Interaction between ants and seeds, with emphasis in the leafcutting ants

Dispersão de semente por formigas (mirmecocoria) é importante para muitas espécies de plantas. Formigas respondem a estímulos externos promovidos por um apêndice (elaiosoma) rico em lipídeos, ligado à semente, transportando as sementes para seus ninhos, onde o apêndice é removido e utilizado como alimento. Neste trabalho foram investigados o comportamento e os aspectos ecológicos da interação entre formigas e sementes diplocórica e mirmecocórica. Parte dos experimentos foi realizada em laboratório e parte no campo. Os testes em laboratório foram executados no Insetário do Departamento de Biologia Animal Entomologia, UFV. Exrimentos de campo foram realizados em áreas de pasto e fragmentos florestais no Município de Viçosa, MG, Brasil, e a última parte realizada em área de pasto e fragmento florestal na Reserva Edwin S. George nos Estados Unidos. Inicialmente foi investigado o papel de voláteis produzidos pelo elaiosoma de sementes de Mabea fistulifera (Euphorbiaceae) na atração de formigas (Atta sexdens rubropilosa e Atta bisphaerica), com a utilização da técnica de olfatômetro em laboratório. Em seguida, em campo, também foi investigada a atratividade de iscas à base de elaiosoma, iscas comerciais, isca de capim e isca de elaiosoma-capim, com as mesmas espécies de formigas já mencionadas. No olfatômetro, as formigas foram atraídas por voláteis das sementes com elaiosoma e pelo odor das iscas comerciais quando ar foi oferecido como fonte alternativa. Operárias de A. sexdens rubropilosa preferiram voláteis de iscas comerciais a iscas de elaiosoma, enquanto A. bisphaerica preferiuos de iscas de capim-elaiosoma. No campo, A. sexdens rubropilosa transportou mais a isca comercial do que a de elaiosoma. Contudo A. bisphaerica coletou ambas as iscas na mesma proporção. Operárias desta espécie coletaram mais a isca feita da combinação capim- elaiosoma. Foi concluído que voláteis do elaiosoma de sementes foram atrativos para as formigas, e também que compostos do elaiosoma têm potencial para serem utilizados na confecção de iscas. A segunda parte dos trabalhos foi responder a seguinte pergunta: Por que operárias de A. sexdens rubropilosa transportam sementes com elaiosoma se apenas o apêndice é usado? Três experimentos de comportamento de formigas com sementes de M. fistulifera foram realizados em laboratório: no primeiro teste, sementes livres foram oferecidas na arena dos formigueiros de A. sexdens rubropilosa. No segundo teste, sementes coladas foram oferecidas. No terceiro teste, as sementes foram exploradas pelas operárias da formiga cortadeira com a presença de duas espécies invasoras, Pheidole sp. (competidora) e Solenopsis invicta (predadora). Operárias de A. sexdens rubropilosa não competiram pelas sementes na presença das espécies invasoras. A presença dessas invasoras influenciou no tempo de exploração, corte e transporte das sementes pelas formigas cortadeiras. A remoção do elaiosoma foi feita essencialmente pelas operárias mínimas dentro da colônia. Operárias de A. sexdens rubropilosa coletam sementes com elaiosoma porque este comportamento foi mais rápido e eficiente, significando uma melhor decisão durante o forrageamento. Na terceira e última parte avaliou-se a taxa de remoção de sementes em dois estágios sucessionais; pasto abandonado com regeneração arbustiva e floresta secundária, tanto em ambientes tropicais, quanto em áreas temperadas. Também foi objetivo chamar a atenção do importante papel que as formigas podem exercer nestes ambientes. Assim sendo, responder as seguintes perguntas foi o alvo principal deste último trabalho: (1) quais espécies de formigas interagem com as sementes? E (2) como esses insetos se comportam em relação às sementes? As seguintes hipóteses também foram testadas: (1) As formigas dispersam mais sementes na floresta do que o fazem em pasto abandonado, (2) formigas remoem mais sementes do que vertebrados e (3) os efeitos dos períodos diurno e noturno influenciam a taxa de remoção de sementes por formigas. Foram escolhidas duas áreas de estudo. Uma de clima tropical (Acamari), Brasil; e a outra de clima temperado foi a Reserva Edwin S. George Reserve (ESGR), USA. Em ambas as áreas de estudo, as pesquisas foram conduzidas em dois habitas, floresta secundária e pasto abandonado. No Acamari trabalhou-se com sementes de M. fistulifera (Euphorbiaceae) e na ESGR com sementes de Sanguinaria canadensis (Papaveraceae). Nas áreas em estudo, para determinar quais formigas interagiram com as sementes, foram registradas todas as interações formigas-semente observadas ao longo de um transecto de 250 m. Para comparar a remoção de sementes por formigas e vertebrados nas duas áreas (floresta e pasto abandonado), foram estabelecidos dois transectos paralelos de 500 m em cada área. Nos experimentos foram utilizadas gaiolas de arame (15 x 15 x 10 cm; 1,5 cm mesh) que tinham por objetivos evitar que roedores e pássaros coletassem as sementes, porém permitindo livre acesso às formigas. Foi observado que, diferentes espécies de formigas interagem com as sementes de M. fistulifera e S. canadensis. Cada espécie de formiga tratou as sementes de diferentes maneiras. Elas efetivamente dispersaram as sementes de S. canadensis, na mesma taxa, tanto na floresta quanto no pasto abandonado, mas as sementes de M. fistulifera foram mais removidas no habitat floresta. A contribuição de vertebrados na remoção de sementes é bastante expressiva na área tropical. No entanto, nessas áreas, a contribuição dada pelas formigas é também relativamente importante. O período do dia influenciou na taxa de remoção somente na área tropical, sendo maior no período noturno. Sementes mirmecocóricas típicas são relativamente mais coletadas que as diplocóricas. O estudo e entendimento da mirmecocoria têm se tornado ferramenta importante para o entendimento da dinâmica de estabelecimento de muitas comunidades de plantas. Esta ferramenta poderá ser utilizada para o entendimento dos processos de sucessão em ambientes em recuperação.Seed dispersal by ants (myrmecochory) is important for many species of plants. Ants respond to the external stimulations promoted by an appendage (elaiosome) rich in lipids, attached on to the seed, by carrying the seeds to their nests, where the appendage is removed and used as food. In this work the behavioral and ecological aspects of the interaction between ants and seeds were investigated. Part of the experiments was carried out in laboratory and part in the field. The tests in laboratory were executed in the Insectary of the Department of Animal Biology - Entomology, UFV. Field experiments were conducted in areas of old field and forest fragments in the City of Viçosa, MG, Brazil, and in the Edwin S. George Reserve, Ann Arbor, in the United States. Initially the role of volatile produced by elaiosome of seeds of Mabea fisutlifera (Euphorbiaceae) in the attraction of ants (Atta sexdens rubropilosa and Atta bisphaerica) was investigated, with the use of olfactometry in laboratory. After that, in the field, the attractiveness of baits made of elaiosome, elaiosome-grass and commercial baits were investigated. In olfactometer, the ants were attracted by volatile of the seeds with elaiosome and by odor of commercial baits when air was offered as alternative source. Workers of A. sexdens rubropilosa preferred volatiles of elaiosome and commercial baits, while A. bisphaerica preferred elaiosome-grass baits. In the field A. sexdens rubropilosa carried more commercial baits than elaiosome; however A. bisphaerica collected both baits at the same rates. Workers of this species collected more the combination of elaiosome-grass bait. It was concluded that volatiles of seed elaiosomes were attractive to the ants, and also that composites of elaiosome have potential to be used in the confection of toxic baits. The second part of the work was to answer the following questions: Why workers of A. sexdens rubropilosa carry seeds with elaiosome if only the appendage is used? Three experiments of behavior with seeds of M. fistulifera and ants were carried out in laboratory: in the first test, free seeds were offered in the arena area of A. sexdens rubropilosa colony. In the second test, glued seeds were offered; in the third test, the seeds were allowed to be explored by the workers of leaf-cutting ants with the presence of two invading species, Pheidole sp. (competitor) and Solenopsis invicta (predator). Workers of A. sexdens rubropilosa did not compete for the seeds in the presence of the invading species. The presence of these invaders influenced the exploration, cut and transport time of the seeds by the leaf-cutting ants. The removal of elaiosome was made essentially by the minor workers inside the colony. Workers of A. sexdens rubropilosa collected seeds with elaiosome because this behavior was faster and efficient, meaning that this was a better decision during the foraging behavior. In the third and last part removal rates of seeds in two succession stage; old field with shrub regeneration and secondary forest, in tropical and temperate environments were evaluated. Another objective was to emphasize the important role the ants can exert in these environments. Thus the aim of this last experiment was to answer the following questions: (1) which ant species attend the seeds? (2) How do the workers behave towards the seeds? And test the following hypothesis: (1) Do ants disperse more seeds in the forest than they do in the old field; (2) ants remove more seeds than vertebrates in the secondary forest and old field and (3) the effects of day time influence the seeds removal rates by ants. Two areas were chosen to conduct this last work: one of tropical climate was in (Acamari), Brazil and one of temperate climate was in Edwin S. George Reserve (ESGR), the USA. In both the study areas, the research was conducted in two habitats, secondary forest and old field, using seeds of M. fistulifera, in Acamari and seeds of Sanguinaria canadensis (Papaveraceae) in the ESGR. To determine which ants had interacted with the seeds, all the observed interactions between ant and seed were registered throughout a 250 m transect. To compare the removal of seeds by ants and vertebrates in the two areas (forest and old field), two parallel 500 m transects were established in each area within the Acamari or ESGR. In the experiments wire cages (15 x 15 x 10 cm; 1.5 cm mesh) that avoided that seed collecting by rodents and birds were used. These cages allowed free access to the ants. It was observed that, different species of ants interacted with the seeds of M. fistulifera and S. canadensis. Each species of ant treated the seeds in different ways. They effectively dispersed the seeds of S. canadensis, in the same rate, in the forest and in the old field, but the seeds of M. fistulifera removed more in the forest habitat. The contribution of vertebrates in seed removal was expressive in the tropical area. However, in these areas, the contribution given by the ants was also relatively important. The period of the day only influenced the rate of removal in the tropical area, being higher in the nocturnal period. Typical myrmecochorous seeds were relatively more collected than the diplochorous. The study and understanding of the mirmecochory have become important tools for the comprehending the dynamics of establishment of many plant communities. This tool could be further used for understanding succession processes in environment recovery.Universidade Federal de Viços