Peripatric speciation in an endemic Macaronesian plant after recent divergence from a widespread relative

Se cree que la Scrophularia lowei macaronésica surgió de la extensa S. arguta sobre la base de varios estudios filogenéticos del género, pero el muestreo ha sido limitado. Aunque estas dos especies anuales son morfológicamente distintas, el origen de S. lowei no está claro porque faltan estudios genéticos centrados en esta especie macaronésica. Estudiamos 5 poblaciones de S. lowei y 25 de S. arguta para determinar la relación de ambas especies e inferir el origen geográfico de S. lowei. El momento de la divergencia y diferenciación de S. lowei se infirió mediante el análisis de datación de la región ITS. Se realizó un análisis filogenético de dos regiones de ADN nuclear (ITS y ETS) y dos cloroplastos (psbJ-petA y psbA-trnH) para estudiar la relación entre las dos especies, y se analizó la diferenciación genética mediante AMOVA. La construcción de la red de haplotipos y el análisis filogeográfico bayesiano se realizaron utilizando regiones de ADN de cloroplasto y se realizó un análisis de agrupamiento espacial en un conjunto de datos combinado de todas las regiones estudiadas. Nuestros resultados indican que ambas especies constituyen un clado bien soportado que divergió en el Mioceno y se diferenció en el Mioceno tardío-Pleistoceno. Aunque S. lowei constituye un clado bien soportado según el nDNA, el cpDNA reveló una relación cercana entre S. lowei y S. arguta occidental canaria, un hallazgo respaldado por el análisis de agrupamiento espacial. Ambas especies tienen una estructura poblacional fuerte, con la mayor variabilidad genética explicada por las diferencias entre las poblaciones. Por lo tanto, nuestro estudio respalda una especiación peripátrica reciente de S. lowei, un taxón que difiere morfológicamente y genéticamente a nivel de ADNn de su pariente más cercano, S. arguta, pero no según el ADNcp, de las poblaciones macaronesias más cercanas de esa especie. Además, una reciente dispersión de S. arguta a Madeira desde las Islas Canarias o Selvagens y una rápida diferenciación morfológica después de la colonización para generar S. lowei es la hipótesis más probable para explicar el origen del último taxón.The Macaronesian Scrophularia lowei is hypothesized to have arisen from the widespread S. arguta on the basis of several phylogenetic studies of the genus, but sampling has been limited. Although these two annual species are morphologically distinct, the origin of S. lowei is unclear because genetic studies focused on this Macaronesian species are lacking. We studied 5 S. lowei and 25 S. arguta populations to determine the relationship of both species and to infer the geographical origin of S. lowei. The timing of S. lowei divergence and differentiation was inferred by dating analysis of the ITS region. A phylogenetic analysis of two nuclear (ITS and ETS) and two chloroplast (psbJ–petA and psbA–trnH) DNA regions was performed to study the relationship between the two species, and genetic differentiation was analysed by AMOVA. Haplotype network construction and Bayesian phylogeographic analysis were conducted using chloroplast DNA regions and a spatial clustering analysis was carried out on a combined dataset of all studied regions. Our results indicate that both species constitute a well-supported clade that diverged in the Miocene and differentiated in the Late Miocene-Pleistocene. Although S. lowei constitutes a well-supported clade according to nDNA, cpDNA revealed a close relationship between S. lowei and western Canarian S. arguta, a finding supported by the spatial clustering analysis. Both species have strong population structure, with most genetic variability explained by inter-population differences. Our study therefore supports a recent peripatric speciation of S. lowei—a taxon that differs morphologically and genetically at the nDNA level from its closest relative, S. arguta, but not according to cpDNA, from the closest Macaronesian populations of that species. In addition, a recent dispersal of S. arguta to Madeira from Canary Islands or Selvagens Islands and a rapid morphological differentiation after the colonization to generate S. lowei is the most likely hypothesis to explain the origin of the last taxon.• Ministerio de Ciencia e Innovación. Proyecto CGL2011- 24140 • Junta de Extremadura y parcialmente Fondos Europeo de Desarrollo Regional. GR15062peerReviewe