Sublethal exposures to pesticides alter bee behaviors at the level of individuals and colonies

Abelhas da tribo Meliponini e Apis mellifera são insetos sociais que possuem grande orga- nização e divisão de trabalhos, no qual a desestruturação da colônia pode ocasionar a sua morte. As pesquisas sobre os efeitos adversos de pesticidas sobre organismos não alvo são escassas, pois produtos apontados como seguros tem sido relatados tão letais quanto os inseticidas neonicotinóides. Com intuito de contribuir para os estudos que abordem os efeitos subletais de pesticidas em polinizadores da região Neotropical, no primeiro ca- pítulo desse trabalho, avaliamos em laboratório a influência do inseticida imidacloprid e dos fungicidas cerconil, clorotalonil e tiofanato-metílico sobre a capacidade de escolha por cores, atividades de caminhamento e taxa respiratória, em abelhas melíferas africa- nizadas, Apis mellifera, e abelhas sem ferrão, Partamona helleri. Nossos resultados revelam que P. helleri sem exposição a compostos químicos, alteram seu padrão de preferência por cores ao longo dos meses do ano (i.e., amarelo durante o verão e azul durante o inverno) e que concentrações subletais de imidacloprid, cerconil e clorotalonil são capazes de mo- dificar seu padrão de escolha por cores. Em contrapartida, as abelhas melíferas africa- nizadas mantém a preferência pela cor amarela independentemente das estações do ano e da exposição a imidacloprid, cerconil e clorotalonil, no entanto, tiofanato-metílico não apresentou diferença significativa na preferência pelas cores. Concentrações subletais de imidacloprid também reduziram a atividade de caminhamento em ambas as espécies e taxa respiratória em P. helleri, enquanto o fungicida cerconil alterou a atividade de cami- nhamento de P. helleri e a taxa respiratória de ambas as espécies. No segundo capítulo, buscamos representar as condições encontradas na natureza, sendo que em colônias já es- tabalecidas introduzimos abelhas marcadas que foram submetidas a concentrações equi- valentes as CL30 do inseticida imidacloprid e do fungicida cerconil, onde avaliamos os efeitos na mortalidade e dispersão dos indivíduos dentro da colônia. Nossos resultados mostram que além da mortalidade de indivíduos expostos aos produtos (efeito direto), há também elevada mortalidade de abelhas que não foram expostas diretamente (efeito indireto), e que o fungicida cerconil pode ser capaz de interferir na divisão de tarefas de abelhas operárias na colônia. Em geral, vimos que fungicidas classificados como seguros para as abelhas também podem desencadear uma gama de efeitos subletais prejudici- ais. Portanto, demanda-se mais pesquisas sobre os possíveis efeitos de pesticidas ainda pouco explorados sobre o comportamento de abelhas, como é o caso do fungicida cer- conil. Além disso, é imprescindível que haja mais estudos com abelhas sem ferrão, por serem mais sensíveis aos pesticidas que as africanizadas e por serem mais representativas do cenário Neotropical.Bees are social insects that have great organization and division of labor, in which the destruction of the colony can lead to their death. Research on the adverse effects of pesti- cides on non-target organisms is scarce since products that are considered safe have been reported to be as lethal as neonicotinoid insecticides. In the first chapter of this study, we evaluated under laboratory conditions, the influence of the insecticide imidacloprid and fungicides cerconil, chlorothalonil and thiophanate-methyl on the ability to choose and physiological activities (walking and respiratory rate) of the Africanized honeybees, Apis mellifera, and stingless bees, Partamona helleri. Our results show that P. helleri in natural conditions, without being exposed to chemical compounds, alter its color preference pat- tern during the months of the year (i.e. yellow during summer and blue during winter) and that sublethal concentrations of imidacloprid, cerconil and chlorothalonil are able to change their color preferences. In contrast, A. mellifera retains the preference for yellow regardless of seasons and exposure to imidacloprid, cerconil and chlorothalonil; howe- ver, thiophanate-methyl showed no significant difference in color preference. Sublethal concentrations of imidacloprid also reduced the walking activity of both species and res- piration rate of P. helleri, while the fungicide cerconil altered the P. helleri walking activity and the respiratory rate of both species. In the second chapter, we conducted experi- ments in the field aiming to represent natural conditions. We introduced tagged bees that were submitted to a concentration equivalent to LC30 of imidacloprid and cerconil in established colonies, and evaluated the effects on mortality and dispersion of individuals inside a observation hive. Our results show that in addition to the mortality of individu- als exposed to the products (direct effect), there is also a high mortality of bees that were not exposed directly (indirect effect), and that cerconil may be able to interfere in the di- vision of tasks of worker bees In the colony. In general, we have seen that fungicides classified as safe for bees can also trigger a range of harmful sublethal effects. Therefore, more research is required on the possible pesticide effects on bee behavior that are still little explored, such as the fungicide cerconil. In addition, more studies with stingless bees are needed because they are more sensitive to pesticides compared to Africanized honeybees and consequently more representative in the neotropical scenario.Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológic