Homing in Lipophyrs pholis: an evolutionary perspective

Tese de mestrado. Biologia (Biologia Evolutiva e do Desenvolvimento). Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2014Lipophrys pholis é uma das espécies de blenídeos mais comuns da zona costeira Portuguesa. Residente em poças da zona intertidal, esta espécie apresenta um comportamento exploratório bastante desenvolvido durante o período de preia-mar, onde pode estar implícita a sua capacidade para memorizar características do território. Alguns autores sugerem que esta espécie de peixes não apresenta uma distribuição aleatória. Ao invés, selecionam ativamente determinadas poças de maré disponíveis na sua área vital. Durante a época de reprodução, que decorre de Outubro a Maio, os machos de L. pholis nidificam geralmente dentro de fendas e buracos, os quais podem ficar emersos por longos períodos de tempo durante o período baixa-mar. Em alternativa estes machos também podem nidificar sob pedras, onde em ambos os casos, as fêmeas, que não fornecem quaisquer cuidados parentais, depositam os ovos. Encontrar e escolher o ninho certo é crucial para os machos terem sucesso reprodutor pois são estes que prestam os cuidados parentais. Em alguns estudos é mencionado que a agregação de ninhos e a proximidade entre machos é um fator importante para a atração das fêmeas. Assim, o conhecimento prévio das características específicas de uma determinada área, ou seja, a localização de potenciais refúgios, locais de nidificação, bem como o conhecimento de rotas de fuga preferenciais, pode desempenhar um papel importante na sobrevivência destes peixes, os quais, estão sujeitos a elevada pressão predatória. A memorização da posição dos refúgios e dos ninhos bem como a direção das rotas de fuga preferenciais têm como referencial pistas visuais conspícuas do habitat. Estas pistas visuais conspícuas “landmarks” são integradas a nível cerebral num referencial de “landmarks”, formando mapas espaciais da área familiar que os peixes usam para uma constante atualização da sua localização. As pistas do terreno podem ser proximais, i.e. localizadas dentro das poças habitadas pelos peixes, ou distais, i.e. localizadas fora das poças. Experiências de orientação mostraram que os indivíduos desta espécie também conseguem determinar a direção da área de residência a partir de locais não familiares localizados a várias dezenas de quilômetros do local de captura. Com este trabalho pretende-se, através da análise de registos de presenças de L. pholis ao longo de três anos sucessivos, testar a capacidade de homing e mais concretamente testar a fidelidade dos machos aos locais de nidificação e aos ninhos em particular. O comportamento de homing é definido no seu sentido restrito como o regresso de um animal a um local espacialmente definido onde possui um abrigo. Um dos benefícios do homing é que assegura que o animal volta a uma área familiar, conferindo-lhe assim uma vantagem adaptativa (ver acima), apoiando a ideia de que a familiaridade é importante para a sobrevivência dos indivíduos. A maioria dos estudos sobre homing, em peixes intertidais rochosos, indica que embora os peixes regressem muitas vezes a um local específico, geralmente não estão exclusivamente vinculados a esse local. Assim, um peixe pode utilizar uma rede de locais ou abrigos, mais ou menos desenvolvida, que visita regularmente, sem estar permanentemente ligado a nenhum deles. Em L. pholis, e considerando que se trata de uma espécie aparentemente não-migratória, questiona-se qual será a funcionalidade de um sistema de navegação tão desenvolvido? Uma vez que se trata de uma população aberta a viver no seu habitat natural, e como não dispomos de meios que nos permitam registar os movimentos diários dos indivíduos, neste estudo utilizamos como uma aproximação de homing a capacidade que os machos adultos têm para retornar aos mesmos locais de nidificação após uma ausência mais ou menos prolongada durante o período não reprodutor. Assim, desde 2011 temos vindo sistematicamente a marcar e registar a presença de animais adultos de uma população de L. pholis estabelecida no Cabo Raso, Cascais, Portugal. No total, 211 animais adultos foram capturados e marcados individualmente com recurso a marcação electrónica por meio de cirurgia, libertados e seguidos periodicamente. Cento e quinze indivíduos foram recapturados considerando um intervalo mínimo de tempo nunca inferior a quinze dias após a data da sua marcação. A inspeção da área de estudo foi realizada duas vezes por mês durante os dias de maior amplitude de maré (i.e. no período de lua nova e de lua cheia). Durante as inspeções procurou-se ativamente registar a presença dos animais marcados. Indivíduos novos (i.e. adultos não marcados) e encontrados durante as inspeções, dentro da área de estudo, foram sendo sucessivamente marcados. A presença, posição relativa (coordenadas do local) e medidas corporais foram registadas para todos os peixes capturados. Para identificar os abrigos durante estes três anos, várias marcações metálicas foram inseridas na rocha com a ajuda de um berbequim. Ninhos espacialmente próximos uns dos outros foram agregados em secções. Foram ainda calculadas as distâncias entre as diversas secções de ninhos assim como as distâncias particulares entre os diversos ninhos. Estando descrito que esta espécie apresenta uma maior atividade exploratória durante a preia-mar do período diurno, assumiu-se que, se os peixes marcados, que apresentam posteriormente registo de recaptura, não foram amostrados é porque se encontram noutro local fora da área de amostragem. A análise dos registos de recaptura mostrou que os machos de L. pholis, em geral, passam significativamente mais tempo na área amostrada durante a época de reprodução do que fora da época de reprodução. O mesmo não se verifica nas fêmeas com uma presença homogénea dentro e fora da época de reprodução. Interessante é que 54% dos machos regressaram ao mesmo ninho em épocas de reprodução distintas e esse número aumenta para 83% se considerarmos o comportamento de fidelidade ao sector. Importante de mencionar é o facto de que as maiores distâncias entre recapturas observadas correspondem a indivíduos que foram capturados e marcados primeiramente em poças e posteriormente reencontrados em ninhos. O retorno dos machos ano após ano às mesmas áreas de nidificação, suporta a hipótese de que os peixes adquirem e armazenam vasta informação do meio envolvente utilizando-a posteriormente aquando do retorno em épocas de reprodução distintas. As observações resultantes deste trabalho indicam que os machos de L. pholis têm um comportamento de homing, mas mais importante é que representam um caso extremo deste comportamento, particularizando a sua fidelidade à área local até ao nível do ninho (ou seja, eles apresentam um comportamento de nest fidelity). Uma vez que nos é impossível seguir estes indivíduos devido a limitações técnicas (não existem dispositivos de GPS para estes animais), permanece em aberto a distância coberta nestas hipotéticas migrações verticais sazonais. Em conjunto, esses resultados suportam a ideia de que os mecanismos de navegação são característica geral dos vertebrados e que poderão ter evoluído a partir dum ancestral comum e manter-se nas diferentes classes: Peixes (e.g. salmões e enguias), anfíbios (e.g. salamandras), aves (e.g. pombo-correio), mamíferos (e.g. elefantes e morcegos) e répteis (e.g. tartarugas marinhas). Curiosamente, um artigo recentemente publicado em gobídeos, onde foram testadas as capacidades de memorização e aprendizagem, sugere que o comportamento de orientação/navegação está dependente da história de vida das espécies em questão. Numa arena artificial onde foram simulados os ciclos de maré, as espécies que habitam o intertidal rochoso, e contrariamente às espécies que habitam em areia aprendem rapidamente a memorizar a posição de poças o que lhes permitem evitar a sobre-exposição ao sol aquando do recuo da maré. Os autores sugerem que a ausência de necessidade das espécies que habitam em areia em procurar locais de abrigo contribuiu claramente para este resultado. Assim, dependendo do ambiente onde os animais estão inseridos e através de seleção natural os comportamentos de orientação/navegação poderão ser otimizados ou reduzidos.Lipophrys pholis is one of the most common species of blennies that inhabits the Portuguese rocky shores. Usually residing in intertidal rocky pools, they perform exploratory behavior during high tide, which may elicit their ability to memorize terrain characteristics. For a non-migrant species, it has excellent homing abilities. Despite the ability to memorize the position of refuges based on conspicuous visual cues, displacement experiments showed that they can determine the homeward direction even at unfamiliar places tens of kilometers away from their home range; they can perform true navigation. But, why does a non-migrant species need such complex navigational skills? To answer this question we have started tagging adult animals from a population of L. pholis at Cabo Raso, Cascais, Portugal in 2011. Adults were captured, tag individually with a microchip introduced into the abdominal cavity and subsequently released in the place where they were previously captured. During field inspections, performed twice a month (i.e. during days of new and full moon), we actively searched for the presence of tagged animals as well as for new animals to be tagged. The presence, relative position (spatial coordinates) and body measures were recorded for all fish. The findings showed that many males return to the same area and to particular nests (i.e. Nest-site fidelity) in successive breeding seasons supporting the hypothesis that fish acquire large information of the surroundings, which they may use when returning to a previous breeding area. Therefore, these findings suggest that navigational mechanisms are widespread in vertebrates and may have evolved from a common ancestor to the different classes. A recent publication on gobies suggested that depending on the habitat where species live, natural selection have evolved to maximize or reduce the use of the navigational skills