Effects of group size on maternal allocation in a colonial cooperatively breeding bird, the sociable weaver

Tese de mestrado, Biologia Evolutiva e do Desenvolvimento, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2016Para que os indivíduos possam maximizar o seu sucesso reprodutor, a alocação de energia e de recursos na reprodução deve ser equilibrada, tendo em consideração o investimento noutras funções, como fecundidade futura e sobrevivência1. A alocação de conteúdos nos ovos é um mecanismo epigenético através do qual as fêmeas ajustam os recursos durante o desenvolvimento embrionário, afetando profundamente o fenótipo e fitness das crias2,3. A alocação de hormonas e carotenóides presentes nos ovos depende das condições ambientais4 e afeta tanto o comportamento como a fisiologia das crias. A alocação de androgénios (testosterona e androstenediona (A4)) nos ovos depende da dieta alimentar e do ambiente social em que está enquadrada a mãe5–7 e afetam positivamente o crescimento e competitividade das crias8–18. Mães com elevados níveis de stress têm maiores concentrações de corticosterona em circulação no plasma e passam-na passivamente aos seus ovos19,20, o que pode afetar negativamente o crescimento e sobrevivência das suas crias20. Por fim, os carotenóides que participam em funções imunológicas importantes e afetam a cor da plumagem e do bico são apenas adquiridos através dos alimentos e a sua deposição nos ovos depende dessa disponibilidade21–25. Em espécies que têm reprodução cooperativa, indivíduos sexualmente maduros chamados “ajudantes” adiam o início da sua atividade reprodutora e prestam cuidados às crias de outros indivíduos. Estes sistemas são interessantes para estudar alocação maternal por diversas razões: i) as fêmeas podem prever o número de ajudantes antes da reprodução (se os ajudantes forem descendência de um ou de ambos os pais e/ou se os grupos forem estáveis durante o ano); ii) os ajudantes melhoram os cuidados das crias, nomeadamente na quantidade de comida recebida; iii) a variação dos tamanhos dos grupos entre a mesma ou diferentes fêmeas cria uma heterogenia nos cuidados que as crias recebem. Estudos anteriores sugerem que as fêmeas podem contrabalançar os custos da reprodução na presença de ajudantes, reduzindo o tamanho dos ovos e a alocação de nutrientes que sejam custosos, uma vez que os ajudantes irão compensar este menor investimento inicial trazendo alimento extra às crias logo após a eclosão dos ovos26,27. Deste modo, as fêmeas conseguem beneficiar da ajuda, poupando energias e/ou recursos para próximas posturas ou para a sua própria sobrevivência, permitindo-lhes maximizarem o sucesso reprodutor ao longo da vida. Adicionalmente à reprodução cooperativa, pode também ocorrer incubação assíncrona. Esta ocorre em várias espécies de aves e carateriza-se pelos progenitores começarem a incubar antes de a postura estar completa28. Consequentemente, a eclosão dá-se também de forma assíncrona, do primeiro para o último ovo colocado, criando-se assim uma hierarquia entre as crias29,30. As crias que nascem em último lugar terão que competir com as crias mais velhas e maiores, tendo por isso menores possibilidades de sobrevivência31. Esta estratégia ocorre normalmente em ambientes onde a sobrevivência de posturas completas nem sempre é possível, assegurando a sobrevivência de pelo menos uma cria (hipótese da redução da ninhada)32. Quando as condições do meio são mais favoráveis, dando a todas as crias maiores probabilidades de sobrevivência, as fêmeas poderão compensar pelos efeitos adversos da hierarquia criada pela incubação assíncrona (hipótese do ajuste da incubação assíncrona)33 e depositar hormonas que potenciem o crescimento rápido das crias mais novas- O número de ajudantes afeta positivamente as condições nas quais as crias são criadas e por isso, poderá afetar a probabilidade de sobrevivência. Por um lado, poucos ajudantes num grupo poderão não providenciar as condições necessárias para alimentar uma postura completa e as fêmeas podem enviesar a alocação de nutrientes que são custosos (carotenoides, proteínas e lípidos) para o primeiro ovo da postura, que é o que tem maior probabilidade de sobreviver. Por outro lado, um número elevado de ajudantes poderá fornecer boas condições e favorecer a sobrevivência de posturas completas. Neste caso, as fêmeas poderão compensar as diferenças de hierarquia através da deposição de androgénios nos últimos ovos da postura de modo a potenciar a competição e crescimento das crias mais novas. Contudo, a produção dos últimos ovos da postura tem maiores custos, visto estes serem produzidos depois do pico de maior exigência energética34, sendo que as fêmeas poderão estar particularmente stressadas durante este período e, assim, transmitir passivamente maiores concentrações de corticosterona. O tecelão social, Philetairus socius, é um passeriforme endémico da África Austral, com reprodução cooperativa facultativa35. Os indivíduos desta espécie podem reproduzir-se em pares ou assistidos por um máximo de oito ajudantes (na população estudada). Os ajudantes contribuem para a alimentação das crias e são, na sua maioria, descendentes de um ou de ambos os progenitores. Esta espécie vive em ambientes secos e imprevisíveis, onde a reprodução está ligada à ocorrência de chuvas e onde ocorre predação elevada dos ovos e das crias36. A esperança de vida relativamente longa e a variabilidade das condições de reprodução são favoráveis à evolução de estratégias flexíveis ao nível da alocação maternal nesta espécie. Um estudo anterior em tecelões sociais mostrou que as fêmeas assistidas por ajudantes depositam menores níveis de androgénios e corticosterona nas gemas do primeiro ovo de cada postura comparativamente às fêmeas que se reproduzem em pares27. No entanto, o padrão encontrado no primeiro ovo pode não ser representativo da postura completa, pelo que o estudo dos restantes ovos da postura é essencial para o conhecimento das estratégias reprodutivas nesta espécie. Espera-se que nesta espécie a alocação maternal de nutrientes custosos e de hormonas varie com o número de ajudantes e de acordo com a sequência da postura, uma vez que a redução da ninhada é comum nesta espécie e os custos de produção dos ovos variam de acordo com a ordem de postura. O objetivo deste estudo é, pois, investigar o efeito do número de ajudantes na alocação maternal de acordo com a sequência da postura em tecelões sociais. Para determinar o investimento total em cada ovo, 399 posturas foram pesadas durante a época reprodutiva (entre Setembro 2014 e Janeiro 2015), sendo que o tamanho do grupo e a sequência dos ovos foram determinados para 101 posturas. Para o estudo da alocação maternal a nível dos componentes dos ovos recolheram-se 36 posturas, das quais determinou-se o peso do albúmen e da gema e analisou-se os níveis de proteínas, lípidos, carotenóides e hormonas (corticosterona, testosterona e A4) presentes nas gemas de cada ovo. Destas 36 posturas, o tamanho do grupo e a sequência da postura foram determinados para 18 posturas. Os resultados mostraram que as fêmeas diminuem o tamanho dos ovos até certo número de ajudantes (4 ajudantes). Pelo contrário, fêmeas que se reproduziram em grupos contendo mais de 4 ajudantes puseram ovos maiores, sobretudo no segundo ovo da postura, possivelmente devido ao aumento do nível de albúmen. A gema e as proteínas apenas aumentaram com o número de ajudantes e não dependem da sequência em que os ovos foram colocados. Este resultado sugere que a fêmea aumenta o conteúdo dos ovos quando se reproduz em grupos grandes porque os custos de alimentar as crias (com maiores tamanhos e consequentemente maiores exigências alimentares) é apenas suportado quando muitos ajudantes estão presentes. Em relação à alocação dos componentes dos ovos, as proteínas, carotenóides, androgénios e corticosterona variaram segundo a ordem de postura independentemente do número de ajudantes. Fêmeas depositaram mais carotenóides e androgénios (testosterona e A4) nos primeiros ovos. Nos últimos ovos, depositaram mais proteínas e corticosterona. Este resultado está de acordo com os constrangimentos da reprodução assíncrona, mostrando que existe um maior investimento por parte das fêmeas nos primeiros ovos. Por fim, os níveis de lípidos investidos variaram entre ovos da mesma postura de acordo com o número de ajudantes: fêmeas pertencentes a grupos com um grande número de ajudantes aumentaram as quantidades de lípidos com a sequência em que foram colocados e em grupos pequenos diminuíram com a sequência. Este resultado sugere que as fêmeas que se reproduzem em grupos grandes poderão compensar os efeitos negativos da incubação assíncrona através da deposição de mais lípidos nos últimos ovos e favorecer a sobrevivência da postura completa. Em grupos pequenos, o número de ajudantes não é muitas vezes suficiente para que todas as crias da postura sobrevivam e, por isso, as fêmeas poderão favorecer os primeiros ovos através de um investimento maior em lípidos. Este estudo mostra a importância de se considerar a sequência da postura para se estudar o efeito do tamanho do grupo na alocação materna em espécies que se reproduzem cooperativamente.In cooperatively breeding species, individuals called “helpers” assist breeders by providing care to their offspring. In these species, mothers reduce egg size and costly nutrients when assisted by helpers. This strategy may vary according to laying sequence, given the different costs of egg production and the survival probability of chicks within the clutch. Nonetheless, it is not known whether the group size affects maternal allocation according to the laying order. On one hand, when the number of helpers does not provide favourable conditions to feed the entire clutch, mothers may bias the allocation of costly nutrients in first-laid eggs and promote hierarchical differences between siblings. On the other hand, as large groups provide good rearing conditions, females may mitigate the hierarchical differences and facilitate the survival of complete broods. In this study, I analysed the effect of group size on egg mass and egg composition (albumen and yolk mass, proteins, lipids, carotenoids, hormones) according to laying sequence in a cooperatively breeding bird, the sociable weaver (Philetairus socius). The results showed that females breeding in small groups laid smaller eggs whereas in groups with more than 4 helpers, females produced bigger eggs (particularly the second eggs), possibly due to an increase in albumen mass. Both yolk and proteins increased with group size and did not depend on the laying sequence. In addition, I found an effect of laying sequence on egg composition with first-laid eggs having higher levels of carotenoids and androgens and later-laid eggs more proteins and corticosterone. Lastly, in big groups, the levels of lipids increased with laying order whereas in small groups they decreased. This study clarifies the maternal allocation strategies in this species and shows the importance of considering laying order when investigating the effect of group size on female allocation in cooperative breeders