Genetic characterisation of an African elephant (Loxodonta africana) population: the role of genetic relatedness in male social groups

Tese de mestrado em Biologia Evolutiva e do Desenvolvimento, apresentada à Universidade de Lisboa, através da Faculdade de Ciências, 2017O elefante da savana africano (Loxodonta africana) é uma espécie altamente social, na qual é observável a separação de machos e fêmeas quando os indivíduos atingem a maturidade sexual. O número de elefantes desta espécie está a diminuir por todo o continente africano, devido à ocorrência histórica e actual de abate de indivíduos para controlo populacional em zonas de maior densidade de elefantes e de caça ilegal, bem como graças à crescente fragmentação do habitat e ocupação humana. Isto potencia o decréscimo da variabilidade genética, que, por sua vez, pode ter impactos negativos na sobrevivência das populações. De facto, aumenta a probabilidade de ocorrer um bottleneck genético, depressão de consanguinidade, e uma diminuição do tamanho populacional efectivo. Este problema pode ser exacerbado quando se tem em conta a presença de barreiras físicas e de populações humanas que impedem a migração de animais e, consequentemente, o fluxo genético. O isolamento populacional aumenta os efeitos da deriva genética e promove a diferenciação genética entre populações. Adicionalmente, os elefantes mais velhos são o principal alvo de caçadores furtivos por apresentarem maiores presas. Estes indivíduos não só têm posições mais centrais em redes sociais, como actuam como um repositório de conhecimento, tanto social como ecológico, para os elefantes mais novos. Remover estes indivíduos pode levar a alterações comportamentais duradouras, que podem mesmo conduzir à redução do fitness reprodutivo. Devido à importância da sociabilidade nesta espécie e do impacto que poderá ter sobre a sua sobrevivência, urge compreender como a semelhança genética e o comportamento estarão associados nos elefantes. É necessário, em particular, estudar este parâmetro entre machos. Estes não só são caçados com maior frequência devido ao tamanho das suas presas, como apresentam comportamentos conflituosos para com humanos. Além disto, enquanto os grupos de fêmeas estão altamente estudados a nível social e genético, ainda pouco se conhece sobre os laços sociais entre machos. Os grupos de fêmeas são matriarcais, formados por até vinte adultos aparentados e as suas crias. Os machos, ao atingirem a adolescência, dispersam do grupo natal. Os elefantes macho são geralmente solitários, pelo que a constituição de tais grupos é altamente variável em termos do número de indivíduos, da sua coesão, duração e composição. No entanto, não existem estudos que explicitem com alto grau de certeza o que determina a sua formação e manutenção, nem existem descrições completas das associações entre machos. Também não é sabido se estas associações têm impacto sobre a sobreposição de áreas vitais. De facto, apesar de os machos não serem territoriais, tendem a evitar outros machos durante a época de cio. É possível que demonstrem diferentes níveis de tolerância a outros machos dependendo da relação social entre eles estabelecida. Caso o parentesco genético seja um factor pertinente para a formação destas relações, espera-se que traga tais benefícios aos mesmos, como a diminuição da agressividade entre machos e um aumento de sucesso reprodutivo. Neste estudo, temos como objectivo primário estudar a genética populacional de uma população de elefantes da savana na África do Sul, mais especificamente nas Associated Private Nature Reserves (APNR), um conjunto de áreas privadas adjacentes ao Parque Nacional Kruger (PNK), na África do Sul, e ao Parque Nacional do Limpopo, em Moçambique. Até à década de 1990, as APNR encontravam-se cercadas, não havendo migração de indivíduos para dentro ou fora da região. Como tal, e tendo em conta a longa longevidade dos elefantes, é possível que ainda sejam visíveis os efeitos deste isolamento a nível genético. Por outro lado, observações efectuadas no campo indicam que se tem dado um aumento populacional. Porém, ainda não foi feita uma análise genética que permita compreender se o aumento populacional está a ser acompanhado por um incremento de diversidade genética. Caso este seja o caso e não seja detectada elevada consanguinidade ou um bottleneck genético, a população da APNR poderá ser ideal para futuros estudos relativos ao impacto do parentesco genético na formação e manutenção de associações sociais entre machos, visto não ser esperado um grande impacto da caça furtiva na população. Logo, é expectável que as associações e comportamentos demonstrados sejam representativos de grupos sociais não perturbados. Para realizar este estudo, foram genotipadas amostras fecais não invasivas de 80 fêmeas e 168 machos da APNR, dos quais 68 são juvenis e 180 são adultos, com um painel de 18 marcadores de microssatélites autossómicos, suplementados por três marcadores de microssatélites para confirmação da identificação sexual. Comparámos ainda os resultados obtidos com 46 elefantes do PNK. Analisámos o nível de diversidade genética e estimámos o tamanho populacional efectivo (Ne = 394.4). Não encontrámos evidências para a existência de um bottleneck genético ou de consanguinidade. Também não foi observável estrutura genética, quer entre os elefantes das APNR e PNK, quer dentro de cada população, para ambos os sexos. O nível de diferenciação genética entre a APNR e o PNK foi igualmente baixo (Fst = 0.0038). Calculámos ainda o nível de parentesco entre os machos e criámos uma rede genética. De seguida, mapeámos esta rede sobre índices preliminares de associação entre 16 machos, não tendo sido obtida uma correlação entre associação social e parentesco genético. No entanto, obtivemos uma correlação entre a proximidade de amostras e parentesco genético, sendo que, a distâncias inferiores a 500 metros, os animais eram mais aparentados geneticamente do que o esperado. Tal demonstra que indivíduos aparentados apresentam pelo menos sobreposição parcial de áreas vitais. Note-se que a componente social deste trabalho carece de uma maior quantidade de observações e de um maior número de machos observados de modo a permitir tirar ilações robustas dos resultados obtidos. Esperamos, assim, obter mais dados sociais no futuro. Os resultados obtidos indicam que esta população apresenta uma boa saúde ao nível da diversidade genética. No entanto, estes resultados poderão advir em parte da existência de migração entre regiões, que poderá introduzir novos alelos na população, e consequentemente encobrir a assinatura genética do isolamento populacional histórico, bem como aumentar o nível de variabilidade genética e o tamanho populacional efectivo. Igualmente, a migração poderá ter sido suficiente para diminuir o nível de diferenciação genética entre os elefantes amostrados nas APNR e no PNK. Como tal, é importante que a população continue a ser protegida, de modo a que a caça furtiva no sul de África não leve à redução da variabilidade genética e à disrupção de grupos sociais. A conservação desta população torna-se ainda mais importante quando se tem em conta o acentuado decréscimo populacional da espécie ao nível do continente africano. Este estudo piloto caracteriza geneticamente uma população de elefantes sul-africana que demonstra a importância do fluxo genético para manter a diversidade genética e mitigar os efeitos nocivos da caça furtiva e do abate de animais. Como tal, a manutenção de conectividade entre parques nacionais e reservas naturais é vital para garantir a migração de elefantes entre populações. Este estudo é ainda um primeiro passo para uma caracterização pormenorizada do modo como o parentesco genético pode explicar tais comportamentos de machos como a escolha de indivíduos com quem se associar e padrões de dispersão.The African savannah elephant (Loxodonta africana) is a highly social species that builds fission-fusion societies, characterized by sex-biased dispersal and complex hierarchies. Elephant numbers have been decreasing throughout Africa due to historic culling and current poaching, as well as habitat fragmentation. This potentiates a decrease of genetic diversity, which can have negative impacts in the population. Moreover, older individuals, which act as repositories of knowledge for younger elephants, are often targeted by hunters. The removal of kin and social associates can lead to lasting behavioral changes, by diminishing strong bonds and reducing reproductive output. We studied a South African savannah elephant population in the Greater Kruger region on the border of Mozambique to determine the genetic and relationship ties that bind individuals, and compared our results to 46 Kruger Park elephants. Our sampled elephants include 80 females and 168 males, of which 68 are juveniles and 180 are adults. We assessed the level of genetic diversity, and found no evidence of a genetic bottleneck, inbreeding or of genetic structure either within or between populations or for each sex. We also estimated the effective population size. We analyzed the pairwise genetic relatedness between males in the study sample to create a genetic network, which we mapped against preliminary association data obtained from field observations of sixteen individually identified bulls. Genetic relatedness and associations were not correlated for these individuals. However, we found evidence that related bulls have at least partially overlapping home ranges. Overall, our results indicate a good genetic health for this population, conducive for the observation of male behaviors of an undisrupted population. This pilot study offers a first genetic characterization of a South African elephant population, and is a stepping stone towards a thorough characterization of how genetic relatedness can explain such behaviors as males’ dispersal and choice of associates