Birds in interface riparian vegetation-woodland matrix: their habitat use and role in ecosystem processes and ecological services

Tese de doutoramento em Biociências, na especialidade de Ecologia, apresentada ao Departamento de Ciências da Vida da Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de CoimbraRiparian ecosystems are critical in maintaining biodiversity on a regional scale, which is particularly important for open agroforestry systems. These ecosystems, among the most important and vulnerable habitats, have relatively high biodiversity offering refuge and source areas for prey and predators and consequently providing corridors for migration. These areas provide many fruit resources and attract many animals, such as frugivorous birds, which are the main seed dispersers in the Mediterranean basin. The importance of riparian galleries is well known for the most specialized riparian bird species, but the interface riparian galleries vs. surrounding matrix in terms of importance for passerine bird communities is understudied. This thesis compares the bird composition, diet and feeding ecology and the dynamics of seed dispersal between passerine birds inhabiting the riparian gallery and the surrounding woodland matrix (montado). We also gave the first step in attempting to evaluate the economic value of passerines in seed dispersal. This thesis comprises four data chapters. In the first chapter we analyze bird communities at different distances from the stream in order to describe seasonal and daily variations in the use of riparian galleries and woodland adjacent areas (montado). Furthermore, we assess whether birds move actively from the surrounding matrix into the riparian gallery and their flight direction in three different seasons. Species richness and bird abundance (total number of individuals) in Mediterranean riparian galleries of southern Portugal were strongly influenced by distance to stream and season, and were significantly higher in the riparian gallery than in the adjacent matrix. Species richness was significantly higher during the summer-autumn migration period, and bird abundance significantly lower during the breeding season. There were a significant higher percentage of birds moving from the surrounding matrix into the riparian gallery in mid-summer, but not during the autumn migration and winter. In the second chapter we analyzed the diet of passerines using fecal samples, and trophic ecology using carbon and nitrogen stable isotopes of blood samples of 10 species (5 riparian passerines and 5 surrounding matrix passerine species). We assessed also food availability in two riparian forest areas of Southern Portugal (Évora) during four seasons (spring, summer, autumn and winter). We report consistent differences in the diet and trophic ecology between passerines that inhabit the riparian gallery and the adjacent matrix among seasons, and in relation to the abundance of food resources, particularly during periods with higher species density. In the third chapter we studied seed dispersal patterns by birds in the riparian gallery and in the surrounding forest matrix using a specific type of fruit marking and the conventional seed traps. Seed dispersal was strongly influenced by the abundance of fruits, distance to stream, and seed dimensions. The results of this study present some implications for the colonization of fleshy fruit plants from the riparian gallery into the adjacent matrix, meaning that smaller sized seeds may be dispersed at larger distances, and suggesting that the abundance of each species producing fruits will influence strongly the vegetation composition of the adjacent matrix. In the fourth chapter we set an example and create a precedent using Replacement Cost (RC) analysis to estimate the economic value of the environmental service of seed dispersal performed by the Blackcap (Sylvia atricapilla) dispersing blackberries (Rubus ulmifolius) and wild olives (Olea europaea var. sylvestris) in the riparian gallery and in the immediate adjacent areas of southern Portugal. We discuss that RC varies according to the replacement method used, spreading seeds or planting saplings. A compromise has to be made to replace the service using the most similar method of replacement to seed dispersal performed by birds, however he complexity of factors that affect germination and sapling survival probably resulted in an underestimation of the environmental service provided by blackcap in this study. Taking into consideration that blackcap performs this process freely, this kind of approach can constitute an important tool to achieve better conservation measures and management strategies.Os ecossistemas ripícolas são fundamentais para manter a biodiversidade à escala regional, sendo particulamente importantes em sistemas agroflorestais abertos. Estes ecossistemas estão entre os mais importantes e vulneráveis, e apresentam uma biodiversidade relativamente elevada, oferecendo refúgio e áreas de alimentação para presas e predadores e consequentemente constituem corredores de migração. Estas áreas fornecem muitos recursos e atraem muitos animais, como aves frugívoras, que são os principais dispersores de sementes na bacia do mediterrâneo. A importância das galerias ripícolas para as comunidades de aves é reconhecida para as espécies ripícolas mas, a interface entre as galerias ripícolas e a matrix envolvente tem sido pouco estudada. Esta tese compara a comunidade de aves em termos de composição, dieta, ecologia alimentar e a dinâmica da dispersão de sementes entre aves que habitam a galeria ripícola e a matriz florestal envolvente (montado). Demos também um primeiro passo na tentativa de estimar o valor económico do serviço de ecossistema “dispersão de sementes” fornecido pelos passeriformes. Esta tese compreende quatro capítulos. No primeiro capítulo analisamos as comunidades de aves a diferentes distâncias da ribeira no sentido de descrever variações sazonais e diárias no uso das galerias ripícolas e das áreas florestais adjacentes (montado). Para além disso, avaliamos se as aves se movimentam activamente da matriz envolvente para a galeria ripícola e a sua direcção de voo em três diferentes estações do ano. A riqueza específica e a abundância de aves (número total de indivíduos) nas galerias ripícolas do sul de Portugal foram fortemente influenciadas pela distância à ribeira e pela estação do ano, e foram significativamente mais elevadas na galeria ripícola do que na matriz adjacente. A riqueza específica foi significativamente mais elevada na galeria ripícola durante a o período da migração (verão-outono), e a abundância de aves foi significativamente menor do que durante o período reprodutor. Verificou-se uma percentagem significativa elevada de movimentos de aves da matriz envolvente para a galeria ripícola no meio do verão mas, não durante a migração outonal e no inverno. No segundo capítulo analisámos a dieta de Passeriformes usando amostras fecais e amostras de sangue, analisadas através de isótopos estáveis de carbono, de 10 espécies de aves; 5 passeriformes característicos da zona ripícola e 5 passeriformes característicos da matriz florestal envolvente. Avaliámos também a disponibilidade de alimento em duas área ripícolas-florestais do sul de Portugal (Évora) em quatro estações do ano (primavera, verão, outono e inverno). Constatámos que a dieta e a ecologia trófica entre passeriformes da galeria ripícola e da matriz adjacente variam entre si de acordo com a estação do ano e com a disponibilidade alimentar, particularmente durante períodos com elevada densidade de aves. No terceiro capítulo estudámos os padrões de dispersão de sementes pelas aves na galeria ripícola e na matriz florestal envolvente usando um tipo específico de marcação de frutos e as convencionais “seed-traps”. A dispersão de sementes foi fortemente influenciada pela abundância de frutos, a distância à ribeira e as dimensões das sementes. Os resultados deste estudo têm implicações na colonização da matriz adjacente pelas plantas de frutos carnudos da galeria ripícola, uma vez que sementes de menores dimensões podem ser dispersadas a maiores distâncias e que a abundância dessas espécies produtoras de frutos vai influenciar fortemente a composição da comunidade de plantas da matriz envolvente. No quarto capítulo demos um primeiro passo no uso do análise do custo de substituição para estimar o valor económico do serviço de ecossistema “dispersão de sementes” levado a cabo pela Toutinegra-de-barrete-preto (Sylvia atricapilla) ao dispersar sementes de amoras silvestres (Rubus ulmifolius) e de zambujeiro (Olea europaea var. sylvestris) na galeria ripícola e na matriz adjacente numa área do sul de Portugal. Discute-se que o custo de substituição da dispersão de sementes varia de acordo com o método de substituição usado, seja ele espalhar sementes ou a plantação de plântulas (alvéolos florestais). Tem de haver um compromisso de forma a substituir este serviço usando o método mais aproximado às dinâmicas de dispersão de sementes pelas aves mas, ainda assim, a complexidade de factores que afectam a germinação e a sobrevivência das plântulas resultou provavelmente numa subestimativa do serviço de ecossitema desempenhado pela toutinegra-de-barrete-preto neste estudo. Tendo em conta que a toutinegra-de-barrete-preto leva a cabo este processo de dispersão de sementes sem qualquer custo económico associado, este tipo de abordagem pode constituir uma importância ferramenta no sentido de desenvolver medidas de conservação e gestão da biodiversidade mais eficientes