Effects of the seaweed Caulerpa prolifera establishment on the biodiversity of Ria Formosa Lagoon

Caulerpa prolifera (Forsskål) J. V. Lamouroux is an opportunistic green seaweed that is establishing on the unvegetated bottoms of Ria Formosa, often where seagrass meadows took place in the past. Ria Formosa is a coastal lagoon that extends along the southern Portuguese coast, place for a wealth of commercial and leisure activities. Such activities are supported, in the subtidal, by the important dominant seagrass communities which rank among the most valuable ecosystems on earth. The bottom of the lagoon is mainly constituted by unvegetated areas, seagrass meadows and C. prolifera meadows. For over than 170 years since the first report of this seaweed in Ria Formosa, its effect on the biodiversity has never been studied. In this study we aimed to understand how the establishment of C. prolifera on bare sediment in Ria Formosa affect the lagoon’s biodiversity. To do so we compare the plant and fauna assemblage between three habitats, one dominated by a continuous C. prolifera meadow, one dominated by a Cymodocea nodosa and Zostera marina mix meadow and one unvegetated bed. We address three main questions: 1) Does fauna and plant assemblages differ in abundance, biomass, species richness and diversity between habitats?, 2) Do the three habitats differ in the fauna assemblages of commercial valued species?, and 3) do they differ in nursery functions? Similar fauna diversity was found within vegetated habitats (C. prolifera and C. nodosa/Z. Marina dominated habitats), followed by unvegetated sediments. Bittium reticulatum and Loripes orbiculatus revealed to be good indicators for the differences found in the fauna assemblage and nursery function, where seagrass showed the highest nursery role. Differences in the assemblage of commercial valued species were marked by Upogebia spp. (“ralos”) presence in C. prolifera meadow, where the highest provision of habitat for commercial species was found.Caulerpa prolifera (Forsskål) J. V. Lamouroux é uma alga verde oportunista que se está a estabelecer nas áreas não vegetadas da Ria Formosa, por vezes em áreas previamente colonizadas por comunidades de ervas marinhas. Esta alga tem uma grande capacidade de propagação e vantagem competitiva relativamente a outras macrófitas proveniente da sua reprodução através do alongamento do estolho e de fragmentação, da produção de metabolitos que impedem a herbivoria e da sua capacidade de prevalecer em áreas enriquecidas em nutrientes, fraca renovação de água e elevada turvação. A Ria Formosa é um sistema lagunar costeiro que cobre 55km ao largo da costa sul de Portugal, lugar para um vasto conjunto de atividades comerciais e de lazer. Atividades como estas, são suportadas na zona subtidal por importantes comunidades de ervas marinhas que se colocam entre os ecossistemas mais valiosos na Terra. Os fundos deste sistema lagunar são maioritariamente caracterizados por áreas não vegetadas, pradarias de ervas marinhas e de C. prolifera. Ao longo de mais de 170 anos, desde que a existência desta alga foi primeiro relatada na Ria Formosa, os seus efeitos na biodiversidade nunca foram estudados. Plantas hospedeiras (e.g. ervas e algas marinhas) são conhecidas pela sua capacidade de providenciar habitat para muitas espécies e assim influenciar a agregação de fauna e a biodiversidade. Têm sido feitas associações entre a cobertura vegetal e a fauna associada onde os habitats não vegetados estão regularmente associados a uma menor abundância e diversidade. Neste trabalho pretendemos compreender de que forma o estabelecimento de C. prolifera em zonas de sedimento afetam a biodiversidade da Ria Formosa. Para tal, comparamos aqui a associação de fauna e plantas entre os três habitats, um dominado por uma pradaria contínua de C. prolifera, um dominado por uma pradaria mista de Cymodocea nodosa e Zostera marina e uma área de fundo não vegetado. Avaliamos também a provisão de berçário e de espécies de interesse comercial de cada habitat. Abordamos aqui três questões principais: 1) A associação da fauna e plantas difere na abundância, biomassa, riqueza específica e diversidade entre habitats? 2) Os habitats diferem na associação da fauna de espécies de interesse comercial? E 3) diferem nas funções de berçário? Definimos três habitats-tipo (Sediment, Caulerpa e Seagrass) e três unidades de habitat (SED 1 – 3; CAUL 1 - 3; SG 1 - 3) para cada habitat-tipo. Foram utilizadas duas técnicas de recolha diferentes com espécies alvo específicas. Uma técnica (cores de PVC com um saco de rede) dedicada à coleta de material vegetal e macrofauna de mobilidade reduzida e fraca capacidade de dispersão (i.e. Gastropoda) e outra (arrasto de vara sem corrente) dedicada à coleta de macrofauna de maior mobilidade e capacidade de dispersão (i.e. Pisces). A abundância e biomassa resultantes das colheitas e triagens foram transformadas em valores por unidade de área e os dados das duas técnicas foram unificados. Os organismos foram separados em classes de tamanho e classificados em juvenis e não juvenis com base numa extensiva pesquisa bibliográfica e na opinião de especialistas. O interesse comercial foi também atribuído com base na publicação da DGRM (2018). Várias análises estatísticas foram executadas com o fim de entender as relações entre habitats e a contribuição da composição faunística para essas relações. Para a diversidade foi utilizado um dos índices mais comuns (Shannon & Wiener Index) que tem em conta não só a riqueza específica, mas também a abundância relativa de cada espécie. Foram encontradas diferenças diferenças estatísticas significativas na associação de fauna e plantas, funções de berçário e nas espécies de valor comercial. Os moluscos Bittium reticulatum e Loripes orbiculatus revelaram-se bons indicadores para as diferenças na associação de fauna e nas funções de berçário. O habitat Seagrass revelou os valores mais altos de riqueza específica e de funções de berçário (praticamente 50% da fauna coletada eram juvenis), enquanto que o Sedimento mostrou a maior abundância. A alta provisão de habitat para espécies de interesse comercial encontrada na Caulerpa deve-se maioritariamente ao abundante crustáceo Upogebia spp., (“rallo”) que é comummente utilizado como isco para a pesca. O habitat dominado pela alga oportunista revelou o menor número de associações específicas com apenas 20% do total de espécies com associações a um único habitat. Os restantes 80% estavam similarmente divididos entre Sediment e Seagrass. Os resultados foram consistentes a nível espacial sugerindo que a composição dos fundos tem um papel importante na agregação de fauna associada. Concluímos que o estabelecimento de C. prolifera em fundos não vegetados tem um efeito na abundância e diversidade da Ria Formosa. O habitat dominado por C. prolifera revelou-se o mais instável, sendo mais heterogéneo do que os restantes e com afinidades específicas muito inferiores que advêm de um habitat recente e de rápida propagação, limitando assim o tempo para as espécies se adaptarem. A rápida proliferação desta alga oportunista em áreas de sedimento não só tem o potencial para alterar as comunidades aí existentes, mas também inibe a progressão ou mesmo o repovoamento de comunidades de ervas marinhas. Comunidades estas largamente estudadas e caracterizadas como de grande importância para a biodiversidade e com importantes funções de berçário. Assim, o estabelecimento de C. prolifera tem o potencial para aumentar a diversidade numa área que foi previamente não vegetada, mas este aumento pode ter efeito negativo na medida em que põe em causa as associações específicas de espécies de áreas não vegetadas podendo oprimir importantes comunidades de ervas marinhas com potenciais consequências a longo prazo. Este estudo cobriu um intervalo de tempo curto deixando em aberto questões que devem ser abordadas em estudos futuros para uma melhor compreensão de como a proliferação desta alga oportunista está a afetar os ecossistemas em que se estabelece, em particular a Ria Formosa: Quais são as variações sazonais e anuais na estrutura das comunidades entre os três habitats? Quais são os efeitos a longo prazo que estas alterações na cobertura dos fundos terão na estrutura ecológica da Ria Formosa? Que efeitos terá limitação da progressão das comunidades de ervas marinhas, provocada por esta alga? A que taxa está C. prolifera a expandir-se na Ria Formosa