Effects of agricultural intensification on the demography and health of a typical raptor of agroecosystems, the American kestrel (Falco sparverius) in central Argentina

En las últimas décadas, las diversas transformaciones antrópicas experimentadas por los ambientes naturales, como el proceso de expansión e intensificación agrícola han provocado una importante pérdida de heterogeneidad ambiental y cambios en la biodiversidad. Dados sus grandes requerimientos espaciales y su posición como depredadores tope, las aves de presa resultan particularmente sensibles a los cambios en los ecosistemas. Sin embargo, las respuestas de las aves rapaces a los cambios en el uso de la tierra pueden ser tanto positivas como negativas. Argentina es un ejemplo extremo del proceso de homogenización del paisaje generado por esta producción agrícola industrial donde la soja monopoliza la cobertura vegetal en enormes extensiones. No obstante, los estudios sobre el efecto de la intensificación agrícola sobre las aves de presa son muy escasos y se restringen a análisis de censos y conteos, incluso en el caso de especies comunes y tradicionalmente vinculada a los agroecosistemas, como el Halconcito colorado (Falco sparverius). El objetivo general de esta tesis es analizar los efectos de la intensificación agrícola sobre la dieta, los parámetros demográficos y la salud de las aves de presa utilizando como modelo de estudio al Halconcito colorado a lo largo de un gradiente de usos de suelo en la provincia de La Pampa, que incluye desde tierras de cultivo intensivo hasta bosques semiáridos naturales, con un área intermedia de agricultura tradicional. Para ello, se utilizó la información obtenida entre los años 2011 y 2016 en el monitoreo de una población de Halconcito colorado que cría en cajas nido en dicha área del centro de Argentina. Se evaluó si existe un efecto de los diversos usos de la tierra sobre la dieta, la reproducción, varios indicadores de salud y la exposición a pesticidas inhibidores de la colinesterasa en el Halconcito colorado, utilizando la superficie dedicada a cada uso de la tierra en un área de influencia en torno a las cajas nidos y el porcentaje de soja como indicador de la intensificación agrícola. El análisis de egagrópilas y restos presa colectados durante la temporada reproductiva del 2012 permitió describir y analizar la dieta de los pichones de Halconcito a lo largo del gradiente de intensificación agrícola. La dieta fue poco diversa en las tres áreas, monopolizada por los artrópodos. Sin embargo la composición de la dieta varió entre áreas. Los ortópteros dominaron numéricamente la dieta en las tres áreas, aunque con un porcentaje mayor en el área de bosque, seguido por el área tradicional e intensiva. La misma tendencia siguió el consumo de vertebrados. En las dos áreas agrícolas, la dieta se completó con distintos grupos de artrópodos sugiriendo que el Halconcito es capaz de aprovechar recursos dominantes disponibles en cada área de muestreo.Se monitorearon un total de 457 eventos reproductivos del Halconcito colorado durante 6 temporadas reproductivas. Todos los años el porcentaje de cajas nido ocupadas en ambas áreas agrícolas fue más alto que en la Reserva Provincial Parque Luro. La temporada de cría del Halconcito colorado se extendió desde mediados de septiembre hasta mediados de febrero. La mayoría de las parejas reproductivas iniciaron la puesta de huevos en la segunda semana de octubre. Los parámetros reproductivos generales y entre áreas fueron similares a los reportados en trabajos previos en el país y en el hemisferio norte. En cuanto al efecto particular de los usos de suelo, el porcentaje de soja en torno a las cajas nido no tuvo un efecto negativo directo sobre el rendimiento reproductivo del Halconcito colorado, aunque ciertos tipos de uso de la tierra modularon los parámetros reproductivos. La presencia de pasturas fue importante para determinar la productividad y el éxito reproductivo del Halconcito colorado. Además, las precipitaciones en el mes previo a la puesta tuvieron efectos positivos en la reproducción mientras que las precipitaciones en el mes de crianza de los pichones tuvieron efectos negativos.Se marcaron 1275 individuos, aunque el número de reavistamientos fue bajo. Los Halconcitos alcanzaron la madurez reproductiva al primer año de edad. Algunos individuos reutilizaron las cajas nido en años consecutivos, aunque en baja frecuencia. Los casos de fracaso registrados en nuestra área de estudio resultaron escasos. La depredación y la competencia por las cajas nidos fueron las principales causas de fracaso identificadas. Fue posible identificar a la Abeja doméstica (Apis melífera) como un competidor por las cajas nido pudiendo provocar la pérdida tanto de huevos como pichones.Se analizó el índice de condición física de 968 pichones de Halconcito colorado en los años 2012 y 2014 a 2016. El índice de condición física fue levemente mayor en el área agrícola intensiva, seguido de la Reserva Provincial Parque Luro y menor en el área agrícola tradicional. Los diferentes usos del suelo, las precipitaciones y parámetros reproductivos que operan dentro de los nidos explican las diferencias en el índice de condición. En el año 2016, se midió la capacidad pro inflamatoria (uno de los aspectos de la respuesta inmune) a 145 pichones, siendo mayor en el área agrícola intensiva, seguido del área agrícola tradicional y la Reserva Provincial Parque Luro. Nuevamente los diferentes usos de suelo y los parámetros reproductivos intra-nido explicaron las diferencias en la respuesta inmune. No se observó un efecto del porcentaje de soja sobre el índice de condición física ni la respuesta inmune. Los niveles de actividad plasmática de la colinesterasa, una enzima crítica en el sistema nervioso y que puede verse afectada por organofosforados y carbamatos (pesticidas muy comunes) solo variaron en función de los años y si bien la actividad de la colinesterasa fue menor en el área con agricultura intensiva, estas diferencias no fueron lo suficientemente marcadas como para dar un resultado significativo. Este estudio representa una aproximación al conocimiento de aspectos básicos sobre la biología, ecología y ecotoxicología del Halconcito colorado en el centro de Argentina y refleja la complejidad de las respuestas de las aves de presa a cambios en los usos de suelo. Si bien el proceso de intensificación agrícola tiene consecuencias negativas sobre la reproducción del Halconcito colorado al ir reduciendo la calidad de los ambientes naturales, sus efectos no son muy evidentes a día de hoy en los indicadores de salud y de exposición a pesticidas evaluados en esta tesis.In recent decades, anthropic transformations experienced by natural environments, such as the process of agricultural expansion and intensification, have caused a significant loss of environmental heterogeneity and changes in biodiversity. Given their great spatial requirements and their position as top predators, birds of prey are particularly sensitive to changes in ecosystems. However, the responses of birds of prey to changes in land use can be both positive and negative. Argentina is an extreme example of the landscape homogenization processes generated by industrial agricultural production where soybean monopolizes the vegetal cover in huge areas. However, studies on the effect of agricultural intensification on birds of prey in Argentina, are scarce and restricted to censuses and counts of individuals, even in the case of common species traditionally linked to agroecosystems, such as the American kestrel (Falco sparverius). The objective of this thesis was to analyze the effects of agricultural intensification on the diet, demographic parameters and health of birds of prey using the American kestrel as a study model, in a gradient of land uses in La Pampa province, which ranges from intensive agricultural land to natural semi-arid forests, with an intermediate area of traditional farming in the middle. For this, the information collected between 2011 and 2016 in the monitoring of a population of American kestrels that breeds in nest boxes in this area, was used. It was evaluated if there was an effect of the different land uses on diet, reproduction, several health indicators and exposure to cholinesterase inhibitor pesticides in American kestrels, using the area dedicated to each land use in a buffer around nest boxes and the percentage of soybean as an indicator of agricultural intensification. The analysis of pellets and prey remains collected during the reproductive season of 2012 allowed to describe and analyze the diet of nestlings American kestrels along a gradient of agricultural intensification. The diet had low diversity in the three areas, monopolized by arthropods. However, the composition of the diet varied between areas. Orthopters dominated the diet numerically in the three areas, although with a higher percentage in the forest area, followed by the traditional farming area and finally by the intensive farming area. The same trend followed the consumption of vertebrates. In both agricultural areas, the diet was completed with different groups of arthropods suggesting that American kestrel is able to take advantage of available dominant resources in each sampling area. A total of 457 American kestrel breeding attempts were monitored during 6 breeding seasons. Every year the occupancy of nest boxes in both agricultural areas was higher than in Parque Luro Provincial Reserve. The breeding season of the American kestrel lasted from mid-September to mid-February. Most reproductive pairs layed their eggs in the second week of October. The general reproductive parameters were similar in the three areas and similar also to those reported in previous works in the country and in the northern hemisphere. Regarding the particular effect of land uses, the percentage of soybean did not have a direct negative effect on the reproductive performance of American kestrel, although certain types of land uses modulated reproductive parameters. The presence of pastures, one of the land uses most affected by soybean expansion, was important to determine the productivity and reproductive success of American kestrels. In addition, rainfall in the month prior to laying date had positive effects on reproduction while rainfall in the month when kestrels are rearing the chicks had negative effects on the breeding output. 1275 individuals were banded, although the number of re-sights was low. American kestrels bred for the first time when they are one year old. Some individuals reused nest boxes in consecutive years, although with low frequency. The cases of reproductive failure registered in our study area were scarce. Depredation and competition for nest boxes were the main causes of nesting failure identified. It was possible to identify the domestic bee (Apis melífera) as a competitor for the nest boxes, which also could cause the loss of both eggs and nestlings. The body condition index of 968 American kestrel chicks was analyzed in 2012 and from 2014 to 2016. The body condition was slightly higher in the intensive agricultural zone, followed by the Parque Luro Provincial Reserve and lower in the traditional agricultural area. The different land uses, rainfall and reproductive parameters that operate within nests explained differences in the body condition. In 2016, the proinflammatory capacity was measured as a surrogate for the immune response to 145 American kestrel chicks, being higher in the intensive agricultural area, followed by the traditional agricultural area and Parque Luro Provincial Reserve. Again the different land uses and the intra-nest reproductive parameters explained the differences in immune response. No effect of the percentage of soybean was observed on the body condition index or the immune response. Cholinesterase is a critical enzyme in the nervous system that can be affected by organophosphates and carbamates (very common pesticides), its activity levels are good indicators of exposure to those pesticides. Cholinesterase activity levels in fledgling American kestrels’ blood, only varied between years and, although the activity of cholinesterase was lower in the intensive farming area, these differences were not significant. This thesis is a comprehensive approach to the knowledge of basic aspects about the biology, ecology and ecotoxicology of the American kestrel in central Argentina and reflects how complex can be the responses of birds of prey to changes in land uses. Although the process of agricultural intensification with reductions in the quality of natural habitats had negative consequences in the breeding output of the American kestrel, at present its effects are not evident in the health indicators evaluated in this thesis.Fil: Orozco Valor, Paula Maiten. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Instituto de Ciencias de la Tierra y Ambientales de La Pampa. Universidad Nacional de La Pampa. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Ciencias de la Tierra y Ambientales de La Pampa; Argentina. Universidad Nacional del Comahue. Centro Regional Universitario Bariloche; Argentin