uma taxa de cópulas extrapar em torno de 50% para esta espécie. Para os testes das hipóteses sobre a seleção sexual de (1) a (3), que foram realizados em cativeiro, aves desta espécie foram capturadas nas estações reprodutivas de 2003 a 2005. As capturas foram realizadas no campus Darcy Ribeiro, Universidade de Brasília, DF. As aves permaneceram em cativeiro por cinco meses, durante os quais foram mantidas em dois grupos: (1) aves não tratadas, onde o nível de parasitismo por coccídeos permaneceu alto; e (2) tratadas e mantidas livres de coccídeos. Neste período, foram avaliadas as características sexuais secundárias, a condição corporal e as taxas de display de machos parasitados e saudáveis. Fêmeas nos dois grupos foram avaliadas quanto à condição corporal. Duplas de machos parasitados e saudáveis foram utilizadas em testes de escolha com fêmeas parasitadas e saudáveis. Parasitas internos e externos foram avaliados mensalmente entre os grupos. Para os testes das hipóteses sobre a seleção sexual de (4) a (5) foram capturados 293 indivíduos, na área da Fazenda Água Limpa, DF, e coletadas amostras de ectoparasitas, endoparasitas (sangue e fezes), e dados morfométricos (massa, comprimento da asa, cauda, tarso e narina). Características da plumagem dos machos incluíram a porcentagem de cobertura pela plumagem nupcial e o tamanho da mancha branca sob as asas, exibida nos displays. Os resultados demonstraram que, em cativeiro, machos de cada grupo (parasitados e saudáveis) variaram significativamente ao longo do tempo nos tamanhos da asa, cauda, na relação peso/tarso, na plumagem, no incremento de plumagem e no número de ectoparasitas. A comparação entre machos parasitados e os saudáveis revelou que estes últimos tiveram um aumento no tamanho da asa, da cauda, e da relação peso/ tarso, além de um maior incremento de plumagem. Os machos saudáveis foram mais persistentes e apresentaram maior taxa de execução de seus displays. As fêmeas (tanto saudáveis quanto parasitadas) não demonstraram favoritismo com relação aos machos saudáveis nos testes de escolha. As fêmeas também não tiveram suas escolhas afetadas pelo seu próprio grau de parasitismo, pois as escolhas foram aleatórias. Ou seja, apesar dos machos diferirem em termos de qualidade física e comportamental, as escolhas das fêmeas não refletiram um possível favoritismo com base nessas diferenças. Diferentemente dos machos em cativeiro, as fêmeas parasitadas e saudáveis não diferiram quanto a nenhum aspecto morfológico, indicando que não ocorreu nenhum efeito deletério do parasitismo sobre a condição corporal de fêmeas. Fêmeas apresentaram maior prevalência e intensidade média de parasitas à época da captura do que machos na mesma área e período. O possível impacto de parasitas sobre aspectos morfológicos de machos e fêmeas também foi investigado em ambiente silvestre. Os resultados indicam que não ocorreu nenhuma associação significativa entre o nível de parasitismo e características de morfometria ou plumagem, tanto em fêmeas quanto em machos. Este estudo demonstrou que parasitas afetam a condição corporal e os caracteres sexuais secundários de machos de tiziu em circunstâncias específicas. Esta influência se deu em cativeiro, ao longo do tempo e entre os tratamentos. Quanto à ausência de escolha das fêmeas por machos saudáveis, diversas explicações podem ser oferecidas. As fêmeas podem não ter detectado as diferenças entre machos. Alternativamente, as diferenças podem ter sido detectadas, mas as fêmeas não efetuaram escolhas usando essas diferenças. Possivelmente, fêmeas utilizam outras características, além daquelas afetadas pelo parasitismo, em suas escolhas em ambiente natural. Além disso, também não se verificou qualquer efeito do parasitismo sobre a condição corporal das fêmeas. A ausência de ornamentos em fêmeas e a conseqüente ausência de maiores concentrações de testosterona, talvez possam explicar a maior resistência das fêmeas a parasitas, uma vez que a testosterona funciona como imunossupressor. Os resultados no ambiente silvestre contrastam com os resultados dos experimentos realizados em cativeiro. Em populações silvestres pode ser difícil detectar o impacto do parasitismo uma vez que informações sobre a persistência do parasitismo nos hospedeiros não estão disponíveis. A presente dissertação, aqui divulgada, contribui para a investigação das questões relacionadas com a seleção sexual e o sucesso reprodutivo de Volatinia jacarina, e servem como modelo teórico com aplicabilidade a outros passeriformes. Porém, outros estudos ainda são necessários para a melhor compreensão do complexo sistema de escolha de parceiros desta ave e para melhor compreender os diversos aspectos de sua história de vida. _______________________________________________________________________________ ABSTRACTParasitism is a relationship between organisms, where one side reaps all the benefits. Birds exhibit several endo- and ectoparasites. The Hamilton-Zuk (1982) hypothesis suggests that the expression of secondary sexual traitsin males is associated with parasite resistance, that this resistance is hereditary, and may thus be influenced by sexual selection. Thus, females potentially can use these male honest signals concerning their genetic resistance to parasites. Since the Hamilton-Zuk hypothesis was proposed, several studies have shown the negative effect of parasites upon male ornamentation. However, some studies have not substatiated this hypothesis. Few studies have focused upon the impact of parasitism upon females, which could presumably influence body condition, reproductive success and the expression of male choice. In addition to mate choice, another important component of reproductive success in birds is that of nest success. Reproductive success is influenced by several environmental characteristics, and within this context, hábitats and the nest site selection are two important factors. The first objective of this study was to evaluate the influence of parasitism in sexual selection of Volatinia jacarina in captivity, by testing the following hypotheses: (1) healthy males will differ from parasitized males through time in their morphology and in the expression of secondary sexual characteristics (ornaments and behavioral displays); (2) females will prefer healthy males; (3) parasitized females will exhibit an inferior body condition in comparison to healthy females; (4) in field conditions, parasitized males and females will exhibit an inferior body condition when compared to healthy individuals; and XXXIX (5) in field conditions, parasitized males will exhibit inferior secondary sexual characteristics when compared to healthy males. This study also evaluated reproductive success under natural conditions, with the following objectives: (1) to describe the reproductive biology and nesting hábitat of the blue-black grassquit; (2) to evaluate whether there is a difference between the actual nest site and other sites within an individual ́s territory; and (3) to evaluate if successful nest sites differ from unsuccessful ones relative to hábitat variables. In order to test hypotheses (1) to (3) concerning sexual selection, birds were captured in the reproductive seasons of 2003-2004 and 2004-2005 in the Darcy Ribeiro campus of the University of Brasília, Brasília, Brazil. The birds were maintained in captivity for five months, while divided into two groups: healthy individuals (these received antiparasitic medication) and parasitized individuals (which received no medication). During captivity secondary sexual characteristics of males, and body condition of both males and females were evaluated monthly. The intensity of ecto- and endoparasites of all individuals was also evaluated monthly. Choice tests were carried out by using pair of males composed by healthy and parasitized males. In order to test hypothesis (4) and (5) 293 individuals were captured in the Fazenda Água Limpa study area in Brasília, Brazil. These individuals were evaluated for endo- and ectoparasites, body condition, and in males, secondary sexual characteristics. The study of reproductive success relative to hábitat variables occurred during two reproductive seasons and two areas. In 2003-2004 the work occurred in the Darcy Ribeiro campus within the the city of Brasília, and in 2004- 2005 the study occurred in Fazenda Água Limpa, distant from the city. Nests were monitored, offspring were banded and reproductive success was registered. After the XL offspring abandoned the nest, the nesting site and more four more sites within the individual ́s territory were evaluated for their vegetation and other characteristics. Results show differences between parasitized and healthy males through time. Healthy males exhibited better body condition and ornaments. Females, however, did not show a preference for healthy males. For females, however, no differences in body condition were revealed between individuals in the parasitized versus healthy group. In the field, no correlation was found between parasite load and body condition and ornaments. As for the study concerning nesting site selection, results indicated that the birds select structurally complex areas for nest construction, and that successful nests were farther apart from neighboring nests when compared to unsuccessful nests. This study shows that parasites affected the body conditions and secondary sexual characteristics of blue-black grassquits. Females do not express a choice favoring healthier males, but this may not necessarily indicate a lack of discriminative ability. Other explanations for this lack of choice may be that they use other male characteristics (not evaluated in this study) which are applied under field conditions. Females also are not affected by parasites in terms of their body condition. One speculation is that, because they do not have high levels of testosterone concentrations, which leads to immunosuppression, they are more parasite resistant as compared to males. The results in the field were different from those in captive conditions. In wild populations it may be difficult to detect the influence of parasites because information about the persistance of parasitism is not available