Flexibilité comportementale et impact écologique de l’opportuniste macaque à queue de cochon du nord (Macaca leonina) dans un habitat dégradé en Thaïlande : Profils de déplacements, stratégies de recherche alimentaire et dispersion de graines

Southeast Asia experiences exceptionally high anthropogenic pressure, due to rapid human population growth. The resulting primary tropical forest loss and conversion to agricultural lands, plantations, and infrastructures, are the driving forces leading to a massive tropical biodiversity crisis. The last remaining old-growth forests have been converted into archipelagos of forest fragments, rapidly becoming degraded. Animal and plant populations are directly threatened by degradation of forest structure, as well as distribution, quality and availability of forest resources, which ultimately modify overall ecosystem functionalities. One key feature is the extirpation of many large-bodied frugivores, the first affected by habitat degradation with a reduced fruit availability and an increased hunting pressure. Primates are particularly vulnerable to these threats, and nearly 84% of all Southeast Asian primate species are currently threatened with extinction. Only a few flexible and generalist species, such as macaques, are able to survive in human-modified landscapes. However, the way they respond to habitat degradation is not well understood yet, especially when it comes to skittish species. Since they are among the major seed-dispersal agents and play crucial roles in forest regeneration and maintenance, primates’ disappearance could result in detrimental long-term effect on tropical forest biodiversity. The omnivorous and opportunist northern pigtailed macaque (Macaca leonina) is an effective large-seed disperser, contributing to the tropical rainforest succession. However, very little is known about its ecology and behavioral response to habitat degradation. In order to understand how macaques adapt their movement ecology, ranging patterns, sleeping site selection, diet and foraging strategies under conditions of degradation, we studied the species in a degraded forest fragment within the old-growth Acacia and Eucalyptus plantations of the Sakaerat Biosphere Reserve (Sakaerat, hereafter), Northeastern Thailand. We concomitantly studied macaques’ generated seed shadow (i.e. the seed deposition pattern of a plant population) and their role as seed dispersers for potential forest regeneration. To do so, we followed a large wild-feeding troop of northern pigtailed macaques inhabiting Sakaerat for a 20-month period and collected eco-ethological data in regards to resource availability. We first habituated the troop of macaques to the observer’s presence and analyzed the habituation process over time. Based on the number of encounters, contact duration with the studied troop, and behavioral responses to the observer, we brought statistical evidences of the habituation progress over five stages: early, minimal, partial, advanced, and full. The complete habituation process took nearly thirteen months. Reduced native fruit availability in this degraded forest fragment, macaques’ limited experience of human contact, and their fission-fusion social dynamics, may explain the lengthiness of the process. Second, we investigated sleeping site selection patterns of northern pigtailed macaques over a period of 14 months by testing the hypotheses of random selection, predation avoidance, and food proximity. We identified a total of 107 sleeping sites with a low rate of reuse (N = 15 reused sleeping sites). Macaques sleeping sites were characterized by a low availability of large and tall trees and their selection pattern was not random: they slept more often in familiar areas, with a greater number of stems and a higher canopy height. These sleeping site characteristics were likely selected as an anti-predator strategy; however, food proximity also played a key role in sleeping site selection. Macaques often slept within or close to a feeding site, and selected their sleeping sites following food distribution. Third, we documented movement, ranging, and foraging patterns of northern pigtailed macaques based on 14 months of observation, and we used Hidden Markov Models (HMM) and Characteristic Hull Polygons to analyze these patterns in regard to fruit availability. Macaques’ home ranges encompassed a total of 599 ha and spanned through a natural dry-evergreen forest and a plantation forest. Our results showed that active foraging increased with higher native fruit availability, while macaques moved from foraging state to transiting to plantations and surrounding edge areas during periods of lower availability of native fruits. Accordingly, the macaques’ diet shifted from fleshy to dry fruits, such as the introduced Acacia species. Our results showed that the diet and movement ecology adaptations of northern pigtailed macaques in this degraded forest fragment were primarily dependent on availability of native fruit species, and that foraging strategies in the Sakaerat troop differed from northern pigtailed macaque populations inhabiting the nearby primary forest of Khao Yai National Park. Fourth, we illustrated a modeling approach of seed shadows, which incorporated field-collected data on the Sakaerat troop. We adapted a deterministic model of seed deposition with random components. We parameterized the model with macaque feeding behavior (i.e. consumed fruit species, seed treatments), gut and cheek pouch retention time, feeding and sleeping site location, daily activity, and movement patterns based on monthly fruit availability (analyzed with HMM). We found that northern pigtailed macaques dispersed many medium- to large-seeded species, across long distances in the degraded native forest and toward plantation forests (mean of dispersal distance > 500 m with a maximum range of 2300 m), and produced complementary seed shadows, with a sparse distribution of seeds spat out locally (mean > 50 m with a maximum range of 870 m). Our results showed that northern pigtailed macaques are effective seed dispersers in this degraded habitat. Overall, our findings provide novel insights regarding northern pigtailed macaques’ adaptability to habitat degradation, which include selection of numerous sleeping sites following food availability, use of exotic Acacia species in plantations to cope with native fruit scarcity, and use of large home range. These behavioral profiles result in long-distance dispersal events, giving an overview of their contributions to forest restoration and maintenance of ecosystem functions within their ranges. Our results bring a significant contribution to the current knowledge of the ecology and factors affecting ranging patterns, resource use, and seed dispersal effectiveness of the northern pigtailed macaque classified as vulnerable but still poorly-known, and constitute an essential starting point toward designing appropriate conservation strategies.L'Asie du Sud-Est subit une pression anthropique exceptionnellement élevée, en raison de la croissance rapide de la population humaine. La perte de forêts tropicales primaires et la conversion en terres agricoles, plantations et infrastructures qui en résultent sont les moteurs qui conduisent à une crise massive de la biodiversité tropicale. Les dernières forêts primaires restantes ont été converties en archipels de fragments forestiers, qui se dégradent rapidement. Les populations animales et végétales sont directement menacées par la dégradation de la structure forestière, et par la distribution, qualité, et disponibilité des ressources forestières qui entrainent la modification des fonctions globales de l'écosystème. Un phénomène majeur est la disparition de nombreux grands frugivores, qui sont les premiers affectés par la dégradation de l'habitat à cause d’une disponibilité faible en fruits et d’une pression de chasse accrue. Les primates sont particulièrement vulnérables à ces menaces, près de 84% de toutes les espèces de primates d'Asie du Sud-Est sont actuellement menacées d'extinction. Seules quelques espèces flexibles et généralistes, telles les macaques, sont capables de survivre dans des paysages modifiés par l'homme. Cependant, la façon dont ils répondent à la dégradation de l'habitat n'est pas encore bien comprise, surtout en ce qui concerne les espèces élusives. Faisant partie des principaux agents de dispersion des graines, ils jouent un rôle crucial dans la régénération forestière. La disparition des primates dans leur habitat pourrait donc entraîner des effets néfastes à long terme sur la biodiversité des forêts tropicales. Le macaque à queue de cochon du nord (Macaca leonina) est omnivore, opportuniste, et disperse efficacement des graines de toutes tailles, contribuant à la succession de la forêt tropicale humide. Cependant, son écologie et ses réponses comportementales à la dégradation de son habitat sont très peu connues. Afin de comprendre comment les macaques adaptent leurs mouvements, l’utilisation de leur habitat, la sélection de leur site dortoirs, leur régime alimentaire et leurs stratégies de recherche de nourriture dans des conditions de dégradation, nous avons étudié l'espèce dans un fragment de forêt dégradée au sein de la réserve de biosphère de Sakaerat (Sakaerat, ci-après), composée d’anciennes plantations d'Acacias et d'Eucalyptus au nord-est de la Thaïlande. Nous avons étudié de façon concomitante le modèle de dépôt des graines généré par les macaques ainsi que leur rôle potentiel dans la dispersion de graines pour la régénération des forêts. Pour ce faire, nous avons suivi une grande troupe de macaques à queue de cochon du nord sauvage à Sakaerat pendant 20 mois, et collecté des données éco-éthologiques analysées en fonction de la disponibilité des ressources. Pour commencer, nous avons habitué la troupe de macaques à la présence de l'observateur et analysé le processus d'habituation au fil du temps. Sur la base du nombre de rencontres, de la durée des contacts avec la troupe étudiée et des réponses comportementales à l'observateur, nous avons apporté des preuves statistiques du progrès de l’habituation en cinq étapes : précoce, minimale, partielle, avancée et complète. Le processus d'habituation complet a pris près de treize mois. La faible disponibilité en fruits natifs dans ce fragment de forêt dégradée, l'expérience limitée des macaques en matière de contact humain, et leur structure sociale de type fission-fusion, peuvent expliquer la longueur du processus. Par la suite, nous avons étudié les patrons de sélection des sites dortoirs des macaques à queue de cochon du nord sur une période de 14 mois en testant les hypothèses de sélection aléatoire, d'évitement de la prédation et de proximité de nourriture. Nous avons identifié 107 sites dortoirs au total, avec un faible taux de réutilisation (N = 15 sites dortoirs réutilisés). Les sites dortoirs des macaques étaient caractérisés par une faible disponibilité en grands arbres et leur patron de sélection n'était pas aléatoire : ils dormaient plus souvent dans des zones familières, avec un plus grand nombre d’arbres et une hauteur de canopée plus élevée. Ces caractéristiques des sites dortoirs sont probablement le résultat d’une stratégie anti-prédatrice. Cependant, la proximité de la nourriture jouait également un rôle clé dans la sélection des sites dortoirs. En effet, les macaques dormaient souvent à l'intérieur ou à proximité de sites de nourrissage, et choisissaient leurs sites dortoirs en suivant la distribution de nourriture. Nous avons ensuite caractérisé les déplacements, l’utilisation de l’habitat, et la recherche de nourriture des macaques à queue de cochon du nord. Pour se faire, nous avons utilisé la méthode des modèles de Markov (Hidden Markov Model ou HMM) et la technique des polygones caractéristiques (Characteristic Hull Polygons) pour analyser les profils de déplacements en fonction de la disponibilité en fruits. Les domaines vitaux des macaques couvraient un total de 599 ha et se composaient de forêt naturelle sempervirente sèche et des forêts de plantations. Nos résultats ont montré que l’activité de recherche de nourriture augmentait avec la disponibilité en fruits natifs, tandis que les macaques passaient plus fréquemment de l’activité de recherche de nourriture à l’état de transition vers les plantations et les zones lisières environnantes pendant les périodes de plus faible disponibilité en fruits natifs. Par conséquent, les macaques modifiaient leur régime alimentaire en passant d’une majorité de fruits charnus aux fruits secs, tels que ceux des espèces exotiques d'Acacia. Nos résultats montrent que les adaptations du régime alimentaire et de l'écologie des mouvements des macaques à queue de cochon du nord dans ce fragment de forêt dégradée dépendaient principalement de la disponibilité des espèces de fruits natifs. De plus, les stratégies de recherche alimentaire de la troupe de Sakaerat différaient des populations de la même espèce résidant dans la forêt primaire voisine du Parc National de Khao Yai. Pour terminer, nous avons illustré une approche de modélisation des dépôts des graines de populations végétales dispersées par les macaques, qui incorporait des données in situ de la troupe de Sakaerat. Nous avons adapté un modèle déterministe avec composantes aléatoires de dépôt de graines. Nous avons paramétré le modèle avec le comportement alimentaire des macaques (c'est-à-dire les espèces de fruits consommées, le traitement des graines), le temps de rétention intestinal et dans les bajoues, la localisation des sites de nourrissage et des sites dortoirs, l’activité diurne mensuelle, et les modèles de mouvement en fonction de la disponibilité mensuelle des fruits (analysés avec HMM). Nous avons constaté que les macaques à queue de cochon du nord dispersaient majoritairement des espèces de graines de taille modérée à larges, sur de longues distances dans la forêt native dégradée ainsi que vers les forêts de plantation (moyenne de la distance de dispersion > 500 m avec une distance maximale de 2300 m), et produisaient des profils de dépôts des graines complémentaires, avec une distribution locale éparpillée des graines recrachées (moyenne > 50 m avec une distance maximale de 870 m). Nos résultats montrent que les macaques à queue de cochon du nord dispersent efficacement des graines dans cet habitat dégradé. Dans l'ensemble, nos résultats révèlent de nouvelles perspectives sur l'adaptabilité des macaques à queue de cochon du nord face à la dégradation de l'habitat, qui concernent la sélection de sites dortoirs suivant la disponibilité alimentaire, l'utilisation d'espèces exotiques d'Acacia dans les plantations pour faire face à la pénurie de fruits natifs, et l'utilisation d'un vaste domaine vital. Ces profils comportementaux entraînent des événements de dispersion des graines à longue distance, donnant poids à de leur contribution à la restauration des forêts et au maintien des fonctions des écosystèmes dans leur aire de répartition. Nos résultats apportent une contribution significative à la connaissance actuelle de l'écologie et des facteurs affectant l'utilisation de l’habitat, des ressources et l'efficacité de la dispersion des graines du macaque à queue de cochon du nord dans un habitat dégradé. Classé comme vulnérable, cette espèce reste encore mal connue. Les résultats de notre étude peuvent être considérés comme un point de départ essentiel au design des stratégies appropriées de conservation pour cette espèce.Northern Pigtailed Macaque Projec