Diversity patterns of Araneae along a gradient of farming practices in Olive Groves: linking landscape pattern, management practices, and species interactions

Tese de Doutoramento em Biociências, na especialidade de Ecologia, apresentado ao Departamento de Ciências da Vida da Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de CoimbraThe olive crop (Olea europaea) is a significant land use type with high importance in the Mediterranean countries. The olive tree is susceptible to the attack of pests that can cause significant losses. Among the community of arthropods of the olive grove, spiders are predators occupying the highest trophic level, hunting mainly insects in all their instars. Thus, they can be useful natural control agents of olive pests; however, the intensification of farming practices can affect their abundance and effectiveness. Aspects such as the conservation of a heterogeneous agricultural landscape and the maintenance of ecological infrastructures can be seen as part of a strategy to achieve sustainability and promote conservation biological control. The main objectives of this thesis were to study the diversity patterns of Araneae through an increasing gradient of olive grove farming practices, study the effect of ecological infrastructures as sources of non-prey foods on the survival and behavior of Araneae, study the mechanisms of foraging of Araneae, and develop tools that aim at promoting the diversity of Araneae in the olive grove agroecosystem. The structure of the Araneae assemblages under different farming practices was studied by sampling selected olive groves in northeastern Portugal at the soil, trunk, and canopy levels, as well as the adjacent semi-natural areas (Mediterranean shrublands). The experimental design, the number of stones in the soil, the percentage of vegetation, moisture, and crop management were used to model the diversity patterns found across the olive grove and its surrounding landscape. The effect of ecological infrastructures and mechanisms of foraging of Araneae were investigated through laboratory assays using selected species of spiders as models for different functional groups. The effect of non-prey foods (glucose at 0.5 M; aphid honeydew; black scale honeydew; a mixture of glucose 0.5 M, phenylalanine 0.1 mM, proline 0.1 mM, and tryptophan 0.1 mM; honey at 10%, and pollen at 10%) on the longevity and food selection, and the functional response and prey preference were studied on immatures and adults of spiders respectively. Moreover, two simulation-based tools were developed: an R package (simaR) that simulates the functional response of a predator and calculates its maximum attack rate, and an educational individual-based model (EcoPred) that simulates a top-down trophic cascade controlled by the pressure exerted by two model predators on a model pest within a hypothetical agricultural landscape. Nine functional groups (ambushers, foliage runner hunters, ground hunters, orb-web builders, sheet web builders, sensing web-builders, space web builders, stalkers, and wandering sheet/tangle weavers) were found to encompass a community that changed significantly across the horizontal and vertical gradient across the olive crops. Philodromus lividus was the most abundant species in the canopy, Erigoninae was the most recorded group on the trunk, and the ground was dominated by Thanatus vulgaris whereas the adjacent shrublands were dominated by Nomisia exornata. The number of stones was found to significantly enhance the overall diversity of spiders, the abundance of immature individuals and abundance of ground hunters. The overall survival of immatures of Haplodrassus rufipes (ground hunters) and Synema globosum (ambushers) fed on non-prey foods significantly increased compared to individuals fed on water. When different non-prey food items were offered together, the exploring rate was significantly higher for H. rufipes than for S. globosum. H. rufipes chose to feed on honey whereas S. globosum chose the mixture treatment. The most chosen food items corresponded with those that provided the highest longevities in both species. The most and the least efficient adult spiders against the Mediterranean fruit fly Ceratitis capitata in laboratory were H. rufipes and S. globosum respectively. However, opposite results were obtained when alternative preys (crickets and moths) were supplied. Araniella cucurbitina (orb-weavers) significantly changed its functional response with the presence of alternative preys as well. Considering the prey preference, the heavy, long-sized and highly motile preys (Acheta domesticus) were avoided whereas light, small-sized and moderately motile preys (C. capitata) were preferred by the three guilds of spiders. The effect of temperature on the attack rate of two guilds of spiders against C. capitata was assessed using the simaR package. It was found that the maximum attack rate of A. cucurbitina (orb-weavers) on C. capitata significantly decreased as the temperature increased whereas the opposite pattern was found for S. globosum (ambushers). On the other hand, EcoPred reflected the changes on a fly population within a simulated olive crop according to the mortality rate caused by the predation of two guilds of spiders and energy loss, the energy gain by feeding on flowers, and the reproduction rate in olives. The model was used to teach different aspects of biological control to 26 students achieving very good results in terms of acceptance and interest in the learning method. In conclusion, each guild of spiders may include efficient predators against pests according to its hunting strategies and the ecological exploited niches. Different aspects related to agricultural management such as the presence of adjacent shrublands, the conservation of soil microhabitats (e.g. hedgerows, stonewalls, and stones on the ground), and maintaining weed strips may allow the spillover, increase the number of shelters, and provide valuable supplementary food resources for spiders thus playing an important role on their contribution to biological control of pests in the olive grove agroecosystem.A oliveira (Olea europaea) é uma espécie de grande importância na bacia do Mediterrâneo. No entanto, esta cultura é afetada pelo ataque de várias pragas que podem causar perdas significativas. Entre a comunidade de artrópodes do olival, as aranhas são predadores que ocupam o nível trófico mais elevado, consumindo principalmente insetos em todos os seus instares. Por esta razão, as aranhas podem ser importantes inimigos naturais de pragas da oliveira, embora a sua abundância e eficácia possa ser influenciada por vários fatores bióticos e abióticos. Assim, a manutenção de uma paisagem agrícola heterogénea pode ser parte de uma estratégia para alcançar a sustentabilidade e promover a proteção biológica por conservação. Os principais objetivos desta tese foram estudar os padrões de diversidade do táxon Araneae ao longo de um gradiente de práticas agrícolas no olival, estudar o efeito de infraestruturas ecológicas, como fontes de recursos, na sobrevivência e no comportamento do táxon Araneae, estudar os seus mecanismos de predação, e desenvolver meios que visam promover a sua diversidade no olival. A influência de diferentes práticas agrícolas na estrutura da comunidade do táxon Araneae foi estudada em áreas de olival no nordeste de Portugal (ao nível do solo, tronco e copa) e em áreas semi-naturais adjacentes (mato mediterrânico). O tipo de desenho experimental, o número de pedras no solo, a percentagem de vegetação, a humidade e a gestão agrícola foram utilizados na modelação dos padrões de diversidade encontrados no olival e na sua paisagem circundante.O efeito das infraestruturas ecológicas e dos mecanismos de predação do táxon Araneae foram estudados, com recurso a ensaios laboratoriais, utilizando espécies de diferentes grupos funcionais. O efeito de diferentes itens alimentares não-presa (glicose 0,5 M, melada de afídeo, melada de cochonilha-negra; uma mistura de glicose 0,5 M, fenilalanina 0,1 mM, prolina 0,1 mM e triptofano 0,1 mM; mel a 10% e pólen a 10%) na sobrevivência e escolhas alimentares, assim como a resposta funcional e preferência por distintos tipos de presa foram estudadas em aranhas juvenis e adultas respetivamente. Além disso, foram desenvolvidas duas ferramentas de simulação: um pacote de funções em R (simaR), que simula a resposta funcional de um predador, e um modelo baseado em indivíduos (EcoPred), que simula uma cascata trófica de uma praga modelo controlada pela população de dois tipos de predadores. Nos olivais em estudo, foram identificados nove grupos funcionais do táxon Araneae: emboscadores, caçadores nas folhas, caçadores no solo, construtores de teia orbicular, construtores de teias laminares, construtores de teias de deteção, construtores de teias espaciais, acossadores e construtores itinerantes de teias laminares/emaranhadas. As comunidades diferiram significativamente quanto à composição ao longo dos gradientes horizontal e vertical. Philodromus lividus e Thanatus vulgaris foram as espécies mais abundantes na copa e no solo respetivamente, e a subfamília Erigoninae foi o grupo dominante no tronco. As áreas de mato adjacente foram dominadas por Nomisia exornata. A diversidade global de aranhas e a abundância de indivíduos juvenis e de espécimes caçadores no solo foi significativamente maior em áreas com um maior número de pedras. A sobrevivência global de juvenis de Haplodrassus rufipes (caçadores no solo) e de Synema globosum (emboscadores), alimentados com itens não-presa, aumentou significativamente em comparação com indivíduos alimentados com água. Em ensaios alimentares de múltipla-escolha, Haplodrassus rufipes selecionou maioritariamente o mel e apresentou uma taxa de exploração significativamente maior do que S. globosum, que selecionou o tratamento de mistura. Os itens alimentares mais escolhidos corresponderam àqueles que proporcionavam maiores longevidades em ambas as espécies. Os adultos de H. rufipes e S. globosum mostraram ser, respetivamente, os mais e menos eficientes quanto à mortalidade infligida em mosca-do-Mediterrâneo, Ceratitis capitata. A taxa de ataque de S. globosum e de Araniella cucurbitina (construtores de teia orbicular) aumentou significativamente em ensaios de resposta funcional de múltipla-escolha quando comparada com ensaios com uma única espécie de presa. Considerando a preferência por tipologias de presas, verificou-se que as presas mais pesadas, de tamanho maior e altamente móveis (p.e., Acheta domesticus), eram evitadas pelos três grupos funcionais de aranhas, enquanto que as presas mais leves, de menor tamanho e moderadamente móveis (p.e., C. capitata) eram preferidas. O efeito da temperatura na taxa de ataque de dois grupos funcionais de aranhas contra C. capitata foi avaliado usando o simaR. Verificou-se que a taxa máxima de ataque de A. cucurbitina em C. capitata diminuiu significativamente com o aumentou da temperatura, contrariamente ao ocorrido para S. globosum. O modelo EcoPred foi utilizado para ensinar, a 26 estudantes do ensino secundário, os diferentes aspetos relacionados com a proteção biológica. Depois de testarem o modelo, os estudantes mostraram muito interesse neste método de aprendizagem. Em conclusão, cada grupo funcional de aranhas inclui espécies predadoras de pragas sendo que a sua ação varia de acordo com as estratégias de caça e os nichos ecológicos explorados. Os vários aspetos relacionados com a gestão agrícola, tais como a presença de matos adjacentes, a conservação de micro-habitats no solo e a manutenção de faixas de plantas espontâneas, poderiam promover o aumento do número de refúgios e proporcionar recursos alimentares suplementares às aranhas, desempenhando um papel importante na proteção biológica por conservação contra as pragas da oliveira