Management and diseases' spread in declining silver fir (Abies alba) forests of the Spanish Pyrenees: the case of Armillaria, Heterobasidion annosum, Viscum album and Melampsorella caryophyllacearum

El decaïment de l'avet (Abies alba) va començar als anys 90 als Pirineus espanyols sense unacausa clara que l'expliqués. Les condicions climàtiques de la darrera part del segle XX semblen estar associades al començament d'aquest fenomen. Paral·lelament als processos de decaïment, apareixen nombroses alertes de plagues i patògens que afecten aquests boscos, fet que fa necessari conèixer la relació entre aquests agents biòtics i l'actual decaïment. Els Pirineus han estat utilitzats per l'home durant segles; la gestió i la dinàmica dels Pirineus, han de ser també considerats quan es pretén i) entendre si les condicions ambientals, la gestió i la dinàmica forestal estan associades a l'actual decaïment de l'avet, parant especial atenció al paper que determinats patògens com ara Viscum àlbum, Armillaria, Heterobasidion annosum i Melampsorella caryophyllacearum puguin tenir en el procés, mitjançant; ii) l'estudi de la seva epidemiologia i la identificació de quina és la gestió associada a la seva incidència i severitat.Es van mesurar 29 parcel·les escollides a l'atzar en avetoses dels Pirineus. A cada una de les parcel·les es va mesurar el decaïment dels arbres i la presència de patògens o plagues. Es vamesurar, també, la incidència d'Armillaria i H.annosum a l'interior dels arbres, mitjançant el cultiu de cilindres de fusta extrets de l'interior del tronc. Es va mesurar la presència de patògens a les soques i als arbres morts. Les soques i els arbres morts van ser utilitzats per estimar la composició d'espècies arbòries que hi havia en un passat. Es van mesurar 42 variables per tal de descriure els arbres, les condicions ambientals i la gestió que s'havia dut a terme en cada una de les parcel·les. Es van recollir mostres d' Armillaria i H. annosum, es van cultivar i es van identificar mitjançant tècniques moleculars d'anàlisi de l'ADN. Per examinar algunes de les hipòtesis plantejades va ser necessari emprar models mixtos no lineals a causa de la falta de normalitat i de la correlació espacial de les dades. Un 15% i un 10% dels avets dels Pirineus estaven defoliats i cloròtics, respectivament. Els arbres de l'estrat dominant eren els que presentaven més decaïment. Cap característica de la massa es va trobar associada al decaïment dels arbres. Es va observar que l'avet havia augmentat la seva àrea basimétrica en els últims anys i que els pins (Pinus sylvestris i P. uncinata) n'havien perdut. Les pèrdues d'àrea basimétrica de l'avet van ser, en la majoria dels casos, degudes a augments d'àrea basimétrica de faig (Fagus sylvatica); aquest fet es va trobar associat a la presència de danys sobre la regeneració d'avet produïts per ungulats. La presència de V. album es va veure associada a la mortalitat i al decaïment de l'avet. En boscos purs es va observar que V. album s'havia dispersat fàcilment entre i dins dels arbres, però en masses mixtes la dispersió de V. album semblava significativament reduïda. H. abietinum va ser identificat als Pirineus i la seva severitat a les soques era més alta en aquells boscos on les tallades havien afectat un major percentatge d'avet respecte a altres espècies forestals. La presència de H. abietinum es va veure associada amb la presència de V. album. La mortalitat d'avet era més gran quan els dos patògens apareixien junts. El rovell M. caryphyllacearum es va trobar associat al decaïment de l'avet. Aquest és un fong comú als Pirineus i la seva severitat era més alta en masses amb una major presència de plantes tolerants a l'ombra al sotabosc. A. cepistipes és l'espècie del gènere Armillaria més freqüent a les avetoses. A. ostoyae es va trobar més freqüentment en masses situades a major altitud, i on l'avet estava colonitzant més ràpidament altres tipus de bosc. El decaïment de l'avet és relativament baix i és més evident en els arbres dominants de la massa, cosa que suggereix que es podria tractar d'aquells arbres deixats després de les tallades com a arbres de llavor. V. album sembla ser el patogen amb un paper més important en el decaïment de l'avet. La seva severitat podria estar associada a l'augment de la temperatura als Pirineus i podria haver estat afavorida per la presencia de H. abietinum. Armillaria sembla tenir un paper notable en la dinàmica dels boscos de pi i avet. M. caryophyllacearum sembla trobar unes millors condicions per infectar avets en masses tancades que en masses obertes. Un augment de la sequera als Pirineus sembla que ha incitatel decaïment de les avetoses. La gestió sembla que en general ha afavorit l'avet, però podria haver predisposat determinats arbres a decaure. L'augment de la diversitat d'espècies i la reducció de la competència s'haurien d'examinar com a possibles tècniques per augmentar la salut d'aquests boscos.El decaimiento del abeto (Abies alba) empezó en los años 90 en los Pirineos sin una causa clara que lo explicara. Las condiciones climáticas de la última parte del siglo XX parecen asociadas al comienzo de este proceso. Paralelamente al proceso de decaimiento aparecieron numerosas alertas de plagas y patógenos que estaban afectando estos bosques. Los Pirineos han sido usados durante siglos por el hombre, la gestión y la dinámica de estos debe ser tenida en cuenta cuando se pretende i) entender si las condiciones ambientales, la gestión y la dinámica forestal están asociadas al presente decaimiento del abeto, haciendo hincapié en el papel que determinados patógenos como Viscum album, Armillaria, Heterobasidion annosum y Melampsorella caryophyllacearum podrían tener en el proceso, mediante ii) el estudio de su epidemiología y mediante la identificación de cual es la gestión asociada a su incidencia y severidad. Se midieron 29 parcelas escogidas al azar en abetales del Pirineo. En cada una de las parcelas se midieron los síntomas de decaimiento y la presencia de signos y síntomas de ataques de plagas y patógenos en todos los árboles vivos. Se midió también la presencia de Armillaria y H. annosum mediante el cultivo de cilindros de madera extraídos del interior del tronco. Se midió la presencia de patógenos y plagas en árboles muertos y tocones. Los árboles muertos y los tocones se usaron para estimar la composición de especies arbóreas que tenían las parcelas en el pasado. Se midieron 42 variables para describir los árboles, las condiciones ambientales y la gestión que se había practicado en las parcelas. Se recogieron muestras de Armillaria y H. annosum, se cultivaron y se identificaron mediante técnicas moleculares de análisis del ADN. En ciertos casos fue necesario usar modelos mixtos no lineales, debido a la falta de normalidad y a la correlación espacial de los datos. Un 15% y un 10% de los abetos del Pirineo fueron considerados defoliados y cloróticos, respectivamente. Los árboles del estrato dominante fueron aquellos que mostraron un mayor decaimiento. Ninguna característica de masa se vio asociada al decaimiento de los árboles. Se observó que el abeto había aumentado su área basimétrica en los últimos años, y que la de los pinos (Pinus sylvestris y P. uncinata) había disminuido. Las perdidas de área basimétrica del abeto se debieron en la mayoría de los casos a un aumento de área basimétrica del haya (Fagus sylvatica), este hecho se vio también asociado a la presencia de daños sobre la regeneración de abeto producidos por ungulados. La presencia de V. album se encontró asociada al decaimiento y a la mortalidad del abeto. En masas puras se vio que V. album se había dispersado fácilmente entre y dentro de los árboles, pero en masas mixtas esta dispersión se había visto significativamente reducida. H. abietinum fue identificado en los Pirineos y su severidad era mayor en aquellos bosques donde las cortas habían afectado a un mayor porcentaje de abeto respecto a otras especies forestales. La presencia de H. abietinum se vio asociada a la presencia de V. album y la mortalidad de abeto fue mayor donde ambos patógenos ocurrían juntos. La roya M. caryophyllacearum se vio asociada al decaimiento del abeto. Este hongo pareció ser común en los Pirineos, pero su severidad era más alta en aquellas masas con un sotobosque con un mayor porcentaje de plantas tolerantes a la sombra. A. cepistipes fue la especie del género Armillaria más frecuente en los abetales. A. ostoyae se observó más frecuentemente en masas situadas a mayor altitud, y en aquellas en las que el abeto estaba colonizando más rápidamente otros tipos de bosque.El decaimiento del abeto es relativamente bajo en los Pirineos, afecta a los árboles dominantesde la masa, lo que sugiere que podría tratarse de aquellos árboles dejados después de las cortas como árboles de semilla. V. album parece el patógeno con un papel más importante en el decaimiento del abeto. Su severidad podría estar asociada al aumento de temperatura registrado en los Pirineos, y podría haber estado favorecida por la presencia de H. abietinum. Armillaria parece tener un papel notable en la dinámica de los bosques de pino y abeto, y podría estar asociada al aumento de F. sylvatica observado en los abetales. M. caryophyllacearum parece encontrar mejores condiciones para infectar el abeto en masas cerradas que en masas abiertas. El aumento de la sequía registrado en el Pirineo parece que ha incitado el decaimiento en el Pirineo. La gestión en general ha favorecido al abeto, sin embargo podría haber predispuesto a determinados árboles a decaer. El aumento de la diversidad de especies así como una reducción de la competencia deberían examinarse como posibles técnicas para aumentar la salud de estas masas.Silver fir (Abies alba) decline was reported in the 1990s in the Spanish Pyrenees without a clearexplanation of its occurrence. Climatic conditions of the last part of the 20th century seem associated with the onset of the decline. In parallel with the decline process numerous reports of high incidences of pest and pathogen appeared making necessary to understand the role of the biotic factors in this process. Pyrenean forests have been used for centuries by humans, the role of management and the dynamics of this forests should also be considered when aiming to i) elucidate whether the environmental conditions, the management and the forest dynamics are associated to the fir decline in the Spanish Pyrenees, paying special attention to the role of the critical pathogens Viscum album, Armillaria, Heterobasidion annosum and Melampsorella caryophyllacearum, by means of ii) studying their epidemiology and to identify the management practices that are associated to their incidence and severity. Twenty nine randomly selected stands were measured throughout the Pyrenees. In each stand all living trees were observed for symptoms of decline and for pathogen evidences. Armillaria and H. annosum incidence in living trees was also assessed by culturing inner wood cores. Stumps and dead trees were observed for the presence of pathogen signs, and were used for assessing the past species composition of present fir stands. Up to 42 variables were measured describing the trees characteristics and the environmental conditions and the management practised in the stands. Armillaria and H. annosum samples were collected, cultured and afterwards typed by molecular techniques. Hypotheses were often tested by means of non-linear mixed models due to the lack of normality and the spatial correlation of the data. Defoliation and chlorosis were observed in 15% and 10% of trees respectively. Decline symptoms appeared more often in the dominant layer trees. No stand variables seemed associated with the decline. Silver fir basal area increases were observed coupled with pines (Pinus sylvestris and P. uncinata) basal area losses. Fir losses were mostly due to beech (Fagus sylvatica) colonisations and correlated with ungulate browsing of fir seedlings. V. album correlated with both decline and mortality of fir. V. album was found spreading easily between and within trees in pure fir stands, whilst in mixed stands seemed to find significant difficulties of spread. H. abietinum was identified in the Pyrenees and its severity on stumps was higher where cuttings had focussed more in silver fir than in other tree species. H. abietinum presence related with V. album presence and the silver fir mortality was higherwhere both species appeared together. M. caryophyllacearum was also found associated to fir decline. This rust fungus was frequent in Pyrenees and its severity appeared associated with the presence of shade tolerant plants in the understory of the stands. A. cepistipes was the most frequent Armillaria species in silver fir stands. A. ostoyae was more frequent in higher elevations and related to the increase of silver fir against other tree species. Silver fir decline incidence is relatively low and is more evident on dominant trees. Their characteristics suggest that they were those left after cuttings. V. album was the most likely pathogen implied in the decline of silver fir. Its severity could associate to the warming conditions of Pyrenees, and might be enhanced by the presence of H. abietinum in the stands. Armillaria seems to play a role in the dynamics of silver fir-pine forests. M. caryophyllacearum infection could find better infection chance in thick than in open stands. Aridity conditions of the second half of the 20th century seem to have incited the onset of decline. Management practices seem to have favoured silver fir in the Pyrenees, but also might have predisposed some trees to decline.Altogether, either the promotion of mixed stands or the reduction of the competition could betested to improve the health of these forests