Intertidal benthic diatoms of the Tagus estuary : taxonomic composition and spatial-temporal variation

Tese de doutoramento, Biologia (Biodiversidade), Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2010The taxonomic composition of intertidal benthic diatom communities of many estuarine and coastal areas worldwide is still fairly unknown. In order to increase knowledge on the biodiversity and community structure of the intertidal benthic diatoms of the Tagus estuary, a two-year survey was carried out in 6 stations with distinct sediment structure. The main output of the study is the Identification Guide which is supplemented by 1019 micrographs (volume 2). This detailed systematic account of 185 diatom taxa observed includes: morphological descriptions and comparisons to similar species, as well as information on biogeography and autoecology. Moreover, the structure of the diatom communities was characterized by its diversity and other features related to community physiognomy, such as size-class or life-form distribution. Temporal patterns were clearly subordinate to spatial ones; mud content was found to be the environmental variable most correlated to the multivariate patterns of the biotic data. The level of physical disturbance of the sediment was found to be responsible for the structure of the diatom communities as it controls the interplay between two different functional groups composing the diatom assemblages: the epipelon and the epipsammon. The epipelon, a less diverse community, mainly composed of medium-sized species, shows a certain degree of seasonal variation. This community dominates sheltered areas and its occurrence can be predicted by the mud content of the sediment, a good indicator of the level of sediment exposure. The epipsammon, a very diverse community composed by minute species, does not show temporal patterns. Its occurrence is conditioned by the presence of the substrate (i.e. sandgrains) that is colonized by several types of life-forms. Alternatives to species-level identification were examined in order to bridge the gap between functional and structural ecological studies. The major multivariate patterns were mostly replicated but with unequal success. Species presence/absence and genus-level abundance data generated the best results. However, the temporal patterns were clouded by the decrease in taxonomical resolution or the loss of abundance data. The great intrinsic value of biodiversity assessment, even of microscopic organisms, is recognized and well established nowadays. Floristic studies made in conjunction with ecological-oriented research on microphytobenthos enhance our understanding of the structure and function of this important community and provide much needed data on the biogeography and autoecology of these microorganisms. Key words: diatoms, ecology, taxonomy, microphytobenthos, spatial-temporal distribution, diversity, epipelon, epipsammon, life-form, community, intertidal flat, estuary.As diatomáceas bênticas são o componente principal das comunidades de algas microscópicas que colonizam as zonas de sedimentos intertidais na maioria dos estuários e áreas costeiras da costa atlântica europeia, formando extensos biofilmes à superfície desse sedimentos. Essas comunidades são também conhecidas como microfitobentos (MPB) e são responsáveis pela elevada produção primária nos espraiados de maré, que pode corresponder a 50% do total da produção primária estuarina (Underwood & Kromkamp 1999). As diatomáceas presentes nessas comunidades têm sido tradicionalmente classificadas como epipsâmicas, quando vivem agarradas a partículas de areia, e epipélicas, quando vivem em sedimentos vasosos. No entanto estas definições foram consideradas demasiado simplistas por alguns autores (Sabbe 1997), tendo sido mesmo rejeitada por outros (de Jonge 1985). Grande parte da investigação científica sobre o microfitobentos tem sido focada em diversos aspectos da sua ecologia funcional como, por exemplo, os padrões espácio-temporais de biomassa e/ou de produção primária, o seu papel na circulação de nutrientes ou em detalhes ligados à sua ecofisiologia (e.g. ritmos migratórios endógenos dos biofilmes microfitobênticos). Apesar ter sublinhado o papel fundamental que o microfitobentos tem para o funcionamento dos ecossistemas estuarinos, este género de investigação tende a considerar os biofilmes de microfitobentos como um todo (uma “caixa-negra”) ou então a limitar o estudo da estrutura das comunidades microfitobênticas à análise pigmentar, recorrendo cromatografia líquida de alta precisão (HPLC). A análise pigmentar, no entanto, apenas permite estabelecer a identidade e a contribuição de cada grupo de microalgas que constituem esse biofilmes (e.g. diatomáceas, euglenófitas e cianobactérias), mas não fornece mais informação sobre a estrutura taxonómica contida em cada uma dessas fracções. Por outro lado, os estudos florísticos que se debruçam sobre a estrutura dessas comunidades e/ou a taxonomia das espécies que as constituem são comparativamente mais raros que os estudos funcionais, havendo igualmente um divórcio cada vez mais claro entre estas duas vertentes (Underwood 2005, Underwood & Barnett 2006). As dificuldades associadas aos estudos florísticos das comunidades de diatomáceas bênticas estuarinas são inúmeras e encontram-se resumidas na introdução desta tese (capítulo 1). Como resultado, pouco se sabe da auto-ecologia e da taxonomia de muitas das espécies diatomáceas bênticas intertidais. Além disso, a biodiversidade e a estrutura das comunidades praticamente desconhecida em muitas áreas costeiras e estuários, entre os quais o estuário do Tejo. Esta tese tem como principais objectivos: (1) identificar, descrever e ilustrar as espécies que compõem as comunidades de diatomáceas bênticas dos substratos móveis intertidais do estuário do Tejo; (2) determinar os diferentes tipos de comunidades de diatomáceas bênticas, descrever a suas variações espácio-temporais e relacioná-las com as variáveis ambientais; (3) avaliar e comparar o desempenho de alternativas à identificação ao nível das espécies, na detecção de padrões espácio-temporais nas comunidades de diatomáceas bênticas estuarinas. De forma a aumentar o conhecimento sobre a composição taxonómica e estrutura das comunidades de diatomáceas bênticas intertidais do estuário do Tejo, um programa de amostragem foi conduzido durante 2 anos (2003-2004) em 6 estações de amostragem com estrutura sedimentar distinta e organizadas em 2 transectos, tendo um sedimento mais vasoso e outro sedimento mais arenoso. A área de estudo, bem como o estuário do Tejo, são descritos no capítulo 2. Na primeira parte desta tese é descrita a estrutura e a variação espácio-temporal das comunidades de diatomáceas bênticas encontradas nas 6 estações de amostragem durante o período de estudo. A estrutura das comunidades de diatomáceas foi caracterizada não só em termos da sua composição taxonómica e diversidade, mas também através da sua fisiognomia. Neste estudo, o termo “fisiognomia das comunidades” foi utilizado no sentido botânico clássico do termo, isto é, referindo-se a aspectos podem ser ligados à aparência e tipo de “formação vegetal” como, por exemplo, a distribuição dos indivíduos encontrados em classes de tamanho ou descriminando as diferentes “formas de vida” presentes. Todos estes termos encontram-se definidos no capítulo dedicado ao material e métodos (capítulo 3). A dinâmica dos padrões espácio-temporais na estrutura das comunidades de diatomáceas foi determinada utilizando métodos estatísticos não-paramétricos de análise multivariada, baseados em similaridades Bray-Curtis, e que derivam de uma matriz de abundâncias de espécies (Clarke & Warwick 2001). Adicionalmente, essa matriz biótica foi correlacionada, também através de métodos estatístico não-paramétricos (BIO-ENV), com a matriz das variáveis ambientais. Os resultados deste trabalho são apresentados no capítulo 4 e discutidos em detalhe no capítulo 5. Os padrões temporais foram claramente subordinados aos padrões espaciais, de acordo com a análise de similaridades (ANOSIM). Em termos espaciais, parece haver uma separação clara das amostras por estação de amostragem, ao passo que, em termos temporais, apenas nas estações de sedimento vasoso houve uma separação significativa entre amostras colhidas no Inverno/Primavera e as amostras colhidas no Verão/Outono. As amostras das estações arenosas e as amostras provenientes das estações de sedimento vasoso mostraram ter o menor grau de similaridade. Embora menos evidente, houve também uma distinção entre amostras provenientes de estações arenosas com texturas sedimentares diferentes. A análise da composição e da fisiognomia comunidades demonstrou que as diferenças entre povoamentos das estações de amostragem eram taxonómicas, sendo também dependentes das abundâncias das espécies presentes. Por outro lado, essas diferenças puderam ser replicadas pelas diferenças entre as proporções relativas dos dois grupos funcionais (i.e. o epipsammon e o epipelon) ou na distribuição das formas de vida que estão incluídas em cada desses grupos funcionais. Os povoamentos encontrados em sedimentos muito vasosos tinham uma diversidade baixa, sendo dominadas apenas por algumas espécies de diatomáceas birafídeas e móveis como Navicula spartinetensis, Navicula gregaria, Gyrosigma fasciola e Cylindrotheca signata. As amostras provenientes das estações mais vasosas tiveram as similaridades intra-estação mais baixas. Estas comunidades mostraram, ainda, um certo grau de sazonalidade, causado pela alternância temporal das espécies que foram dominando sucessivamente os povoamentos durante o período de estudo. Em relação à fisiognomia das comunidades encontradas nas estações mais vasosas, houve uma quase total dominância de formas epipélicas móveis, embora também seja de registar a presença um pequeno grupo de formas diminutas e imóveis (e.g. Cymatosira belgica). Estas formas comportam-se, aparentemente, como partículas de silte, usando a ressuspensão dos sedimentos como forma de dispersão (viz. Sabbe 1997). Em termos da distribuição das classes de tamanho, estes povoamentos foram dominados por diatomáceas de tamanho médio (i.e. 250-1000 μm3), um grupo composto maioritariamente por espécies de Navicula. Houve também grupo menos abundantes de espécies grandes (i.e. >1000 μm3) e de espécies pequenas (i.e. 100-250 μm3). As espécies muito pequenas (i.e. <100 μm3) estiveram praticamente ausentes nas estações vasosas. Os povoamentos de diatomáceas presentes nas estações arenosas apresentaram diversidades bastante mais elevadas que os presentes nas estações vasosas e não mostraram nenhum padrão sazonal, mantendo-se a estrutura das comunidades constante ao longo de todo o período de estudo. Estas comunidades eram tipicamente formadas por diatomáceas pequenas ou muito pequenas (i.e. com um biovolume <250 μm3), sendo compostas por variadas formas de vida epipsâmicas. Uma das formas de vida mais importantes nas estações arenosas foi o grupo formado por pequenas espécies móveis pertencentes aos géneros Navicula (e.g. N. viminoides, N. aff. aleksandrae; N. germanopolonica), Fallacia, Nitzschia ou Cocconeiopsis. Outra forma de vida bastante comum nessas estações foi a das espécies prostradas, que vivem mais firmemente agarradas aos grãos de areia. Estas espécies podem ser birafídeas (e.g. Biremis lucens, Catenula adhaerens, Catenula sp.1) ou monorafídeas como Planothidium delicatulum e espécies do género Cocconeis (e.g. C. hauniensis, C. peltoides e C. pelta). As espécies arafídeas, que se encontram ligadas à superfície dos grãos de areia por um pedúnculo de mucilagem, correspondem a uma terceira forma de vida epipsâmica. Estas espécies pedunculadas pertenciam essencialmente aos géneros Opephora e Fragilaria (e.g. O. guenter-grassii, Opephora sp.1) e ocorreram quase exclusivamente na estação mais elevada do transecto arenoso. Esta estação distinguia- se também por ser composta por sedimento arenoso de calibre médio e fino. As restantes estações arenosas eram compostas principalmente por areias de calibre médio e grosseiro, tendo também uma maior fracção de sedimento vasoso. Este último facto parece ter contribuído para distinção entre os povoamentos encontrados na primeira estação dos das outras estações arenosas, pois com o aumento do conteúdo em vasa aumentou também a importância relativa das diatomáceas epipélicas, enquanto a abundância relativa das pequenas espécies epipsâmicas móveis (e.g. Navicula germanopolonica; N. bozenae) diminuiu drasticamente. De facto, este estudo confirmou a importância fundamental que o tipo de sedimento tem na estrutura das comunidades estuarinas de diatomáceas bênticas encontradas em substratos móveis intertidais. De acordo com a rotina BIO-ENV, que relaciona as variáveis ambientais à matriz de abundância das espécies, o conteúdo em vasa (i.e. siltes e argilas) mostrou ter maior correlação significativa com a matriz biótica, apresentando uma correlação elevada (ρ = 0.863, p