Biologia reprodutiva dos equinóides Echinometra lucunter (Linnaeus, 1758) e Arbacia lixula (Linnaeus, 1758) na Ilha da Galheta, litoral paranaense, Brasil

Orientador : Carlos Alberto BorzoneCo-orientadora : Helena G. KawallAcompanha CD-ROMTese (doutorado) - Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciencias Biológicas, Programa de Pós-Graduaçao em Zoologia. Defesa: Curitiba, 2004Inclui bibliografia e anexosÁrea de concentraçao: ZoologiaResumo: Os equinóides representam significativa biomassa do megabentos, apresentam grande diversidade de espécies e são organismos conspícuos dos ecossistemas costeiros de regiões tropicais e temperadas. Sua importância é considerável podendo afetar a arquitetura do substrato e a estrutura da comunidade dos ecossistemas de substrato consolidado como os costões rochosos. O conhecimento as características ecológicas e fisiológicas de uma espécie é importante para a compreensão das estratégias utilizadas ao longo da história de vida dos invertebrados marinhos. O presente trabalho teve como objetivo geral descrever alguns aspectos biológicos de Echinometra lucunter e Arbacia lixula, como as relações ecológicas (hábito alimentar e do padrão de distribuição espacial), os padrões reprodutivos (descrição da gametogênese, sua extensão e periodicidade e a avaliação biométrica do gameta feminino) e as relações de estratégias de alocação de recursos em distintos compartimentos corporais. As coletas foram realizadas mensalmente (agosto de 2000 a julho de 2002) em um trecho do costão rochoso da face norte da Ilha da Galheta (48° 19’ W - 25° 35’ S), litoral do Estado do Paraná. Vinte exemplares adultos de Echinometra lucunter (71,2 mm de diâmetro médio da carapaça) e Arbacia lixula (45,5 mm) foram coletados manualmente por mergulho autônomo. A temperatura, a salinidade e a transparência da água foram estimadas in situ e os dados de intensidade de radiação solar foram obtidos pela Estação Meteorológica de Guaratuba da SIMEPAR. Análises qualitativas e quantitativas da dieta e do estado nutricional dos equinóides foram realizadas pela identificação e cálculo do índice de repleção do conteúdo alimentar (IR) e índice de repleção da matéria orgânica do conteúdo alimentar (IRMO). Os exemplares de E. lucunter e A. lixula foram mensurados quanto ao diâmetro da carapaça, eviscerados e seus órgãos sofreram tratamentos específicos. Para a determinação do IR o conteúdo alimentar presente no trato digestivo foi identificado e secado. Para a obtenção do teor de matéria orgânica o material foi calcinado e então repesado. O ciclo reprodutivo foi descrito pela análise microscópica das gônadas. Uma gônada foi separada, seccionada (3,5 cm3) e processada por rotina histológica. Foram determinados os estágios de desenvolvimento gonadal, calculada a proporção sexual e mensurado o diâmetro médio do ovócito maduro na época de maturação máxima e desova. As estratégias de alocação de ecursos foram determinadas pela contribuição dos diferentes compartimentos corporais no peso total do animal e interpretadas pelos índices da carapaça e tecidos associados (IC); da lanterna de Aristóteles e musculatura associada (IL); gonadal (IG) e do trato digestivo (IT) e pela composição bioquímica (níveis médios das proteínas, dos lipídeos e dos carboidratos) das gônadas e do trato digestivo. Os parâmetros biológicos foram analisados estatisticamente por ANOVA (tecido, sexo e mês) e as relações entre os índices fisiológicos e os níveis bioquímicos por correlações simples, todos com níveis de significância p<0,05. Análises multivariadas em componentes principais (ACP) foram utilizadas para descrever as relações entre as características ambientais e as variáveis biológicas associadas ao ciclo reprodutivo. A temperatura, a intensidade luminosa e a transparência da água apresentaram padrões sazonais; a salinidade esteve em média acima de 30 em todo o período de estudo. Nos primeiros metros de profundidade E. lucunter aparece como espécie dominante, onívora forrageando preferencialmente a macroalga feófita Padina gymnosphora. No sublitoral A. lixula ocorreu em densidades numericamente inferiores, apresentando, no entanto uma distribuição homogênea ao longo do perfil. A espécie apresentou um hábito onívoro com predomínio da carnivoria. E. lucunter apresentou o ciclo gametogênico sazonal. A eliminação de gametas foi observada a partir do final do verão e estendeu-se por todo o outono. Machos e fêmeas apresentaram um repouso invernal (fase de reserva) com acúmulo de substâncias nos fagócitos nutritivos. As fases de proliferação e maturação ocorreram durante a primavera e o verão. O ciclo reprodutivo de A. lixula caracterizou-se pela presença constante de indivíduos maduros. No verão as fêmeas encontraram-se em fase de reserva enquanto que a maioria dos machos apresentou-se no estágio de proliferação. Essa característica parece indicar que a maturação dos machos é rápida. Na primavera ocorreu a maior concentração de indivíduos maduros. O diâmetro médio dos ovócitos maduros em E. lucunter (44,8 a 51,2 µm) foi significativamente maior que em Arbacia lixula (31,7 a 41,3 µm). Tais resultados sugerem que numa estratégia de reprodução contínua a espécie investe na produção de gametas de dimensão celular menor. Nas duas espécies a carapaça (80 a 90%) e a lanterna de Aristóteles (6 a 9%) foram os compartimentos com maior participação no peso total corporal. As gônadas e o trato digestivo mostraram participação distinta. O índice gonadal foi maior em E. lucunter (1,0 a 6,0%) do que em A. lixula (0,5 a 2,0%). O índice do trato digestivo foi maior em A. lixula (0,5 a 1,3%) do que em E. lucunter (de 0,1 a 0,3%). As análises temporais também mostraram épocas distintas de desenvolvimento máximo desses compartimentos. As análises bioquímicas indicaram diferenças significativas nos níveis de proteínas (P), lipídeos (L) e carboidratos (C) apresentando ordem decrescente de concentração tanto nas gônadas como no trato digestivo. Os níveis médios bioquímicos apresentaram variações mensais distintas para as gônadas e o trato digestivo: E. lucunter (P= de 4,4 a 15,9% e de 5,2 a 14,1%; L= de 3,4 a 6,2% e de 1,7 a 4,5%; C= de 0,5 a 11,0% e de 0,2 a 1,4%) e para A. lixula (P = de 4,4 a 9,1% e de 4,9 to 9,6%; L= de 1,1 a 7,0% e de 1,6 a 9,5; C= de 0,4 a 3,5% e 0,5 a 2,0%). A alocação temporal também foi distinta. Na primavera E. lucunter apresentou significativa estocagem de carboidratos principalmente nas gônadas. No verão A. lixula apresentou um maior acúmulo de lipídeos e carboidratos tanto nas gônadas quanto no trato digestivo. O índice gonadal em E. lucunter foi influenciado pelo ciclo de estocagem dos recursos bioquímicos não refletindo a maturação dos gametas. O índice da lanterna de Aristóteles apresentou valores elevados na primavera podendo ser associado ao ciclo de alocação sazonal. Em A. lixula o ciclo reprodutivo acompanhou as flutuações do índice gonadal, principalmente nos machos. A maior quantidade de alimento (macroalgas) no verão pode estar associada aos altos valores encontrados para o índice da carapaça sendo relacionado à alocação de recursos energéticos nesse compartimento nas duas espécies. Os equinóides demostraram estratégias distintas para os processos metabólicos de manutenção e de reprodução. A liberação de gametas para E. lucunter ocorreu apenas no outono. A espécie alocou energia prioritariamente à manutenção durante o inverno quando as condições hidrodinâmicas foram mais severas. Após essa estação os recursos puderam ser investidos no crescimento dos gametas, uma vez que as fêmeas produziram ovócitos maiores. A alocação de recursos observada em A. lixula foi distinta. No verão a espécie apresentou estocagem de substâncias nas gônadas e no trato digestivo. As reservas alocadas no compartimento gonadal foram devotadas à reposição energética para a produção continuada de gametasAbstract: The echinoids contribute expressively to the megabenthic biomass, and present high species diversity. They are important in tropical and temperate coastal ecosystems and might cause changes on the substrate and community structure. The knowledge of the ecological and biological characteristics of a species is useful tool to understand the life strategies of the marine invertebrates. The present work aims to describe some biological aspects of the echinoids Echinometra lucunter and Arbacia lixula related to the reproductive strategies. The work describes ecological relations (i.e. food habits and spatial distribution to access trophic interactions), reproductive patterns (i.e. gametogenesis extension and periodicity descriptions and the female gamete biometry) and metabolic behavior (i.e. resource allocation in different body compartiments) in both species. Samples were obtained monthly, from August 2000 to July 2002, along the north rocky shore of the Galheta Island (48o19'W . 25o 35'S), in Parana State coast. Twenty adults individuals of E. lucunter (71,2 mm test diameter average) and A. (45,5 mm) were collected manually by scuba divers. Temperature, salinity and water transparency were registered in situ, solar radiation data were obtained from Guaratuba Metereological Station at SIMEPAR. Qualitative and quantitative analysis of the food habit and nutritional state were estimated by gut content and repletion index (IR). The tests width of E. lucunter and Arbacia lixula were measured and their viscera were submitted to specific procedures. The gut content was identified, dried and weighted to determinate the IR and the ash free dry weight was determinated in order to obtain the organic matter content. Gonad microscopic analysis was used to describe the reproductive cycle. Histological procedures were applied to one gonad section (3,5 cm3). Gonadal development, sex ratio, mean diameter of the mature oocyte in maturation and spawning stages were recognized. The resources allocation strategies were analyzed by the differential contribution of the body compartments in the total body weight, through the determination of the carapace and associated tissues index (IC), Aristotle Ls lantern and associated musculature (IL), gonadal index (IG), gut index (IT) and the biochemistry composition (proteins, lipids and carbohydrate levels) of the gonads and gut. These biological variables were analyzed according to tissues, sex and month by analyses of variance (ANOVA). Correlations of body indexes and biochemistry levels were established with p<0,05 significance level. PCA multivariate analysis was used to describe the relations among the environmental features and biological variables associated to the reproductive cycle. Water temperature and transparency and light intensity showed seasonal patterns; salinity was higher than 30 throughout the whole study. E. lucunter was dominant in the upper level, showing a omnivorous habit, grazing mainly over the macroalgae phaephyta Padina gymnosphora. At the subtidal, the lower densities of A. lixula showed a homogeneous distribution indicates an omnivorous . carnivorous adaptive diet. The gametogenesis cycle of E. lucunter was seasonal, gametes release occurred from the late summer throughout the autumn. Males and females showed a winter resting phase with nutritive storage. Proliferation and maturation stage occurred during spring and summer. Mature individuals of A. lixula were registered during almost the whole period. During the summer, female gonads were in the resting phase, while male gonads were in proliferation. It seems that males mature their gametes very fast and during the spring most of them were mature. Mature oocytes of E. lucunter (44,8 to 51,2 ƒÊ) were significantly different (p < 0.05) than A. lixula (31,7 to 41, 3µ). The results suggested that A. lixula had a reproductive strategy of continuous production of small gametes. Test (80 to 90%) and Aristotle Ls lantern (6 to 9%) were the two most important compartments in both species. Gonads and gut showed different contribution to the species body weight. The gonadal index was higher for E. lucunter (1,0 to 6,0%) than A. lixula (0,5 to 2,0%). The gut index showed more investment for A. lixula (0,5 to 2,0%) than E. lucunter (0,1 to 0,3%). Temporal variations of these indexes also pointed the maximum peak in distinctive seasons. Biochemistry analysis showed significant differences in proteins (P), lipids (L) and carbohydrates (C) levels were presented decreased order of composition in both tissues. Organic components average levels at gonads and gut showed a distinctive monthly variation for E. lucunter (P= 4,4 to 15,9% and 5,2 to 14,1%; L=3,4 to 6,2% and 1,7 to 4,5%; C= 0,5 to 11,0% and 0,2 to 1,4%) and A. lixula (4,4 to 9,1% and 4,9 to 9,6%; L=1,1 to 7,0% and 1,6 to 9,5; C= 0,4 to 3,5% and 0,5 to 2,0%). Season storage was also different between tissues and species. During spring months E. lucunter stored carbohydrate mainly in gonads. During summer A. lixula showed high lipids and carbohydrate accumulated in the gonads and gut. Gonadal index was influenced by storage cycle in E. lucunter and therefore it didn ft reflect the gametes maturation. Aristotle Ls lantern index variation showed also high values during spring and it could be associated to seasonal body compartments allocation. A. lixula reproductive cycle was clearly described using the gonadal index, mainly for males. High food available at summer (macroalgae) and winter (benthic invertebrates) could be associated differently to the variation of the test and gut index at two species. The echinoids showed a distinctive maintenance and reproductive strategies. E. lucunter spawning occurred in autumn and the species allocated energy prior to the maintenance at winter months, when hydrodynamic conditions were rough. After this season, all the resources could be invested to the gamete growth; therefore the female were able to produce large oocytes. The resource allocation observed in A. lixula was different than E. lucunter the latter species allocated energy in its gonads during summer, in order to improve the gamete production